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La mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius) como plaga yvectora de virus en fríjol común (Phaseolus vulgaris L.)

The whitefly Bemisia tabaci (Gennadius) as pest and vector of plant viruses of common bean(Phaseolus vulgaris L.)

MARÍA ELENA CUÉLLAR 1 , FRANCISCO J. MORALES2

Resumen. La mosca blanca Bemisia tabaci es una de las plagas más ampliamente distribuidas enregiones tropicales y subtropicales del mundo donde afecta más de 600 especies de plantas cultiva-das y silvestres. Los daños que causa se deben a diversos efectos del insecto en las plantas atacadas,como el debilitamiento de la planta por la extracción de nutrientes; problemas fisiológicos causadospor el biotipo B de B. tabaci (e.g. madurez irregular en tomate y plateado en cucurbitáceas); laexcreción de sustancias azucaradas que favorecen el crecimiento de hongos sobre las plantas (i.e.fumagina); y la transmisión de begomovirus (Geminiviridae). En fríjol común, los begomovirus delmosaico dorado y el mosaico dorado amarillo son los patógenos más ampliamente distribuidos enLatinoamérica, donde causan pérdidas en rendimiento hasta del 100%. En Colombia, el arribo delbiotipo B de B. tabaci y la ocurrencia de condiciones climáticas favorables para el desarrollo de altaspoblaciones de este insecto, ha coincidido en los últimos años con la aparición de begomovirus encultivos de tomate y frijol habichuela. La estrategia más eficiente de control de begomovirus es el usode variedades resistentes. Desafortunadamente, no existen programas de mejoramiento adecuadospara controlar los nuevos brotes de begomovirus en Colombia. Este hecho, sumado a la falta deasistencia técnica, hace que los agricultores afectados dependan casi totalmente de la aplicación deinsecticidas para controlar la mosca blanca. En esta revisión se resume la información sobre losprincipales begomovirus del fríjol reportados en Latinoamérica, incluidos los encontrados reciente-mente en Colombia, y las medidas de control disponibles.

Palabras clave: Begomovirus, biotipo B.

Abstract. The whitefly Bemisia tabaci is one of the most widely distributed pests found in tropicaland subtropical agricultural regions of the world, where it affects over 600 different cultivated andwild plant species. The damage it causes is due to diverse effects of the insect on the attacked plant,such as weakening the plant through extraction of nutrients; physiological disorders induced bybiotype B of B. tabaci (e.g. irregular ripening of tomato and silver leaf of cucurbits); excretion ofhoneydew that promotes the growth of fungi on the plant (i.e. sooty molds); and the transmission ofbegomoviruses (Geminiviridae). In common bean, bean golden mosaic and bean golden yellowmosaic begomoviruses are the two most widely distributed pathogens in Latin America, where theycause yield losses of up to 100%. In Colombia, the arrival of biotype B of B. tabaci and the occurrenceof climatic changes favorable for the development of high populations of the insect, have coincidedin recent years with begomovirus outbreaks in crops such as tomato and snap bean. The most efficientcontrol strategy for begomovirus is the use of resistant varieties. Unfortunately, adequate breedingprograms for controlling new outbreaks of begomovirus in Colombia do not exist. This situation,plus the lack of proper technical assistance, has led farmers to rely almost exclusively on the applicationof insecticides to combat whiteflies. This review summarizes the information available on the mainbegomoviruses of common bean reported in Latin America, including those viruses recently detectedin Colombia, and the control measures available.

Keywords: Begomovirus, B biotype.

Revista Colombiana de Entomología 32(1): 1-9 (2006)

1 Autor para correspondencia, Asistente de Investigación Proyecto Mosca Blanca. CIAT, Cali-Valle, Colombia. A.A. 6713 Cali. E-mail:[email protected].

2 Virólogo, Jefe de la Unidad de Virología y Coordinador del Proyecto de Mosca Blanca Tropical, CIAT, Cali, Valle, Colombia. E-mail: [email protected].

Introducción

La mosca blanca Bemisia tabaci (Genna-dius) (Homoptera: Aleyrodidae) es unaespecie ampliamente distribuida en regio-nes tropicales y subtropicales del mun-do, donde se alimenta de más de 600especies de plantas cultivadas y silvestres

(Mound y Halsey 1978; Greathead 1986;Secker et al. 1998). Los daños directoscausados por este insecto se deben a sualimentación a expensas de los nutrientesde la planta y a desórdenes fisiológicoscausados por el biotipo B, mientras quelos indirectos se deben al crecimiento dehongos sobre la excreción de melaza por

la mosca blanca y a la habilidad de trans-mitir virus (Byrne et al. 1990; Perring2001).

B. tabaci transmite virus pertenecientesa por lo menos cuatro géneros; de éstos,los begomovirus (Begomovirus: Gemini-viridae) se constituyen en el grupo más

Artículo de revisión

Revista Colombiana de Entomología María Elena Cuéllar & Francisco J. Morales2

importante de patógenos que están cau-sando pérdidas significativas en cultivosalimenticios e industriales en agro-ecosistemas tropicales y subtropicales anivel mundial (Morales y Anderson 2001;Oliveira et al. 2001; Polston y Anderson1999). En la actualidad, América Latinaha sido la región más afectada en térmi-nos de número total de begomovirustransmitidos por la mosca blanca, núme-ro de cultivos afectados, pérdidas en ren-dimiento y el área agrícola devastada porestos patógenos. Millones de hectáreasde tierra apta para la agricultura en 20países sufren el ataque de más de treintabegomovirus (Morales y Anderson 2001).

El fríjol (Phaseolus vulgaris L.), es unode los hospederos más afectados por losbegomovirus en más de 14 países deAmérica Latina, donde varias epidemiashan tenido lugar en las últimas décadas.Los virus del mosaico dorado y el mosai-co dorado amarillo son los más devas-tadores y los que han representado lamayor amenaza a la producción de fríjolen los trópicos americanos (Morales2000; Morales 2001; Morales y Anderson2001).

