119AMINOCIDOS TIPO MICOSPORINA Revista Chilena de Historia Natural79: 119-132, 2006

REVISIN

Acumulacin de aminocidos tipo micosporina (MAAs): biosntesis,fotocontrol y funciones ecofisiolgicas

Accumulation of mycosporine-like amino acids (MAAs): biosynthesis, photocontrol andecophysiological functions

NATHALIE KORBEE*, FLIX L. FIGUEROA & JOS AGUILERA

Departamento de Ecologa, Facultad de Ciencias, Universidad de Mlaga, Campus Universitario de Teatinos s/n, 29071,Mlaga, Espaa;

*e-mail para correspondencia: nkorbee@uma.es

RESUMEN

Los efectos nocivos que inducen la radiacin UV en organismos acuticos pueden ser aminorados a travs devarios mecanismos de fotoproteccin entre los que se encuentran la acumulacin de sustancias que absorbenradiacin UV (fotoprotectores) y activacin de sistemas antioxidantes. Entre los fotoprotectores descritos seencuentran los aminocidos tipo micosporina (MAAs). En esta revisin se enfatiza sobre la capacidadfotoprotectora y antioxidante de estas sustancias. La funcin fotoprotectora de los MAAs puede deducirse delas caractersticas fotofsicas de estos compuestos. Es sabido que actan como pantalla pasiva disipandotrmicamente la energa UV absorbida. La acumulacin de MAAs se induce tanto por radiacin UV (UV-A yUV-B) como por luz azul dentro de la banda de la radiacin activa fotosinttica (PAR). Por otro lado, hayalgunas referencias que indican otras funciones fisiolgicas de los MAAs, incluyendo la actividadantioxidante, la regulacin osmtica y la reproductora. Siendo los MAAs sustancias nitrogenadas,recientemente se ha comenzado a estudiar la influencia de la disponibilidad de nitrgeno en la acumulacin deestos, en combinacin con UV y/o alta irradiancia de PAR. El amonio se moviliza hacia los MAAsrelativamente rpido, por lo que se ha propuesto tambin a los MAAs como reservorio de nitrgeno.

Palabras clave: aminocidos tipo micosporina, fotoproteccin, nitrgeno, radiacin fotosinttica,radiacin UV.

ABSTRACT

The negative effects of UV radiation on aquatic organisms can be diminished by several photo-protectivemechanisms such as the accumulation of UV absorbing substances (photoprotectors) and the activation ofantioxidant systems. The mycosporine-like amino acids (MAAs) are one of the most known photoprotectors.In this review their photoprotective and antioxidant capabilities are described. The UV screening function ofMAAs can be inferred from their photophysic characteristics. It is known that MAAs act as passive screendissipating the UV energy absorbed as thermal form. The accumulation of MAAs is induced by both UVradiation (UV-A and UV-B) and by blue light in the photosynthetic active radiation part of the spectrum(PAR). On the other hand, there are several reports indicating other physiological functions of the MAAs,antioxidant activity, osmotic regulation and reproduction. Since MAAs are nitrogenous compounds, recentlythe influence of inorganic nitrogen in combination to UV radiation and/or high irradiance of PAR is beinginvestigated. The ammonium is rapidly mobilized to MAAs, and hence they maybe regarded as a nitrogenreservoir.

Key words: mycosporine-like amino acids, nitrogen, photoprotection, photosynthetic active radiation (PAR),UV radiation.

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INTRODUCCIN

La radiacin solar no llega en su totalidad a lasuperficie de la Tierra, ciertas longitudes deonda son absorbidas total o parcialmente antesde alcanzarla por molculas como oxgenoatmico y ozono. La radiacin UV-B (280-315nm) representa solo una pequea proporcin deltotal de la radiacin solar y menos de un 1 % delflujo solar total que alcanza la superficieterrestre, pero se trata de un rango de radiacinaltamente activa en trminos biolgicos, ya quelos fotones de estas longitudes de onda presentanuna alta energa efectiva biolgica, es decir, sonabsorbidos por numerosos componentescelulares. La disminucin del ozonoestratosfrico ha causado un incremento delflujo de radiacin UV-B sobre la superficieterrestre (Kerr & McElroy 1993) y los sistemasacuticos (Villafae et al. 2003). La radiacinUV-A (315-400 nm) puede ejercer un efectonocivo en el proceso fotosinttico (Cullen et al.1992), sin embargo, se han observado beneficiosde esta banda en la fisiologa del alga,induciendo procesos fotobiolgicos como laactividad fotoliasa para reparar el dao en elADN (Buma et al. 1997) o estimulando laactividad nitrato reductasa (Viegla 2000).

