Plant Physiol. 1974 Albersheim 684 7

8/13/2019 Plant Physiol. 1974 Albersheim 684 7

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P l a n t P h y s i o l . 1 9 7 4 5 3 , 6 8 4 - 6 8 7

H o s t - P a t h o g e n I n t e r a c t i o n sV I I . PLANT PATHOGENS SECRETE PROTEINS WHICH INHIBIT ENZYMES OF THE HOST CAPABLE

OF ATTACKING TH PATHOGENR e c e i v e d f o r p u b l i c a t i o n November 1 3 , 1 9 7 3 a n d i n r e v i s e d f o r m D e c e m b e r 2 6 , 1 9 7 3

P E T E R A L B E R S H E I M 2 AND BARBARA S . VALENTD e p a r t m e n t o f C h e m i s t r y , U n i v e r s i t y o f C o l o r a d o , B o u l d e r , C o l o r a d o 8 0 3 0 2

ABST RACTTh e r e s u l t s p r e s e n t e d d e m o n s t r a t e t h a t m i c r o b i a l p a t h o g e n s

o f p l a n t s h a v e t h e a b i l i t y t o s ec r et e p r o t e i n s w h i c h e f f e c t i v e l yi n h i b i t an enzyme s y n t h e s i z e d b y t h e h o s t ; an enzyme w h o s es u b s t r a t e i s a c o n s t i t u e n t o f t h e c e l l w a l l o f t h e p a t h o g e n . Th es y s t e m i n w h i c h t h i s w a s d i s c o v e r e d i s t h e a n t h r a c n o s e - c a u s i n gf u n g a l p a t h o g e n ( C o l l e t o t r i c h u m l i n d e m u t h i a n u m ) a n d i t sh o s t , t h e F r e n c h b e a n ( P h a s e o l u s v u l g a r i s ) . A n e n d o - 3 - 1 3 - g l u -c a n a s e p r e s e n t i n t h e b e a n l e a v e s i s s p e c i f i c a l l y i n h i b i t e d b y ap r o t e i n s e c r e t e d b y C . l i n d e n t u t h i a n u m . The c e l l w a l l s o f C .l i n d e m n u t h i a n u m a r e shown t o b e composed l a r g e l y o f a 1 , 3 - g l u -c a n .

M i c r o b i a l p a t h o g e n s o f p l a n t s s e c r e t e e n z y m e s c a p a b l e o fd e g r a d i n g t h e p o l y s a c c h a r i d e s o f p l a n t c e l l w a l l s 4 . Whenp a t h o g e n s a r e g r o w n w i t h i s o l a t e d c e l l w a l l s a s t h e s o l e c a r b o ns o u r c e , p o l y s a c c h a r i d e - d e g r a d i n g e n z y m e s a r e s e c r e t e d i n t ot h e m e d i u m . S e v e r a l f u n g a l p a t h o g e n s s e c r e t e d e g r a d a t i v e e n -z y m e s i n a t e m p o r a l s e q u e n c e w i t h r e g a r d t o c u l t u r e a g e . T h ef i r s t d e g r a d a t i v e e n z y m e s e c r e t e d b y t h r e e f u n g a l p a t h o g e n s i sa n e n d o p o l y g a l a c t o u r o n a s e 9 , 1 3 , J . M u l l e n a n d D . W. B a t e -m a n , p e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n ) . A n a p p a r e n t l y h o m o g e n e o u sp r e p a r a t i o n o f t h e e n d o p o l y g a l a c t u r o n a s e s e c r e t e d b y t h e f u n -g a l p a t h o g e n C o l l e t o t r i c h u m l i n d e m u t h i a n u m r e t a i n s t h e a b i l -i t y t o r e m o v e m o s t o f t h e g a l a c t u r o n o s y l r e s i d u e s f r o m t h ei s o l a t e d c e l l w a l l s o f a n u m b e r o f p l a n t s 1 0 . T h i s e n d o p o l y -g a l a c t u r o n a s e i s t h e o n l y e n z y m e , o f s e v e r a l p o l y s a c c h a r i d e -d e g r a d i n g e n z y m e s s t u d i e d , w h i c h c o u l d i n i t i a t e d e g r a d a t i o no f i s o l a t e d c e l l w a l l s . T h e r e f o r e , i t w a s o f c o n s i d e r a b l e i n t e r e s tt o f i n d t h a t a v a r i e t y o f d i c o t y l e d o n o u s p l a n t s c o n t a i n p r o t e i n s ,a s s o c i a t e d w i t h t h e i r c e l l w a l l s , t h a t a r e a b l e t o i n a c t i v a t e t h ee n d o p o l y g a l a c t u r o n a s e s t h a t a r e among t h e f i r s t d e g r a d a t i v ee n z y m e s s e c r e t e d b y t h e f u n g a l p a t h o g en s d u r i n g c u l t u r e 3 ) .J u s t a s p a t h o g e n s c a n s e c r e t e e n z y m e s c a p a b l e o f d e g r a d i n gp l a n t c e l l w a l l s , p l a n t s c a n s y n t h e s i z e e n z y m e s c a p a b l e o f d e -g r a d i n g t h e c e l l w a l l s o f t h e i r p a t h o g e n s . A b e l e s a n d F o r r e n c e 2 h a v e d e m o n s t r a t e d t h a t b e a n s ( P h a s e o l u s v u l g a r i s c o n t a i na n e n d o - / 8 - 1 , 3 - g l u c a n a s e a s w e l l a s a c h i t i n a s e 1 . C h i t i n a n d, 8 - 1 , 3 - g l u c a n s a r e p o l y m e r s known t o b e i n c e l l w a l l s o f f u n g i