La mayor contribución en el control delos begomovirus que afectan fríjol enAmérica Latina ha sido el desarrollo devariedades resistentes. Siendo las princi-pales fuentes de resistencia los genotiposde fríjol negro de origen mesoamericanoy los pertenecientes a las razas Durangoy Nueva Granada (Morales 2000b; Mo-rales 2001).

Desde la llegada a América del biotipoB de B. tabaci y su continua expan-sión, nuevos virus han aparecido en di-ferentes países de América Latina(Polston y Anderson 1999). Ese es elcaso del Virus del arrugamiento foliardel fríjol, el cual se presentó en lotesde habichuela en varios municipios delValle del Cauca con una incidencia su-perior al 80% (Morales et al. 2003).Según estos autores, la ocurrencia deesta epidemia está estrechamente aso-ciada con la aparición del biotipo B deB. tabaci en esta región y a factores quefavorecen su reproducción, como es elincremento de períodos de sequía acom-pañados por altas temperaturas.

Esta revisión resume la información exis-tente sobre los virus de fríjol reportadoshasta el momento en América Latina, in-cluidos los virus transmitidos por B.tabaci en diferentes cultivos en Colom-bia, y las medidas de manejo de estos vi-rus, con énfasis en el uso de variedadesresistentes.

Bemisia tabaci (Gennadius)

Origen y distribución

Bemisia tabaci, también conocida comola mosca blanca del algodón, del tabacoo de la batata, fue originalmente obser-vada en tabaco en Grecia, y fue descritacomo Aleyrodes tabaci (Gennadius1889). En el Nuevo mundo fue colectadapor primera vez en 1897 sobre Ipomoeabatatas (L.) Lam. en los Estados Unidos,donde se describió como Aleyrodesinconspicua Quaintance (Quaintance1900, citado por Oliveira et al. 2001).Debido a la variación morfológica quesufre este insecto de acuerdo con el hos-pedero donde ha sido encontrado, se lehan dado 22 nombres, los cuales hoy seconsideran sinónimos de la especieBemisia tabaci. Una detallada revisiónde la nomenclatura que rodea el comple-jo de especies de Bemisia es presentadapor Perring (2001).

Algunos científicos sugieren que B.tabaci puede ser originaria de Africa tro-pical, desde donde se dispersó a Europay Asia, y fue posteriormente introducidaal Neotrópico, principalmente por trans-porte de material de plantas (Brown y Bird1992; Campbell et al. 1996). Sin embar-go, otros científicos sugieren que estaespecie puede ser nativa de India oPakistán, donde se ha encontrado la ma-yor diversidad de especies de sus enemi-gos naturales (Brown et al. 1995).

B. tabaci se extiende en un amplio rangode sistemas agrícolas, desde subtropi-cales hasta tropicales, pero también ocu-rre en áreas de climas templados. Es unaespecie distribuida globalmente y se en-cuentra en todos los continentes con ex-cepción de la Antártica (Martin et al.2000, Oliveira et al. 2001).

Rango de hospederos

B. tabaci ha sido registrada alimentán-dose de más de 600 especies de plantashospederas (Mound y Halsey 1978;Greathead 1986; Secker et al. 1998). Es-tas especies se ubican en 74 familias,incluyendo hortalizas, plantas orna-mentales, cultivos industriales y nume-rosas especies silvestres. Entre loshospederos atacados por este insecto seencuentran comúnmente plantas que per-tenecen a las familias Cruciferae, Cucur-bitaceae, Solanaceae, Leguminosae,entre otras (Brown 1993).

Aunque B. tabaci ha sido consideradacomo una especie polífaga, se han des-cubierto poblaciones monófagas (Brownet al. 1995; Perring 2001; Thompson

2003). Al respecto, se sugiere que existeun amplio rango de diferencias genéticasentre las poblaciones de B. tabaci que lepermiten adaptarse a nuevos hospederosy climas en distintas regiones geográfi-cas (Basu 1995, citado por Oliveira2001), y que también podrían asociarsecon las variaciones morfológicas que su-fre la especie en las diferentes especiesde plantas (Mohanty y Basu 1986).

Biotipos

El término biotipo es usado para desig-nar poblaciones que carecen de diferen-cias morfológicas, pero que poseen otrascaracterísticas que sirven para separarlasde otras (Claridge et al. 1997, citado porPerring 2001). Al respecto, se han usandodiversas técnicas principalmente electro-foresis de esterasas no específicas, técni-cas moleculares como RAPD-PCR yanálisis de genes específicos (18SrARN, 16S rADN), para estudiar 41 po-blaciones de B. tabaci; de estas pobla-ciones, 24 han recibido la designaciónde biotipos (Perring 2001). Sin embargo,en estos estudios se han usado diversasherramientas para los análisis molecularese interpretación de los resultados, lo cualcausa dificultad para poder compararlosy dar conclusiones (Oliveira et al. 2001).

En 1986 se encontró una nueva forma deB. tabaci en plantas de poinsetia (Eu-phorbia pulcherrima Willd.) mantenidasen invernaderos del estado de La Florida.Esta nueva forma, llamada biotipo“poinsetia”o biotipo B, se introdujo alsuroeste de los Estados Unidos, rápida-mente reemplazando la forma original,el biotipo A. Para 1991, el biotipo B ha-bía causado millones de dólares de pér-didas en los cultivos de California yArizona (Anderson 2000).

Se ha demostrado que el biotipo B poseeun rango más amplio de plantas hospe-dantes (Brown et al. 1995), una fecundi-dad mayor que la del biotipo A (Bethkeet al. 1991), ingiere una mayor cantidadde savia del floema de las plantas duran-te la alimentación y consecuentementeexcreta un mayor volumen de melaza queel biotipo A (Byrne y Miller, 1990); ade-más, a diferencia del A, el biotipo B indu-ce desórdenes fisiológicos (McAuslaneet al. 2004).