Entre los componentes celulares deorganismos fotosintticos marinos que sondaados por la radiacin UV-B se pueden citarprotenas, ADN, ARN y membranas (Buma etal. 1995, 1997, Bischof et al. 2000, Vincent &Neale 2000, Helbling et al. 2001), ademsalgunos procesos biolgicos como lafotosntesis (Cordi et al. 1997, Figueroa et al.1997), enzimas como Rubisco (Bischof et al.2002) o nitrato reductasa (Gmez et al. 1998,Figueroa & Viegla 2001), crecimiento (Grobe& Murphy 1994, Altamirano et al. 2000) o lagerminacin de esporas (Wiencke et al. 2000,Altamirano et al. 2003). A escalas mayorestales efectos pueden configurar cambios en laestructura de las comunidades de macroalgas enlos sistemas acuticos (Bischof et al. 1998,Wiencke et al. 2000).

La sensitividad frente a la radiacin UV-Bvara segn las especies y segn los estadios devida afectados (Dring et al . 1996). Sinembargo, existen mecanismos de proteccin yreparacin frente a la radiacin UV. Contra eldao fotoqumico, la fotorreactivacin de ADN(mediada por radiacin PAR y UV-A), la

reparacin de la escisin nucleotdica y larecombinacin del ADN (Mitchell & Karentz1993, Van de Poll et al. 2001), la acumulacinde antioxidantes lipo- e hidrosolubles y laactividad de enzimas antioxidantes (Cockell &Knowland 1999). Otro mecanismofisicoqumico contra los efectos dainos de laradiacin UV, es la biosntesis y acumulacinde molculas pantalla. Entre estas sustanciascon papel potencial como pantalla de laradiacin UV en organismos acuticos seencuentran los carotenoides, lasficobiliprotenas, los fenoles, las cumarinas ylos aminocidos tipo micosporina (MAAs).

Esta revisin tiene por objetivo analizar deforma crtica la informacin disponible en laliteratura ms relevante sobre los MAAs. Supapel fotoprotector ser analizado en detalle yse propondr un posible papel como reservoriode nitrgeno, puesto que recientemente se haobservado una relacin del contenido de MAAscon la disponibilidad de nitrgeno inorgnico.

Descubrimiento de los MAAs

En 1961 Tsujino & Saito descubrieronsustancias que absorban la radiacin UV enalgas rojas: se les denomin sustancia 334.Sin embargo, las micosporinas fueroncaracterizadas por primera vez en el hongoAscochyta pisi de ah su nombre y se lasrelacion con la induccin lumnica de laesporulacin (Leach 1965). Favre-Bonvin et al.(1976) fueron los primeros en describir laestructura qumica de una micosporina en elhongo Stereum hirsutum y fue denominadamicosporina-310.

En los ltimos aos, se han aislado decianobacterias, algas y otros organismos unaserie de derivados de la micosporina-310. Setrata de derivados imino-carbonil del cromforode ciclohexenona de las micosporinas, y sedenominan aminocidos tipo micosporina(MAAs). Tanto las micosporinas como losMAAs tienen conjugado en el anillosustituyentes nitrogenados (amino), aminocidoso sus amino-alcoholes correspondientes: laglicina es el aminocido ms comn presente enlos MAAs. En cuanto a su localizacin, losMAAs se pueden acumular intracelularmente(Garca-Pichel & Castenholz 1993), oextracelularmente, como ha sido descrito encianobacterias (Bhm et al. 1995). Estos autores

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describieron en Nostoc commune MAAs unidosa oligosacridos (se denominaron OMAAs) de lacubierta extracelular donde formaban complejosde alto peso molecular unidos a dicha cubiertamediante interacciones no covalentes (Hill et al.1994).