1 R e s e a r c h w a s s u p p o r t e d i n p a r t b y a g r a n t f r o m t h e HermanF r a s c h F o u n d a t i o n a n d b y A t o m i c E n e r g y C o m m i s s i o n C o n t r a c tA T ( 1 1 - 1 - 1 4 2 6 .2 T o w h o m c o r r e s p o n d e n c e s h o u l d b e a d d r e s s e d .

7 . R e c e n t l y , P e g g a n d V e s s e y 1 8 h a v e d e m o n s t r a t e d t h a t t h ec h i t i n a s e p r e s e n t i n t o m a t o e s i s a b l e t o d e g r a d e t h e c e l l w a l la n d t h e r e b y c a u s e l y s i s o f t h e t o m a t o f u n g a l p a t h o g e n V e r t i -c i l l i u m a l b o - a t r u m . A b e l e s e t a l . 1 h a v e d e m o n s t r a t e d t h a tt h e a c t i v i t y o f c h i t i n a s e a n d o f e n d o - / 3 - 1 - , 3 - g l u c a n a s e i n b e a nl e a v e s i n c r e a s e s d r am at i c a l l y ( u p t o 5 0 t i m e s f o l l o w i n g t r e a t -m e n t o f t h e l e a v e s w i t h e t h y l e n e . As t h e s e w o r k e r s p o i n t o u t ,a n i n c r e a s e i n e t h y l e n e p r o d u c t i o n h a s b e e n a s s o c i a t e d w i t hv i r a l 6 , 1 6 , b a c t e r i a l 1 1 , 1 5 , a n d f u n g a l i n f e c t i o n s o f p l a n tt i s s u e s 2 1 . T h i s e f f e c t o f e t h y l e n e s u g g e s t s t h a t a d e f e n s em e c h a n i s m o f p l a n t s i s t h e i r a b i l i t y t o s y n t h e s i z e e n z y m e s c a -p a b l e o f d e g r a d i n g t h e c e l l w a l l s o f t h e i r p a t h o g e n s . We d e -c i d e d t o d e t e r m i n e w h e t h e r C . l i n d e m u t h i a n u m s e c r e t e s i n -h i b i t o r s o f t h e e n z y m e s w i t h i n t h e b e a n p l a n t w h i c h w o u l d b ec a p a b l e o f a t t a c k i n g t h e c e l l w a l l s o f t h i s p a t h o g e n .