Con base en datos experimentales bioló-gicos, morfológicos y genéticos, utilizan-do poblaciones de Bemisia de California,Perring et al. (1993) y Bellows et al.(1994), concluyeron que los biotipos A yB eran especies distintas denominandoel biotipo B como Bemisia argentifolii


(Bellows y Perring). Sin embargo, estaconclusión no ha sido sustanciada al mi-rar más ampliamente las poblaciones deB. tabaci del Viejo y Nuevo Mundo(Brown et al. 1995). Adicionalmente, es-tudios filogenéticos y reproductivos rea-lizados por Campbell et al. (1993) entrelos dos biotipos, no soportan la existen-cia de dos especies. Por consiguiente, seconsidera que solo existe una especie,Bemisia tabaci (Gennadius) como uncomplejo de biotipos (Anderson 2000).

Daños directos e indirectos

En las últimas tres décadas, B. tabaci hacausado millones de dólares en pérdidasde cultivos en agroecosistemas a lo an-cho del mundo (Brown et al. 1995; Mo-rales y Anderson 2001; Oliveira et al.2001). No obstante, la estimación real delimpacto económico de sus poblacionesen la agricultura mundial ha sido difícilde obtener debido a la gran cantidad deáreas afectadas, el número de cultivos yplantas ornamentales involucrados, y losdiferentes sistemas monetarios. El dañoa los cultivos se debe a su alimentacióndirecta en el floema, a los desórdenes fi-siológicos causados por el biotipo B, yde modo indirecto, a la excreción de me-laza que favorece el crecimiento de hon-gos (e.g. Capnodium spp.), y a latransmisión de virus. Estos son factoresque afectan el rendimiento de los culti-vos en términos cuantitativos y cualita-tivos. La magnitud de la infestación, laespecie y variedad de planta, la épocadel año, el sitio geográfico y el biotipode B. tabaci determinan los daños causa-dos sobre un cultivo (Oliveira et al. 2001;Byrne et al. 1990). Igualmente, la magni-tud del daño causado por virus, dependede este mismo tipo de factores (Brown yBird 1992; Cohen 1990; Galvez y Mora-les 1994a; Morales y Niessen 1988).

La alimentación de unas pocas ninfas porplanta induce fitotoxicidad o desórdenesfisiológicos (Costa et al. 1993) en unavariedad de especies de plantas, y los sín-tomas varían de acuerdo con la especiedel hospedero y los diferentes cultivares(Brown et al. 1995). El desorden más co-múnmente reportado es el plateado delas cucurbitáceas (Costa et al. 1993;McAuslane et al. 2004). Otros desórde-nes incluyen la madurez irregular en eltomate, también conocido como arco iris(Schuster et al. 1990; Morales et al.2003), el rayado blanco longitudinal enlos tallos de col y la deformación en lashojas y clorosis en el tallo de lechugas(Brown et al. 1995; Quintero et al. 1998),y más recientemente la decoloración o

albinismo de los tejidos jóvenes y de lasvainas del fríjol (Hassan y Sayed 1999;Rodríguez et al. 2005). En condicionesde campo, estos síntomas han sido defi-nitivos para la identificación y confir-mación de la presencia del biotipo B(Quintero et al. 1998; Morales et al.2003).

Virus transmitidos por B. tabaci

Uno de los daños indirectos y quizá elmayor problema generado por este insec-to es la transmisión de virus. B. tabacitransmite virus pertenecientes a siete gru-pos que incluyen Begomovirus, Carla-virus, Ipomovirus y Crinivirus (Jones2003). Los virus más importantes por eldaño causado son los Begomovirus y losCrinivirus (Closteroviridae: Crinivirus).

A pesar de que la mayoría de los virusque infectan plantas (80 a 90%) tienenARN de cadena sencilla como compo-nente genético, los begomovirus poseenADN de cadena sencilla, con una o dosmoléculas de ADN circular y de reduci-das dimensiones (aproximadamente de2.6 a 2.8 kb). El tamaño total del genomavaría de 2.7 a 5.4 kb, lo cual coloca a losgeminivirus como uno de los virus máspequeños en poseer genomas dereplicación independiente, y como unode los únicos virus de ADN en poseer elgenoma dividido. El nombre de losgeminivirus proviene de la morfologíacaracterística de su cápside, la cual ase-meja dos poliedros regulares idénticos(gemelos o geminados) fusionados poruna de sus caras (Fig. 1a). El tamaño delos viriones es de 18 x 30 nanómetros(Harrison 1985).

De acuerdo con su estructura genómica,el vector que los transmite y los hospe-deros que infectan, la familia Gemini-viridae está dividida en cuatro géneros:El primer género, Mastrevirus, deriva sunombre de su virus tipo Maize streak vi-rus. Estos virus solo tienen un compo-nente genómico, infectan exclusivamentemonocotiledóneas y son transmitidos porcicadélidos (Mullineaux et al. 1984). Elsegundo género, Curtovirus, nombre de-rivado del virus tipo Beet curly top virusposeen un solo componente genómico,infectan dicotiledóneas y son tambiéntransmitidos por cicadélidos (Stanley etal. 1986). El tercer género, Begomovirus,nombre derivado del virus tipo Beangolden mosaic Gvirus (Howart et al.1985), posee uno o dos componentesgenómicos, solo infectan dicotiledóneasy son transmitidos por B. tabaci. El Virusdel enrrollamiento de la hoja del tomatey varios aislamientos del virus del enrro-

llamiento amarillo de la hoja del tomate,son begomovirus atípicos porque poseengenomas monopartitas. Un cuarto géne-ro, Topocuvirus incluye únicamente elTomato pseudo-curly top virus, transmi-tido por el membrácido Micrutalismalleifera (Rojas 2000).