En organismos marinos hay descritos 23MAAs: mycosporine-glicina y asterina-330(Gleason 1993), shinorine (Tsujino et al.1980), porphyra-334 y palythine (Takano et al.1978a), palythinol (Dunlap et al . 1986),palythene (Takano et al. 1978b), mycosporine-taurina y mycosporine-2-glicina (Stochaj et al.1994), cido palythenico, mycosporine-gl icina-val ina (Karentz et a l . 1991b),mycosporine-glicina-treonina, mycosporine-gl icina-serina, mycosporine-gl icina-Asp(Grant et al. 1985), mycosporine-metilamina-treonina (Wu Won et al. 1995), palythine-serina, palythine-treonina-sulfato y palythine-serina-sulfato (Wu Won et a l . 1997),mycosporine-NMA:serina, mycosporine-NMA:treonina; mycosporine-Glu-glicina,mycosporine-Glu y usujirene (Bandaranayakeet al. 1996) (Fig. 1).

Biosntesis de los MAAs

La biosntesis de las micosporinas fueestudiada por primera vez en el hongoTrichothecium roseum (Favre-Bonvin et al.1987). Mediante la incorporacin de molculasmarcadas con 14C se concluy que el anillo deciclohexenona se origina en la primera parte dela ruta del cido shikimico, siendo el 6-deoxygadusol el precursor de estos anillos (msevidencias en Bandaranayake & Rocher 1999,Shick et al. 1999, Portwich & Garca-Pichel2003). Las micosporinas se sintetizan, por lotanto, en los plstidos y en el citosol. Lascadenas de los MAAs proceden entonces de loscorrespondientes aminocidos que seincorporan al anillo en un paso posterior decondensacin (Fig. 2).

La ruta del cido shikimico est presente enbacterias, hongos y plantas (Bentley 1990,Haslam 1993), mientras que la presencia deMAAs en algunos animales hay que atribuirla ala dieta (por consumo de micro o macroalgasque contienen MAAs) (evidenciasexperimentales en Carroll & Shick 1996,Carefoot et al. 2000, Newman et al. 2000,Shick et al. 2002). Una vez incorporado los

MAAs al organismo pueden sufrir una serie dereacciones de bioconversin (Dunlap & Shick1998).

La ruta del cido shikimico es vital para elmetabolismo intermediario y est unidafuncionalmente a la fotosntesis (Bentley1990). Por ello se pens que incrementos en lastasas fotosintticas podran incrementar el flujode hidratos de carbono a travs de esta ruta yconsecuentemente incrementar la produccinde MAAs (Carreto et al. 1990, Glynn et al.1993, Lesser et al. 1994). Sin embargo, ladependencia no es completa, ya que una altatasa de biosntesis de MAAs no siempre estaraasociada a altas tasas de fotosntesis (Neale etal . 1998). Por ejemplo, en el alga rojaChondrus crispus, la sntesis de MAAs puedean ocurrir en ausencia de radiacin PAR(Karsten et al. 1998a). Por lo tanto, se deduceque la regulacin de MAAs no necesariamenteest acoplada a la asimilacin de carbonofotosinttico, sino que la regulacin de lasntesis de MAAs es parte de una serie derespuestas a factores ambientales, por ejemploaltas irradiancias (Moisan & Mitchell 2001), ode procesos fotomorfognicos (Korbee et al.2004, 2005).

Propiedades fsico-qumicas de los MAAs

Los MAAs poseen caractersticas decompuestos inicos (son anfolitos) con unatemperatura de desnaturalizacin alta y una altasolubilidad en agua. Los pesos molecularesrondan los 330 Da. Los mximos de absorcinse encuentran en el intervalo de 310-360 nm ysus espectros se caracterizan por mostrar soloun mximo de absorcin con un ancho de bandade aproximadamente 20 nm (Karentz 1994,Carroll & Shick 1996). Los MAAs poseen unaalta fotoestabilidad (Conde et al. 2000) y unabaja emisin de fluorescencia (Conde et al.2000, Shick et al. 2000, Inoue et al. 2002,Misonou et al. 2003); estas ltimas propiedadesapoyan el papel fotoprotector que les atribuyenalgunos autores a los MAAs.