METHODS AND R ESU LTSS i n c e t h e c o m p o s i t i o n a n d s t r u c t u r e o f t h e c e l l w a l l s o f C o l -l e t o t r i c h u m l i n d e m u t h i a n u m h a d n o t p r e v i o u s l y b e e n r e p o r t e d ,w e u n d e r t o o k t o i s o l a t e c e l l w a l l s f r o m t h e m y c e l i a o f t h i s f u n -

g u s 2 2 . T h e m y c e l i a w e r e g r o u n d i n a S o r v a l l O m n i m i x e r a n dt h e n i n a W a r i n g B l e n d o r i n 5 v o l u m e s o f 5 0 mm p o t a s s i u mp h o s p h a t e , p H 7 . 0 , a t 2 C . T h e m y c e l i a l w a l l s w e r e s u s p e n d e di n 1 s o d i u m d o d e c y l s u l f a t e a n d s t i r r e d a t 9 3 C f o r 0 . 5 h r .T h e c e l l w a l l p e l l e t w a s w a s h e d r e p e a t e d l y w i t h b u f f e r , t h e nw i t h a m i x t u r e o f c h l o r o f o r m - m e t h a n o l 1 : 1 , a n d f i n a l l y w i t ha c e t o n e b e f o r e b e i n g a i r d r i e d a t room t e m p e r a t u r e .T h e s u g a r c o m p o s i t i o n o f t h e m y c e l i a l c e l l w a l l s w a s d e t e r -m i n e d b y a c i d h y d r o l y s i s f o l l o w e d b y t h e f o r m a t i o n o f t h e c o r -r e s p o n d i n g a l d i t o l a c e t a t e s a n d s e p a r a t i o n o f t h e s e d e r i v a t i v e sb y q u a n t i t a t i v e g a s - l i q u i d c h r o m a t o g r a p h y 5 , 1 2 . T h e r e s u l t so f t h i s a n a l y s i s F i g . 1 d e m o n s t r a t e t h a t t h e c a r b o h y d r a t e p o r -t i o n o f t h e c e l l w a l l s o f C . l i n d e m u t h i a n u i n m y c e l i a i s l a r g e l yg l u c o s e - c o n t a i n i n g p o l y m e r s 9 1 ) . I n a d d i t i o n t o g l u c o s e , t h ew a l l s c o n t a i n s m a l l a m o u n t s o f g a l a c t o s e ( 5 ) a n d m a n n o s e( 4 ) . Th e c h r o m a t o g r a m p r e s e n t e d i n F i g u r e 1 wa s o b t a i n e df o l l o w i n g h y d r o l y s i s o f t h e c e l l w a l l s f o r 1 h r a t 1 2 1 C i n 2 Nt r i f l u o r o a c e t i c a c i d . H y d r o l y s i s o f t h e g l u c o s e p o l y m e r s u n d e rt h e s e c o n d i t i o n s s u g g e s t s t h a t t h e y a r e n o t c e l l u l o s e - l i k e . H y -d r o l y s i s o f t h e m y c e l i a l c e l l w a l l s f o r 2 h r a t 1 2 1 C i n 6 N t r i -f l u o r o a c e t i c a c i d r e s u l t s i n a l o w e r y i e l d o f g l u c o s e , m a n n o s e ,a n d g a l a c t o s e . T h e a b s e n c e o f g l u c o s a m i n e i n t h e h y d r o l y z e dc e l l w a l l p r e p a r a t i o n d e m o n s t r a t e s t h a t t h e w a l l s o f C . l i n d e -m u t h i a n u m d o n o t c o n t a i n c h i t i n - l i k e p o l y m e r s .T h e g l y c o s y l l i n k a g e s i n t h e c e l l w a l l p o l y m e r s o f C . l i n d e -i n u t h i a n u m w e r e d e t e r m i n e d f o l l o w i n g m e t h y l a t i o n a n a l y s i sa n d t h e f o r m a t i o n o f p a r t i a l l y m e t h y l a t e d a l d i t o l a c e t a t e s b yp r o c e d u r e s p r e v i o u s l y d e s c r i b e d 8 , 2 0 . T h e m a j o r p a r t i a l l ym e t h y l a t e d a l d i t o l a c e t a t e o b t a i n e d i n t h i s p r o c e d u r e F i g . 2c o r r e s p o n d s t o t h e d e r i v a t i v e o f 3 - l i n k e d g l u c o s y l r e s i d u e s .6 8 4