La transmisión de begomovirus por B.tabaci es del tipo persistente circulativo,descrita para otros homópteros (Duffus1987). Los adultos necesitan un periodode 20 minutos o más para adquirir el vi-rus de plantas infectadas. Este períodode adquisición relativamente prolonga-do (comparado con los 15-60 segundosrequeridos para virus semi-persistentes),se debe a la localización de estos virusen el floema de las plantas afectadas. Unavez adquirido, el virus requiere un perio-do de incubación en el vector, que varíade algunas horas a un día. Esta observa-ción es la que sugiere que el virus circulaen el insecto vector. El proceso de trans-misión (inoculación), generalmenterequiere un tiempo similar al de adquisi-ción del virus. Esto se debe a que algu-nos virus transmitidos por mosca blanca,aparentemente pueden iniciar el procesode infección en tejido no vascular. Lapersistencia del virus en la mosca blancavaría de algunos días hasta semanas,llegando a ser retenido de por vida enalgunos adultos. Sin embargo, hay co-múnmente pérdida de infectividad conel tiempo, lo cual sugiere que estos virusno se multiplican dentro de la mosca blan-ca. Estos virus, sin embargo, parecen serretenidos por los diferentes estadíos delinsecto hasta el adulto, a pesar de quesolo el primer ínstar y el adulto son mó-viles (Morales 1994a).

Begomovirus transmitidos por B. tabaci

Los geminivirus transmitidos por mos-cas blancas (begomovirus) comúnmentecausan pérdidas totales en el rendimien-to de cultivos alimenticios e industrialesen agroecosistemas tropicales y subtro-picales alrededor del mundo. La distri-bución global de los begomovirus estáestrechamente relacionada con la dise-minación pantropical de la mosca blancavectora B. tabaci (Morales y Anderson2001).

Se sabe que más de 100 especies debegomovirus son transmitidos por B.tabaci a más de 20 especies de plantascultivadas. Algunos de los principalescultivos afectados por los begomovirusson: Phaseolus vulgaris L., Phaseoluslunatus L., Lycopersicon esculentumMill., Capsicum annuum L., Capsicumfrutescens L., Cucumis melo L., Citrullus


Figura 1. 1a. Partículas geminadas de los begomovirus (Escala = 100 nm), (Foto Unidad deVirología – CIAT), 1b-f Síntomas causados por begomovirus en fríjol: 1b Mosaico dorado, 1cMosaico dorado amarillo, 1d Mosaico enano, 1e Mosaico cálico, y 1f Arrugamiento foliar(Fotos Francisco J. Morales).

lanatus (Thunb.), Cucurbita pepo L.,Manihot esculenta Crantz, Gossypiumhirsutum L. y Nicotiana tabacum L.(Brown 1994; Oliveira et al. 2001). Sinembargo, los begomovirus que infectantomate, yuca y fríjol se han mencionadoentre los más diseminados e importantes(Oliveira et al. 2001).

En tomate se han presentado grandes pér-didas económicas como consecuencia deldaño causado por Tomato yellow leaf curlvirus en la región del Mediterráneo, nortey centro de Africa, sur de Asia (Czosnek yLaterrot 1997). Una variante de este virusfue introducido accidentalmente en lasAméricas (Polston et al. 1994; Polston yAnderson, 1999). En el cultivo de la yuca

en Africa, el problema más serio es la en-fermedad del mosaico africano de la yuca(African cassava mosaic disease), causa-da por un complejo de begomovirus. Es-tos virus son transmitidos por B. tabaci,pero el principal método de diseminaciónes a través de la propagación vegetativade estacas infectadas (Morales 2001). Enfríjol común, el Virus del mosaico doradodel fríjol y el Virus del mosaico doradoamarillo del fríjol son considerados lospatógenos más limitantes en las Américas(Morales 2001; Oliveira et al. 2001).

Reportes de begomovirus en Colombia

En Colombia, la información sobrebegomovirus transmitidos por moscas

blancas es sintetizada por Morales et al.(2000). Según los autores, este país ha-bía estado relativamente libre de proble-mas causados por begomovirus, pero enlos últimos años se han observado ata-ques severos de estos patógenos endiversos cultivos de importancia socio-económica. Los primeros reportes sobrela presencia de begomovirus transmiti-dos por mosca blanca en Colombia fue-ron presentados por Galvez et al. (1975),cuando encontraron en Espinal, Tolimaplantas de fríjol común afectadas pormosaico dorado y mosaico enano. Para elaño 2000 se reportan nuevos begomo-virus para Colombia (Morales et al. 2000;Morales et al. 2003; Morales y Anderson2001). En el Valle del Cauca, el Virus delmoteado amarillo de la soya; en el Vallecentral del Magdalena, el Virus delarrugamiento foliar del tabaco y el Virusde la clorosis del melón en la Costa At-lántica. Secuencias parciales de estosbegomovirus indican que pertenecen alos grupos del Virus del mosaico delabutilón y al Virus del encrespamientode la hoja de la calabaza, respectivamen-te. Para Passiflora quadrangularis L. sereportó el Virus de la deformación de labadea en el departamento de Córdoba.Más recientemente, y a tan solo tres añosdel último reporte de begomovirus paraColombia, Morales et al. (2003) reportandos nuevas especies de virus en el Valledel Cauca, el Virus del arrugamientofoliar del fríjol y el Virus del mosaico sua-ve del tomate. Los mismos autores men-cionan que también se presentó en elmunicipio de Fusagasugá, Cundinamar-ca, el Virus del mosaico amarillo del to-mate, originalmente descrito enVenezuela.

Virus transmitidos por B. tabaci en frí-jol en América Latina

El área cultivada de fríjol común está porencima de nueve millones de hectáreas,siendo Brasil el país que produce más del50% de la cosecha total en América, se-guido por México con cerca de dos mi-llones de hectáreas. En los países deAmérica Central se cultivan aproxima-damente 500 mil hectáreas, lo cual re-presenta una de las más altas densidadesde siembra de fríjol en América Latina(Morales 2000a).

Según Morales y Anderson (2001), el frí-jol común (Phaseolus vulgaris L.) no esun hospedero preferido por B. tabaci,pero en ausencia de otras especies másadecuadas, este insecto puede alimentar-se y reproducirse sobre esta leguminosacausando un daño severo como plaga y


como vector de virus. Es así como desdemediados del siglo XX diferentes gemini-virus transmitidos por B. tabaci se hanreportado afectando fríjol en AméricaLatina (Morales 2000a).