Funciones de los MAAs

(1) Osmorregulacin: en comunidades decianobacterias haloflicas se ha observado quelos MAAs actan como osmolitos orgnicos ysolutos compatibles (Oren 1997). En

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Fig.1: Estructuras qumicas y mximos de absorcin de los 23 MAAs identificados en organismosacuticos (referencias en el texto).Chemical structures and absorption maxima of the 23 MAAs identified in aquatic organisms (references in the text)

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Chlorogloeopsis sp. la sntesis de mycosporine-glicina se produce por accin osmtica yadems, existe sinergismo con la radiacin UV-B (Portwich & Garca-Pichel 1999). Sinembargo, este resultado fue discutido en unestudio posterior (Shick & Dunlap 2002), yaque esta cianobacteria tolera concentracionessalinas prximas al 70 % del agua de marnormal, y los MAAs representaban menos del5 % del total de osmolitos, por lo tanto, bajoesas condiciones el papel fisiolgico de losMAAs no pareca ser el de regulacinosmtica.

(2) Posible papel en procesosreproductivos: debido a que en los huevos dealgunos invertebrados marinos se hadeterminado altas concentraciones de MAAsalrededor del periodo de desove se ha sugeridoun posible rol en algunos eventosreproductivos (Grant et al. 1985, Post &Larkum 1993, Adams & Shick 1996,Bandaranayake et a l . 1996, 1997,Bandaranayake & Rocher 1999). De estemodo, la concentracin de MAAs y susincronizacin podra emplearse como un

indicador de la maduracin de los ovarios(Shick & Dunlap 2002). Quedara pordemostrar si los factores medioambientales yfisiolgicos que regulan el desarrollo de losovarios tambin controlan el secuestro y elmetabolismo de los MAAs.

(3) Antioxidacin: se demostr quemycosporine-glicina posea actividadantioxidante in vitro (Dunlap & Yamamoto1995). Recientemente se ha determinado lacapacidad que posee esta molcula de protegersistemas biolgicos capturando los radicales deoxgeno generados por estrs oxidativo enEscherichia coli (Suh et al. 2003). Estapropiedad podra estar relacionada con lacapacidad de los MAAs de bloquear laproduccin de fotodmeros de timina, como el6-4 y 5-6, como ha sido reportado paraPorphyra yezoensis (Misonou et al. 2003). Seha propuesto un amortiguamiento del estado deexcitacin de las molculas de timina medianteun proceso de transferencia energtica directa alos MAAs, relajndose posteriormente estas ydisipando calor (Misonou et al. 2003). En estesentido, se ha publicado una patente en la que

Fig. 2: Posible ruta biosinttica de los MAAs a partir de un intermediario de la ruta del cidoshikimico. Modificado de: Portwich & Garca-Pichel (2003), Carreto et al. (2005).Possible MAAs biosynthetic pathway from an intermediate of the shikimic acid pathway. Modified from: Portwich &Garca-Pichel (2003), Carreto et al. (2005).

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se propone emplear los MAAs en cosmticoscontra el envejecimiento prematuro de la piel,gracias a su capacidad antioxidante (Schmid etal. 2004).

(4) Pigmento accesorio: la idea que losMAAs actan como pigmentos ha sidorecurrente en la literatura y van desde unafuncin como precursores de algunospigmentos (Price & Forrest 1969, Shibata1969) hasta un rol fotosinttico: debido a que laemisin de fluorescencia de los MAAs a 430-450 nm podra permitir a la clorofila delsistema fotosinttico aprovechar la energa dela luz absorbida en la regin del UV, se hapensado que los MAAs estaran actuando comopigmentos accesorios (Price & Forrest 1969,Maragos 1972, Sivalingam et al. 1976a, 1976b,Logan et al. 1990). Sin embargo, en un estudioreciente en la microalga Phaeocystis antarcticase ha demostrado que los MAAs no transfierenla energa de la radiacin UV (directamente opor fluorescencia) a la clorofila a, y por lotanto, no participaran en la fotosntesis(Moisan & Mitchell 2001). Es ms, del estudioin vitro de las propiedades fotofsicas dealgunos MAAs, como shinorine y porphyra-334(Conde et al. 2000, 2004, Shick et al. 2000) sedesprende que su rendimiento de transferenciade energa a otras molculas es muy bajo. Ladisipacin trmica sera el mecanismo por elque liberan la energa de la radiacin UVabsorbida, sin producir residuos de la fotolisisde las molculas.