www.plant.orgon February 19, 2014 - Published bywww.plantphysiol.orgDownloaded fromCopyright 1974 American Society of Plant Biologists. All rights reserved.
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A LB E RSH EIM AND V A L E N T, / - 1 , 3 - g l u c a n a s e e x t r a c t e d f r o m t h e l e a v e s o f B u s h B l u e L a k eb e a n s . T h i s i n d i c a t e s t h a t t h e / 3 - 1 , 3 - g l u c a n a s e s i n t h e l e a v e so f Da rk R ed K i d n e y a n d B u s h B l u e L a k e b e a n s a r e s i m i l a r t oe a c h o t h e r .T h e f a c t t h a t t h e r e a r e a t l e a s t t w o f o r m s o f t h e / 8 - 1 , 3 - g l u -c a n a s e i n h i b i t o r i s c o n f i r m e d b y c h r o m a t o g r a p h y t h r o u g hB i o - G e l P - 2 0 F i g . 5 . Tw o p a r t i a l l y s e p a r a t e d p e a k s o f i n -h i b i t o r a c t i v i t y a r e o b t a i n e d b y g e l f i l t r a t i o n t h r o u g h a 2 . 2 - X8 0 - c m c o l u m n . T h e t w o p a r t i a l l y s e p a r a t e d f u n g a l p r o t e i n s i n -h i b i t , t o e q u a l e x t e n t s , t h e / 3 - 1 , 3 - g l u c a n a s e s e x t r a c t e d f r o mb o t h t h e l e a v e s o f D a r k Red K i d n e y a n d B u s h B l u e L a k eb e a n s . T h e t w o i n h i b i t o r p r o t e i n s h a v e a p p r o x i m a t e m o l w t o f

0 L0 . 4 ~

z0g o

z

a t

1 25

1 0 0 0m

0NK

3 0 40 50 60BIO-GE L P- 20 FRACTION

F I G . 5 . B i o - G e l P - 20 c h r o ma t o g r a p h y o f t h e C . l i n d e m u t l h i a n u ma s t r a i n p r o t e i n s w h i c h i n h i b i t t h e e n d o - , s - 1 3 - g l u c a n a s e s o f t h el e a v e s o f D a r k Red K i d n e y ( 0 ) a n d B u s h B l u e L a k e ( @ ) b e a n s .F r a c t i o n s w e r e 5 m l .

0 1 ja 1 1 6 , 0 0 0 a n d 1 8 , 0 0 0 i f o n e c o m p a r e s t h e r e t e n t i o n t i m e o f t h e s e1 0 2 0 3 0 4 0 5 0 6 0 m o l e c u l e s on t h e B i o - G e l P - 2 0 c o l u m n w i t h t h a t o f l y s o z y m eREACTION T I M E ( M I N U T E S ) a n d a s s u m e s t h a t t h e i n h i b i t o r m o l e c u l e s a r e g l o b u l a r . A s b o t hf o r m s o f t h e / 3 - g l u c a n a s e i n h i b i t o r a r e i n a c t i v a t e d b y t r e a t m e n tT i m e c o u r s e o f e n d o - j 6 - 1 , 3 - g l u c a n a s e h y d r o l y s i s o f l a m i - w i t h t r y p s i n o r p r o n a s e , we h a v e c o n c l u d e d t h a t t h e i n h i b i t o r sa b s o r b a n c e i s p r o p o r t i o n a l t o t h e g l y c o s i d i c l i n k a g e s a r e a t l e a s t p a r t i a l l y p e p t i d e i n n a t u r e . T h i s i s f u r t h e r s u g g e s t e dS e e t e x t f o r t h e d e t a i l s o f a n a l y s i s . D a t a o b t a i n e d b y b y t h e f a c t t h a t a l t h o u g h t h e i n h i b i t o r s a r e s t a b l e t o h e a t i n g

e r e a c t i o n s w i t h t h e N e l s o n - S o m o g y i c o p p e r r e a g e n t @ ; a t 9 3 C f o r 1 0 m i n , a u t o c l a v i n g a t 1 2 1 C r a p i d l y d e s t r o y s t h e i rl e d i n d u p l i c a t e r e a c t i o n s ( 0 ) t o w h i c h C . l i n d e m u t h i - a b i l i t y t o i n a c t i v a t e t h e e n d o g l u c a n a s ei t o r w a s a d d e d a t t h e t i m e t h e c o p p e r r e a g e n t w a s a d d e dr r e a c t i o n s . C o p p e r r e a g e n t w a s a d d e d t o t h e r e a c t i o n st o t a l o f 6 0 m i n . DISCUSSIONT h e r e s u l t s p r e s e n t e d i n t h i s p a p e r d e m o n s t r a t e t h a t a f u n g a lp a t h o g e n o f p l a n t s h a s t h e a b i l i t y t o s e c r e t e p r o t e i n - c o n t a i n i n g