Virus del mosaico dorado del fríjol

En 1961, en el Estado de São Paulo, Cos-ta (1965) observó una enfermedad en uncultivo de fríjol caracterizada por unamarillamiento foliar intenso, a la cualllamó “mosaico dorado” (Fig. 1b). Estaenfermedad fue descrita como una enfer-medad menor, por presentarse en baja in-cidencia. A principios de los años 1970,la expansión de los cultivos de soya enBrasil, un hospedero reproductor de B.tabaci, trajo como consecuencia una ex-plosión de las poblaciones de B. tabaci,y con esto el inicio de la diseminaciónde enfermedades por todas las principa-les regiones productoras de fríjol en Bra-sil (Costa 1975; Morales y Anderson2001), causando pérdidas en la produc-ción entre 40 y 100% (Costa 1987). Pos-teriormente, la enfermedad llegó a lasregiones productoras de fríjol del nor-occidente de Argentina hacia 1983 y alsuroriente de Bolivia en los comienzosde la década de 1990 (Morales 2000a).De este modo, la enfermedad causada porel virus del mosaico dorado se constituyóen un factor limitante en la producciónde fríjol de estos países, principalmentedurante los meses de verano cuando laspoblaciones de la mosca alcanzaban sumáxima densidad (Morales 2000a).

Morales y Anderson (2001) destacan laimportancia del incremento de cultivosde soya como una de las causas funda-mentales en la explosión del virus delmosaico dorado no solo en Brasil sinotambién en Argentina y Bolivia. Segúnestos autores, debido a los altos costosdel precio internacional de la soya, Bra-sil inicia la exportación de esta legumi-nosa a principio de los años 1970. Por locual, se incrementa el área sembrada de1.3 millones a 8.1 millones de hectáreasen 1983 y para la década de 1990 el áreasembrada había ascendido a 13 millonesde hectáreas (FAO 1994). A consecuenciade esta expansión en la producción desoya, las poblaciones de B. tabaci au-mentaron y se diseminaron, invadiendocultivos de fríjol y diseminando el virusen los estados de Parana, São Paulo, Mi-nas Gerais, Goias y Bahía (Costa et al.1973; Morales 1994b; Morales yAnderson 2001). Similar a lo ocurrido enBrasil, en1973 Argentina y Boliviaincrementaron el área cultivada de soya,siendo este el factor decisivo en la ex-

pansión del virus del mosaico dorado enestos países (Morales 1994b; Morales yAnderson 2001).

El aislamiento procedente de Brasil delVirus del mosaico dorado del fríjol (eninglés Bean golden mosaic Virus,BGMV), fue caracterizado por Gilbertsonet al. (1993). La identificación de los ais-lamientos de Argentina y Bolivia fueconfirmada por métodos serológicos ymoleculares. Este Virus solo puede sertransmitido por B. tabaci y no por inocu-lación mecánica ni por semilla, con ex-cepción de los métodos biolísticos detransmisión mecánica, donde el ADN secoloca sobre micropartículas metálicas,y se dispara mediante diversos tipos deinstrumentos acelerados sobre tejidosmeristemáticos (Morales 2000a).

Virus del mosaico dorado amarillo delfríjol

Al principio se pensó que el Virus del mo-saico dorado del fríjol encontrado en paí-ses de América del Sur era el mismo que seencuentra en México, Centro América yla región del Caribe causando síntomassimilares en las plantas de fríjol (Morales2000a, 2001). El nombre del mosaico do-rado amarillo fue dado al observarse unamarillamiento intenso en plantas de frí-jol lima (Phaseolus lunatus) y de fríjolcomún (P. vulgaris) en Puerto Rico (Birdet al. 1972, citado por Morales 2000a).Actualmente, se sabe que es un virus dis-tinto del mosaico dorado suramericano yfue caracterizado molecularmente porHowarth et al. (1985) de un aislamientode Puerto Rico. A diferencia del BGMV, elBGYMV (sigla del nombre del virus eninglés Bean golden yellow mosaic virus)puede transmitirse por inoculación mecá-nica (Morales 2000a).

Al igual que el BGMV, los síntomas semanifiestan por una marcada deforma-ción de las hojas, muchas de las cualespueden ocasionalmente volverse comple-tamente amarillas o casi descoloridas (Fig.1c). Algunos cultivares presentan sínto-mas de mosaico menos intensos, y en unaetapa posterior de desarrollo pueden pre-sentar algo de recuperación. Las vainasde las plantas infectadas son muy defor-mes. Las semillas se pueden decolorar,deformar y disminuir de tamaño y depeso. Algunas plantas infectadas en unaetapa temprana se pueden atrofiar seve-ramente y a menudo no producen vainas(Galvez y Morales 1994).

Morales (2000a), realizó una revisiónsobre los reportes de la diseminación dela enfermedad causada por el virus en

toda el área de su distribución y mencio-na que desde 1969 fue observada en Re-pública Dominicana para luego apareceren Haití en 1972. En Cuba se observó enlos inicios de los años 70s, y para 1983,ya estaba diseminada en las principalesregiones productoras de este país. En Ja-maica, se manifestó también al inicio delos años 1970. En Centro América, elmosaico dorado amarillo del fríjol estáampliamente distribuido en el surorientede Guatemala y valles medios y bajos deEl Salvador. En Honduras, la enfermedadaparece en los años 1980 y en Nicaraguaen los inicios de los 1970. Sin embargo,es a partir de 1990 que esta enfermedadviene a ser considerada limitante para elcultivo del fríjol en Honduras. En CostaRica, aparece en los años 1960 pero solohasta 1987 se constituye en un problemalimitante. En Panamá se presenta más re-cientemente, pero con baja incidencia.En México, la enfermedad se presentadesde 1977 afectando los estados deVeracruz, Tamaulipas, Chiapas, Yucatány la región de Huastecas.

En Colombia, la enfermedad del mosai-co dorado amarillo fue registrada por pri-mera vez por Galvez et al. (1975), enEspinal, Tolima. Adicionalmente, se haobservado esporádicamente en siembrasexperimentales realizadas en el Valle delCauca, desde la segunda mitad de la dé-cada de los años 1970 (Morales et al.2000).