Funcin fotoprotectora

En general, gran parte de la evidenciaexperimental apoya la idea que una de lasprincipales funciones de los MAAs es defotoproteccin, especialmente por su capacidadpara absorber a longitudes de onda corta. Estounido a su alta fotoestabilidad in vitro (Condeet al. 2000, 2004) e in vivo (Adams & Shick2001) los convierten en efectivos agentesprotectores frente a la radiacin UV. Diversostipos de organismos acuticos han sidoutilizados para estudiar las propiedades yfunciones de los MAAs.

(1) Microalgas y cianobacterias: enmicroalgas eucariticas y cianobacterias laacumulacin de MAAs en presencia deradiacin UV (solar o artificial) es especie-dependiente y depende del tipo de MAA,

estara controlada por la calidad espectral de laradiacin incidente (Carreto et al. 1990, Garca-Pichel et al. 1993, Lesser 1996, Helbling et al.1996, Riegger & Robinson 1997, Wngberg etal. 1997, Hannach & Sigleo 1998, Klisch &Hder 2000, Sinha et al. 2003). Se ha atribuidola absorcin en el rango de radiacin UV enaguas ocenicas a los MAAs presentes en elfitoplancton (Vernet et al. 1989, Helbling et al.1996). En el dinoflagelado Lingulodiniumpolyedrum , la radiacin UV provoca undescenso de la concentracin de MAAs dentrode la clula y un incremento en la absorcin deradiacin UV en el medio circundante (Vernet& Whitehead 1996). En los ltimos aos se haconfirmado este hecho, demostrndose que losMAAs son un componente de la MOD (materiaorgnica disuelta) que aun estando presente enbajas concentraciones, contribuyen a laabsorcin de la radiacin UV (Whitehead &Vernet 2000).

Respecto a la capacidad de fotoproteccinde los MAAs, las clulas de fitoplancton degran tamao y esfricas, con bajoautosombreado, se beneficiaran ms de lainversin en la sntesis de productos pantalla. Aesta conclusin se lleg empleando modelospticos y asumiendo que los MAAs sedistribuan de manera homognea en la clula(Garca-Pichel 1994, 1996). En este sentido, losMAAs seran eficientes protectores de laradiacin UV nicamente en los afloramientoso en las grandes colonias de fitoplanctonantrtico (Bracher & Wiencke 2000). En eldinoflagelado Gymnodinium sanguineum losMAAs protegen al menos en un 80 % de daosprovocados por la radiacin UV en la actividadfotosinttica (Neale et al. 1998). Sin embargo,el papel fotoprotector de los MAAs no quedademostrado en la forma colonial de laPrymnesiofita antrtica Phaeocystis Antarctica,ya que pese a acumular MAAs, su crecimientose mantiene susceptible a la radiacin UV-B(Karentz & Spero 1995). Por otro lado, algunasespecies de diatomeas antrticas no acumulanMAAs y sobreviven mejor a la radiacin UV-Bque P. antarctica (Davidson et al. 1994).

Algunos autores han sugerido que encianobacterias, los MAAs actan como unimportante mecanismo de proteccin frente aldao producido por la radiacin UV (Karentz etal. 1991a, 1991b, Ehling-Schulz et al. 1997,Quesada et al. 1999). Sin embargo, esta

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proteccin depende de la localizacin de estospigmentos y de la especie en cuestin.Asumiendo una localizacin citoplasmtica delos MAAs, la proteccin que brindaran a lascianobacterias estara entre un 10 y un 30 %(Garca-Pichel & Castenholz 1993). Sinembargo, la capacidad de fotoproteccin serasuperior cuando se trata de comunidades ocolonias de cianobacterias (Castenholz 1997).