6 t c o m p o u n d s w h i c h c a n e f f e c t i v e l y i n h i b i t e n z y m e s w i t h i n p l a n t so t h a t a r e p o t e n t i a l l y c a p a b l e o f a t t a c k i n g t h e p a t h o g e n . P r e -n l i m i n a r y r e s u l t s n o t r e p o r t e d h e r e s u g g e s t t h a t e f f e c t i v eo d e g r a d a t i o n o f t h e c e l l w a l l s o f t h e p a t h o g e n r e q u i r e s a nT e n d o - / 3 - 1 , 4 - g l u c a n a s e a s w e l l a s a n e n d o - / 3 - 1 , 3 - g l u c a n a s e .4 z More d e t a i l e d s t u d i e s o f t h e p l a n t s a b i l i t y t o d e g r a d e t h e c e l lw a l l s o f i t s p a t h o g e n s a r e p l a n n e d . T h e r e s u l t s t h a t a r e r e p o r t e d

me m o n s t r a t e t h a t n o t o n l y h a v e p l a n t s d e v e l o p e d t h e a b i l i t y t o_ f_y n t h e s i z e p r o t e i n s c a p a b l e o f i n h i b i t i n g d e g r a d a t i v e e n z y m e ss e c r e t e d b y t h e i r p a t h o g e n s , b u t t h e p a t h o g e n s h a v e a p p a r e n t l y2 e v o l v e d a s i m i l a r m e c h a n i s m t o a s s i s t t h e m i n i n v a d i n g p l a n t s .t 0 \h e t h e r o r n o t t h e s e i n t e r a c t i n g s y s t e m s c an e x p l a i n , a t l e a s ti n p a r t , t h e s p e c i f i c i t y e x h i b i t e d b y m a ny h o s t - p a t h o g e n s y s -tems i s a q u e s t i o n w o r t h y o f d e t a i l e d i n v e s t i g a t i o n .A c k n o w l e d g m e n t - T h e a u t h o r s w o u l d l i k e t o t h a n k D r . A n n e J . A n d e r s o n f o rl 0 20 30 40 h e r a s s i s t a n c e i n p o r t i o n s o f t h i s w o r k .

DEAE- SEPHADEX FRACTIONF I G . 4 . D E A E - c e l l u l o s e g r a d i e n t c h r o m a t o g r a p h y o f t h e C .l i n d e m u t h i a n u m a s t r a i n p r o t e i n s w h i c h i n h i b i t t h e e n d o - , 8 - , 3 -g l u c a na s e s o f t h e l e a v e s o f Dark Red K i d n e y ( Q ) a n d B u s h B l u eL a k e ( 0 ) b e a n s . Th e d a s h e d l i n e i s p r o p o r t i o n a l t o t h e i o n i cs t r e n g t h w h i c h i s i n c r e a s e d from 2 0 0 mM t o 5 0 0 mm p o t a s s i u m

a c e t a t e , p H 5 . 0 . F r a c t i o n s w e r e 1 0 m l .

L I T E R A T U R E CITED1 . A B E L E S , F . B . , R . P . B o s S H A R T , L . E . FORRENCE AND W. H. H A B I G . 1 9 7 0 .

P r e p a r a t i o n and p u r i fi c at i on o f g l u c a n a s e a n d c h i t i n a s e f r o m b e a n l e a v e s .P l a n t P h y s i o l . 4 7 : 1 2 9 - 1 3 4 .2 . A B E L E S , F . B . A ND L . E . F O R R E N C E . 1 9 7 0 . Temporal a n d h or mo na l c o n tr ol o f, 8 - 1 , 3 - g l u c a n a s e i n P h a s c o l h s n l l g a r i s L . P l a n t P h y s i o l . 4 5 : 3 9 5 - 4 0 0 .