Según Morales y Anderson (2001), elBGYMV sigue siendo un problemalimitante en la producción de fríjol enpaíses como Guatemala y El Salvador,particularmente durante los meses secosdel año (noviembre a marzo). Aunque enCosta Rica y Panamá causa problemas demanera esporádica, puede constituirse enun problema serio durante los años enlos que se prolonga la sequía.

Virus del mosaico enano del fríjol

La enfermedad causada por el Virus delmosaico enano del fríjol fue observadapor primera vez por Costa (1965) enBrasil, a la que llamó primero “moteadoenano” y posteriormente “mosaico ena-no”. Sin embargo, esta enfermedad nun-ca alcanzó importancia económicanotable en Brasil (Morales 2000a). A estaenfermedad también se le conoció como“moteado clorótico” (Galvez et al.1975). El virus causal de la enfermedaden Colombia se caracterizó en 1988(Morales et al. 1990), y se le cambiódefinitivamente el nombre a “mosaicoenano”, para diferenciarlo de un com-


plejo de virus no transmitidos por mos-ca blanca al cual se dio el nombre de“moteado clorótico” (Jayasinghe 1982).En 1992, el aislamiento colombiano delvirus del mosaico enano fue caracteri-zado a nivel molecular y se comprobóque pertenece al grupo filogenético delVirus del mosaico del abutilón (Padidamet al. 1995).

La sintomatología del virus del mosaicoenano (Bean dwarf mosaic virus BDMV),depende del genotipo de fríjol atacado(Fig. 1d). En variedades muy susceptibles,como era el caso de Alubia en Argentina,el síntoma dominante es el enanismo y ladeformación foliar. En variedades de gra-no negro de origen mesoamericano, el sín-toma más aparente es un moteadolocalizado en algunas partes del follaje(Morales 2000a). Al igual que BGYMV, elBDMV también se transmite mecánica-mente (Morales et al. 1990).

El mosaico enano es relativamente co-mún en los trópicos donde las malváceasen especial las del género Sida son fre-cuentemente afectadas por geminivirusque ocasionalmente pasan al fríjol (Mo-rales 2000a). Sin embargo, y a pesar desu baja incidencia en Latinoamérica, estaenfermedad tiene un potencial epide-miológico considerable, teniendo encuenta lo observado entre 1978 y 1981,cuando brotes sucesivos del mosaico ena-no causaron la pérdida total de más de40.000 hectáreas de fríjol en el noroestede Argentina (Morales et al. 1990). EnNicaragua, donde el virus ha sido detec-tado, la enfermedad no es un problemadebido al uso de variedades de fríjol re-sistentes. En Argentina, el virus delmosaico enano está prácticamente despla-zado, pues los materiales con toleranciaal mosaico dorado resultaron tener ma-yor nivel de resistencia al mosaico ena-no (Morales 2000a).

Virus del mosaico cálico del fríjol

En 1990 se observó una enfermedad enel Estado de Sonora (México), a la cualse llamó “mosaico cálico” debido a unamarillamiento intenso casi blanqueci-no que mostraban las plantas enfermas(Brown et al. 1990). El nombre provienede una tela blanca de algodón producidaen la India. Inicialmente la enfermedadfue asociada con el mosaico amarillo ycon el mosaico dorado. Sin embargo, sepuede distinguir del mosaico doradoamarillo por la tendencia a producir unaclorosis extrema que frecuentemente ter-mina en un blanqueamiento de las hojasafectadas (Fig. 1e) (Morales 2000a).

de hospedantes más amplio es másprolífero y posiblemente tiene una capa-cidad de dispersión y de adaptación ma-yor que otras poblaciones de esta especieson de importancia epidemiológica(Bethke et al. 1991; Brown et al. 1995).Un ejemplo de esto, es el desplazamien-to del biotipo A por el biotipo B en elValle del Cauca (Colombia), el cual, seencuentra ahora en nichos que previa-mente eran ocupados por el biotipo A ypor Trialeurodes vaporariorum (CIAT2004; Rodríguez et al. 2003). De otraparte, el biotipo B se ha encontrado porprimera vez en el Valle del Cauca cau-sando epidemias de begomovirus en cul-tivos como tomate y fríjol, con efectosimportantes (Morales et al. 2003).

A pesar de que las malezas son hospedan-tes de la mosca blanca dentro del agro-ecosistema, los cultivos hospedantes sonla fuente más importante de mosca blan-ca; ya que la biomasa del cultivo consti-tuye una fuente de alimentación ypropagación. No obstante, falta aún in-formación sobre los hospederos repro-ductivos de B. tabaci. Esta informaciónes valiosa, puesto que tiene implica-ciones significativas para la epidemio-logía y manejo de los virus transmitidospor esta especie (Anderson 2000; Polstony Anderson 1999).

Control de begomovirus en fríjol

Factores como su amplia patogenicidady alta virulencia son responsables por lasgrandes pérdidas en rendimiento asocia-das al ataque de begomovirus en espe-cies cultivadas, han conducido al usoindiscriminado de insecticidas paracontrolar B. tabaci (Morales 2001).Infortunadamente, los agroquímicos nonecesariamente evitan la transmisión deestos virus por la mosca blanca. A cam-bio, lo que se ha logrado con esta prácti-ca, es la eliminación de los enemigosnaturales de B. tabaci; un rápido desa-rrollo de la resistencia a los insecticidasen esta mosca blanca y un desarrollo deepidemias a gran escala por los gemi-nivirus que ella transmite (Morales 2001;Morales y Anderson 2001)

Debido a que no hay evidencias clarasde existencia de genes que condicionenuna resistencia efectiva a B. tabaci(Anderson 2000), el manejo que se hadado al problema de los geminivirus enfríjol es principalmente el desarrollo devariedades resistentes a la enfermedad,el cual ha probado ser el método más com-plementario y sostenible dentro del ma-nejo integrado de la mosca blanca(Morales 2001).

En 1992, el agente causal del mosaicocálico fue caracterizado como un bego-movirus relacionado al virus del enrolla-miento foliar de la calabaza (Squash leafcurl virus), (Loniello et al. 1992). SegúnMorales (2000a), el virus del mosaicocálico (en inglés Bean calico mosaic vi-rus BCaMV) es proveniente de cucurbi-táceas, el cual se ha adaptado a fríjoldebido a la proximidad de los sistemasde producción de hortalizas en el suroes-te de los Estados Unidos y en el noroestede México. Por el momento, este virusestá restringido al noroeste de México.

Virus del arrugamiento foliar del fríjol

Este virus fue reportado por Morales etal. (2003) en lotes de habichuela del de-partamento del Valle del Cauca en losmunicipios de Bugalagrande, Pradera,Rozo y Roldanillo. Las habichuelas pre-sentaban un arrugamiento foliar severoy amarillamiento moderado (Fig. 1f). Losmismos autores mencionan que la secuen-ciación de un clon de 627 bases obteni-do del fragmento amplificado para unamuestra procedente de Rozo mostró unaidentidad a nivel de nucleótidos del 85%con la cápside del Virus del mosaico do-rado amarillo del fríjol (BGYMV), lo queindica que están estrechamente relacio-nados.

El Virus del arrugamiento foliar del fríjolse presentó con una incidencia superioral 80% lo cual no tiene precedentes en lahistoria del país (Morales et al. 2003).Según estos autores, la ocurrencia de estaepidemia en el Valle del Cauca está es-trechamente asociada con la aparición delbiotipo B de B. tabaci en esta región ycon factores que favorecen su reproduc-ción como es la tendencia al incrementode períodos de sequía acompañados portemperaturas diurnas altas.

La emergencia de este begomovirus esde gran importancia económica, dado elgran potencial patogénico de este grupode virus. A pesar de que existen fuentesde resistencia a begomovirus de fríjolcomún, estas no han sido suficientemen-te usadas para mejorar variedades de ha-bichuela como la que los productoresdel Valle del Cauca están cultivando ac-tualmente. Se requiere entonces iniciarun programa de mejoramiento genéticorápidamente (Morales et al. 2003).

Ecología y epidemiología

El biotipo B de B. tabaci se está propa-gando a toda América (Brown et al. 1995;Polston y Anderson 1999). Los datos queindican que este biotipo tiene un ámbito


Control genético

Según Morales (2000b) desde el iniciode las primeras epidemias con los virusdel mosaico dorado y mosaico doradoamarillo se observó que no había varie-dades inmunes. Por lo tanto, cuando sehabla de “resistencia” a los geminivirusque afectan el fríjol en América Latina,se hace en el sentido amplio de la pala-bra e incluye un rango de niveles de re-sistencia. Hasta el momento solo se haobservado inmunidad en el caso del Vi-rus del mosaico enano del fríjol (BDMV).La identificación de fuentes de resisten-cia al BGYMV facilitó la búsqueda demateriales resistentes al BDMV.

El caso del Virus del mosaico calico delfríjol fue similar, partió de la búsquedade resistencia al mosaico dorado amari-llo en Mesoamérica. Materiales de la razaNueva Granada resultaron tener un altonivel de tolerancia, con una tendencia aresistir el aborto de flores y a producirvainas, a pesar de exhibir los síntomascaracterísticos del mosaico cálico. Nue-vas variedades se han desarrollado a par-tir de fuentes de resistencia de la razaNueva Granada (Morales 2000b).

La búsqueda de fuentes de resistenciapara solucionar el problema del mosaicodorado amarillo del fríjol en AméricaCentral, se inicia en 1974 con un proyec-to coordinado por el Programa NacionalGuatemalteco (ICTA) y el CIAT. Se eva-luaron ca. 7000 accesiones del Banco deGermoplasma del CIAT en condicionesde campo de los cuales se destacaron losmateriales de grano negro de origenmesoamericano especialmente ‘Turrialba1’, ‘Porrillo 70’, ‘Porrillo 1’, ‘Porrillo Sin-tético’, ‘ICA Tuí’ e ‘ICA- Pijao’. A partirde diversos cruzamientos entre estos sur-gen las primeras líneas de resistenciaDOR (Morales 2000b).

Posteriormente se debió superar el pro-blema de mosaico dorado en variedadesde grano rojo, las cuales tienen una altademanda en países como Costa Rica, Ni-caragua, Honduras y El Salvador. Paralograr esto, una de las fuentes de resis-tencia más importante la constituyó lavariedad “Garrapato” de la raza Durangoproveniente de México, la cual presentaresistencia al amarillamiento caracterís-tico del mosaico dorado (Morales yNiessen 1988). Al respecto, el gen bgm-1fue identificado como el responsable deeste tipo de resistencia (Blair y Beaver1993). Otro gen de resistencia a BGYMVfue el bgm-2, el cual es responsable de laresistencia en la línea DOR 303, cuyoorigen está en fríjoles de grano negro

recombinación ha rendido resultadospromisorios en el caso de granos de tipono negro. Sin embargo, de acuerdo conlo mencionado por Anderson (2000), es-tos genotipos no perduran si la presióndel inóculo, i.e. muchas moscas blancasvirulíferas, es alta. Así, se perpetúa la ne-cesidad de reducir poblaciones de moscablanca en el campo utilizando insectici-das. Es claro que, para proteger elgermoplasma mejorado y prolongar suvida productiva, es necesario definir eimplementar estrategias complementa-rias para manejar las poblaciones devectores. En el corto plazo, esto podríaresultar en menos daño para los produc-tores y en el mediano a largo plazo enmenos presión sobre el germoplasmamejorado.

Otras medidas de control

Otras alternativas o medidas complemen-tarias para el control de los geminivirustienen que ver con el manejo de la moscablanca vectora. Hasta el momento, la se-riedad del problema que representa B.tabaci ha dado lugar a una cantidad deinvestigación que provee métodos demanejo aceptables (Oliveira et al. 2001).En países de América Central y del Cari-be se han utilizado con éxito medidasespecíficas de control (Anderson 2000).Sin embargo, según Ellsworth y Martí-nez-Carrillo (2001) la estrategia más efec-tiva ha sido la combinación coordinadade las medidas existentes en los progra-mas agrícolas. Entre las revisiones másrecientes sobre las diferentes estrategiasde manejo de B. tabaci y de los gemi-nivirus, se encuentran: Ellsworth yMartínez-Carrillo (2001), Faria y Wraight(2001), Gerling et al. (2001), Hilje et al.(2001), Morales (2000b, 2001), Naranjo(2001), Palumbo et al. (2001).