0 . 3 1

0 . 2 ~

1 - -azMIaJ

0 0 . 1 I

- 0 ~ ~X ff-

f- f _ - . 0F I G . 3 .n a r i n . T h eh y d r o l y z e d .

s t o p p i n g t hd a t a o b t a i na num i n h i bt o t h e o t h e i 0 a f t e r a

80

60

0co 40 _

; e 20 _

6 8 6 P l a n t P h y s i o l . V o l . 5 3 , 1 9 7 4

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4/4

HOST-PATHOGEN INTERACTIONS3 . A L B E R S H E I M , P . AND A . J . A N D E R S O N . 1 9 7 1 . H o s t - p a t h o g e n i n t e r a c t i o n s . I I I .

P r o t e i n s f r o m p l a n t c e l l w a l l s i n h i b i t enzymes s e c r e t e d by p l a n t p a t h o g e n s .P r o c . N a t . A c a d . S c i . U. S . A . 6 8 : 1 8 1 5 - 1 8 1 9 .4 . A L B E R S H E I M , P . , T . M. J O N E S , AND P . D . E N G L I S H . 1 9 6 9 . B i o c h e m i s t r y o f t h ec e l l w a l l i n r e l a t i o n t o i n f e c t i v e processes. A n n u . R e v . P h y t o p a t h o l . 7 : 1 7 1 -1 9 4 .

5 . ALBERSHEIM P . , D . J . N E V I N S , P . D . E N G L I S H , AND A . K A R R . 1 9 6 7 . A met h odfo r t h e a n a l y s i s o f s ug a r s i n p l a n t c e l l - w a l l p o l y s a c c h a r i d e s by g a s - l i q u i dc h r o m a t o g r a p h y . C a r b o h y d . R e s . 5 : 3 4 0 - 3 4 5 .6 . B A L A Z S , E . , R . G A B O R J A N Y I , A . T o r H , AND Z . K I R A L Y . 1 9 6 9 . E t h y l e n e p r o d u c -t i o n i n X a n t h i t o b a c c o a f t e r s y s t e m i c and l o c a l v i r u s i n f e c t i o n s . Act aP h y t o p a t h o l . A c a d . S c i . H u n g . 4 : 3 3 5 - 5 8 .7 . B A R T - N I c I - G A R C I A , S . 1 9 6 8 . C e l l w a l l c h e m i s t r y , m o r p h o g e n e s i s , a n d taxonomyo f f u n g i . A n n u . R e v . M i c r o b i o l . 2 2 : 8 7 - 1 0 8 .

8 . B J 6 R N D A L , H . , C . G . H E L L E R Q U I S T , B . L I N D B E R G , A N - D S . S V E N S S O N . 1 9 7 0 .G a s - l i q u i d c h r o m a t o g r a p h y a n d mass s p e c t r o m e t r y i n m e t h y l a t i o n a n a l y -s i s o f p o l y s a c c h a r i d e s . A n g e w . Chem. I n t . Ed. E n g l . 9 : 6 1 0 - 6 1 9 .

9 . E N - G L I S H , P . D . , J . B . J u H A L E , AND P . A L B E R S H E I M . 1 9 7 1 . H o s t - p a t h o g e ni n t e r a c t i o n s . I I . P a r a m e t e r s a f f e c t i n g p o l y s a c c h a r i d e - d e g r a d i n g e n z y m es e c r e t i o n by C o l l e t o t r i c h u m l i n d e m u t h i a n u m g r o w n i n c u l t u r e . P l a n t P h y s i o l .4 7 : 1 4 .

1 0 . E N G L I S H , P . D . , A . M A G L O T H I N , K KEEGSTRA AND P . ALBERSHEIM. 1 9 7 2 . Ac e l l w a l l - d e g r a d i n g e n d o p o l y g a l a c t u r o n a s e s e c r e t e d by C o l l e t o t r i c h u ml i n d e m u t h i a n u m . P l a n t P h y s i o l . 4 9 : 2 9 3 - 2 9 7 .