Según Oliveira et al. (2001), el comúndenominador de la mayoría de los pro-gramas de control de B. tabaci es el usode insecticidas solos o en mezclas. Afor-tunadamente, el problema de la resisten-cia ha sido en parte evitado con laimplementación de umbrales de accióny de programas de manejo de la resis-tencia. Adicionalmente, se han realiza-do grandes esfuerzos para incorporar elcontrol cultural, el biológico y métodosno químicos dentro de los sistemas demanejo en los cuales, la base del controlson los insecticidas. Los avances logra-dos en el control biológico indican queel aumento y conservación de los ene-migos naturales pueden ser factores fun-damentales en el manejo de este insecto.Sin embargo, la acción de los agentesde control biológico solo será realizada

como el ‘Porrillo Sintético’, y en genoti-pos de la raza Nueva Granada (Morales2000b; Morales 2001).

Resultados obtenidos por Morales yNiessen (1988) en condiciones de inver-nadero demostraron la existencia de di-ferentes mecanismos de resistencia alBGYMV y al BGMV y a otros bego-movirus del fríjol en diferentes materia-les de América Latina. Estos son: 1)“Escape a la infección” con BGMV enmateriales de grano negro mesoameri-canos. Las plantas infectadas temprana-mente sufren pérdidas en rendimientoconsiderables, las cuales son compensa-das por el rendimiento normal de lasplantas que escapan a la infección. 2) “Re-sistencia al amarillamiento” o pérdida dela capacidad fotosintética, causada porBGYMV. Se encuentra en Garrapato yotros tipos Pintos de la raza Durango deMéxico. 3) “Tolerancia” o la capacidadde producir aceptablemente a pesar deestar infectados sistémicamente conBGYMV y manifestar síntomas típicos.Este es el caso de materiales del tipo ‘redkidney’, como ‘Royal Red’ y ‘Red Kloud’de la raza Nueva Granada. 4) “Resisten-cia al aborto de flores”, por los materia-les del tipo red kidney. 5) “Resistencia ala deformación de vainas”, presente tam-bién en la raza Nueva Granada en losmateriales tipo red kidney y habichuelade tipo andino, como el ‘RedlandsGreenleaf C’. Las vainas no se deformana pesar de manifestar síntomas claros demosaico dorado en el follaje. Se ha iden-tificado un gen, Bgp, asociado a esta ca-racterística (Morales 2000b).

Morales y Singh (1991) encontraron queexiste una variabilidad genética de tipoaditivo en los materiales que represen-tan los diferentes mecanismos de resis-tencia al BGYMV. Además, estosmecanismos se pueden combinar entrediferentes razas de fríjol común.Adicionalmente, Morales (2000b) de-mostró que el principal mecanismo deresistencia que poseen las fuentes de re-sistencia y los materiales mejorados apartir de estos padres, es el de evitar orestringir la multiplicación de losgeminivirus en los genotipos resistentes.Resistencia que también se ha asociadoa caracteres cuantitativos (QTLs).

Son grandes los esfuerzos de mejoramien-to realizados para obtener materiales(como las líneas DOR) con resistencia alos begomovirus que atacan fríjol y conalta productividad. Otros mecanismos deresistencia han sido identificados endiferentes genotipos de fríjol y su


cuando se aprenda a usar racionalmentelos productos químicos (Morales yAnderson 2001). Finalmente, se ha adop-tado el uso de mallas, coberturas y otrasformas de exclusión, al igual que mate-riales reflectivos para repeler B. tabaciy han sido parcialmente efectivos en al-gunos sistemas agrícolas (Oliveira et al.2001).

En el caso del fríjol, según Morales(2000b, c), el control químico es amplia-mente usado en América Latina para dis-minuir las poblaciones de B. tabaci. Sinembargo, considerando que la mayoríade los agricultores en esta región son debajos recursos, los insecticidas utiliza-dos son usualmente compuestos que yano son efectivos, generando un incremen-to en el problema del desarrollo de resis-tencia a estos productos por la moscablanca. Los nuevos químicos como elimidacloprid, son muy efectivos peroigualmente costosos para estos agricul-tores. Consecuentemente, el uso de in-secticidas no sintéticos y agentes decontrol biológico están ganando terrenoen América Latina. Insecticidas botáni-cos como los extractos de Azadirachtaindica Adr. Juss. y Nicotiana tabacum L.;parasitoides como Eretmocerus spp yEncarsia spp y entomopatógenos comoLecanicillium lecanii y Beauveriabassiana, se están usando más frecuente-mente. El uso de algunos jabones para elcontrol de B. tabaci, es otro método inte-resante practicado por algunos de lospequeños agricultores.

El mismo autor menciona que las prácti-cas culturales no son usadas ampliamen-te por los agricultores latinoamericanospara el control de la mosca blanca y porlo tanto de los begomovirus. Lo que seusa comúnmente son las barreras físicas,principalmente mallas anti-mosca blan-ca, barreras vivas o cultivos trampa, tram-pas pegajosas, manejo de la densidad desiembra y fechas de siembra. Quizá lapráctica de control más exitosa que se haimplementado en ciertos países de Lati-noamérica para el control de BGYMV, esla aplicación de decretos legales queprohíben la siembra continua de hospe-deros reproductivos de la mosca blanca através del año.

Los desafíos y oportunidades para el de-sarrollo de sistemas de manejo económi-camente y ambientalmente eficientes conB. tabaci en fríjol y otros cultivos sonmuchos. La meta sería integrar los com-ponentes de control en sistemas de ma-nejo de B. tabaci que estén basados enprácticas ecológicamente sostenibles.

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Recibido: 15-dic-04 • Aceptado: 25-oct-05

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