1 1 . F R E E B A I R N , H. T . A ND I . W . BUDDENHAGEN. 1 9 6 4 E t h y l e n e p r o d u c t i o n byP s e u d o m n o n a s s o l a n a c e a r u m . N a t u r e 2 0 2 : 3 1 3 - 3 1 4 .1 2 . J O N E S , T . M. AND P . A L B E R S H E I M . 1 9 7 2 . A ga s c h r o m a t o g r a p h i c m e t ho d f o r

6 8 7t h e d e t er m in a ti o n o f a l d o s e a n d u r o n i c a c i d c o n s t i t u e n t s o f p l a n t c e l l w a l lp o l y s a c c h a r i d e s . P l a n t P h y s i o l . 4 9 : 9 2 6 - 9 3 6 .1 3 . J ON Es , T . M . , A . J . A N D E R S O N , AND P . A L B E R S H E I M . 1 9 7 2 . H o s t - p a t h o g e ni n t e r a c t i o n s . I V . S t u d i e s on t h e p o l y s a c c h a r i d e - d e g r a d i n g enzymes s e c r e t e db y F u s a r i u m o x y s p o r u m f . sp . l y c o p e r s i c i . P h y s i o l . P l a nt P at ho l . 2 : 1 5 3 -1 6 6 .1 4 . L O W R Y , 0 H . , N . J . R o S E B R O U G H , A . L . F A R R , AND R . J . R A N D A L L . 1 9 5 1 .P r o t e i n measurement w i t h F o l i n p h e n o l r e a g e n t . J . B i o l . Chem. 1 9 3 : 2 6 5 -2 7 5 .1 5 . L t 3 - D , B . M. AND L . W. MAPSON. 1 9 7 0 . S t i m u l a t i o n by E r w i n i a c a r o t o v o r a o ft h e s y n t h e s i s o f e t h y l e n e i n c a u l i f l o w e r t i s s u e . B i o c h e m . J . 1 1 9 : 2 5 1 - 2 6 3 .1 6 . NAXAGAI Y T . HIRa AND M. A . STAHNws. 1 9 7 0 . E t h y l e n e p r o d u c t i o nby d e t a c h e d l e a v es i n fe c t ed w i t h t o b a c c o m o s a i c v i r u s . V i r o l o g y 4 0 : 1 - 9 .1 7 . N E L S O N , N . 1 9 4 4 . A p h o t o m e t r i c a d a p t a t i o n o f t h e Somogyi method f o r t h ed e t e r m i n a t i o n o f g l u c o s e . J . B i o l . Chem. 1 5 3 : 3 7 5 - 3 8 0 .1 8 . P E G G , G . F . AND J . C . V E S S E Y . 1 9 7 3 . C h i t i n a s e a c t i v i t y i n L y c o p e r s i c o ne s c u l e n t u m a n d i t s r e l a t i o n s h i p t o t h e i n v i v o l y s i s o f V e r t i c i l l i u m a l b o -atrum m y c e l i u m . P h y s i o l . P l a n t P a t h o l . 3 : 2 0 7 - 2 2 2 .1 9 . S O M O G Y I , M. 1 9 5 2 . N o t e s on s u g a r d e t e r m i n a t i o n . J . B i o l . Chem. 1 9 5 : 1 9 - 2 3 .2 0 . T A L M A D G E , K W . , K . K E E GS T R A W. D . B A U ER , AND P . A L B E R S H E I M . 1 9 7 3 .Th e s t r u c t u r e o f p l a n t c e l l w a l l s . I . Th e m a c r o m o l e c u l a r c o m p o n e n t s o f t h ew a l l s o f s u s p e n s i o n - c u l t u r e d s y c a m o r e c e l l s w i t h a d et ai l ed a na l y s i s o ft h e p e c t i c p o l y s a c c a r i d e s . P l a n t P h y s i o l . 5 1 : 1 5 8 - 1 7 3 .2 1 . W I L L I A M S O N , C . E . 1 9 5 0 . E t h y l e n e , a m e t a b o l i c p r o d u c t o f d is ea se d a n di n j u r e d p l a n t s . P h y t o p a t h o l o g y 4 0 : 2 0 5 - 2 0 8 .2 2 . Z E V E N E T I Z E N , L . P . T . M. AND S B A R T a I C B I c - G A R C I A . 1 9 6 9 . C h e m i c a l s t r u c -t u r e o f t h e i n s o l u b l e h y p h a l w a l l g l u c a n o f P h y t o p h t h o r a c i n n a m o m i . B i o -c h e m i s t r y 8 : 1 4 9 6 1 5 0 2 .

P l a n t P h y s i o l . V o l . 5 3 , 1 9 7 4

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Plant Physiol. 1974 Albersheim 684 7

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