(2) Macroalgas: diversos estudios apuntanhacia el papel fotoprotector de los MAAs enmacroalgas. Las especies de zonas templadasexpuestas a altas dosis de radiacin solarpresentan una concentracin intracelular deMAAs ms alta que otras especies de altaslatitudes y algas de aguas profundas. LosMAAs estn presentes en algas rojas, mientrasque algas verdes y pardas no tienen MAAs obien solo contienen trazas de ellos (Karentz etal. 1991b, Karentz 1994, Molina & Montecino1996, Karsten et al. 1998b, Hoyer et al. 2001,Huovinen et al. 2004, Korbee-Peinado 2004).En general, la concentracin de MAAs enmacroalgas depende de varios factores: (a) seha determinado una dependencia de lacantidad de radiacin recibida, tanto trasexponer en aguas someras ejemplares de algasrojas de aguas profundas, como tras analizar ladependencia estacional en la acumulacin(Post & Larkum 1993, Karsten et al. 1999,Karsten & West 2000), (b) en varias especies,existe una acumulacin diferencial a lo largodel talo. Por ejemplo, los pices de lasespecies rticas Devaleraea ramentacea yPalmaria palmata contienen cinco veces msMAAs que la base (Karsten & Wiencke 1999,Karsten et al. 1999), (c) se ha sugerido quemayores niveles de MAAs podran conferirventajas ecolgicas, como ha sido reportadoen el alga roja Mastocarpus stellatus, cuyomayor contenido de MAAs podra ser la causade la mayor resistencia y competitividadfrente a otra alga roja como es Chondruscrispus (Bischof et a l . 2000), (d) loscontenidos de MAAs podran ser reguladospor factores intrnsecos. En el alga rojaPorphyra umbilicalis no se estimulaba laacumulacin de MAAs ni con radiacin PARni con UV (A y B), quiz debido a que losniveles de MAAs se mantenan altos (ensaturacin) desde el inicio del experimento(Grniger et a l . 1999). Tampoco se hadetectado una induccin de la sntesis de

MAAs en el alga roja Gracilaria cornea(Sinha et al. 2000). Y mientras que en D.ramentacea se encontr una correlacinposi t iva entre el incremento de laconcentracin de MAAs y la resistenciafotosinttica frente a la radiacin UV; en P.palmata aun caracter izndose por unaconcentracin de MAAs similar , no seencontr tal relacin (Karsten et al. 2003).Aparentemente, es posible distinguir tres tiposde macroalgas en relacin con su contenido deMAAs: (i) especies que no pueden sintetizarMAAs, ( i i ) especies que poseen unaconcentracin basal de MAAs que puedevariar segn la radiacin recibida, y (iii)especies con una concentracin internaconst i tut ivamente al ta que se mantieneconstante independientemente de lascondiciones ambientales (Hoyer et al. 2001).

(3) Animales marinos: especies dezooplancton de la Patagonia argentina(Daphnia menucoensis y Metacyclopsmendocinus) acumulan MAAs que parecencontribuir en su adaptacin a las elevadasdosis de radiacin UV recibidas en su hbitatnatural (Gonalves et al . 2002). Se hanidentificado MAAs en corales (Dunlap &Chalker 1986), los cuales podran actuar comomolculas fotoprotectoras ya que el contenidointerno disminuye logartmicamente conformese incrementa la profundidad (Dunlap et al.1986). Y aunque en otros trabajos no se haencontrado tal variacin (Shick et al. 1991),los corales poseen una gran plasticidad en sucapacidad de absorber la radiacin UV(Gleason & Wellington 1993, Muszynski et al.1998), segn las especies (Teai et al. 1997) oincluso entre dos morfologas de distinto colordentro de una misma especie (Gleason 1993).Actualmente existen diversos trabajos en losque se ha observado que la produccin yacumulacin de MAAs en corales se induce enpresencia de radiacin UV (Jokiel & York1982, Dunlap & Shick 1998, Lesser 2000). Enovarios y huevos del er izo marinoStrongylocentrotus droebachiensis se hademostrado la proteccin que brindan losMAAs frente al estrs oxidativo provocadopor la radiacin UV (Adams & Shick 1996). Yen Holothuria atra se observ que algunosMAAs posean papel fotoprotector(Bandaranayake & Rocher 1999). Sin embargootros factores tales como el movimiento del

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agua, pueden modificar la capacidad deacumulacin de MAAs en corales (Jokiel et al.1997, Banaszak et al. 1998).

Adems del papel fotoprotector de losMAAs en los organismos que los acumulan, laacumulacin de MAAs puede proteger a algasendosimbiticas de algunos animales marinos(Dunlap & Shick 1998). De hecho, la presenciade MAAs en la superficie de la tnica de unaascidia colonial protege a sus simbiontesfotoauttrofos del dao producido por laradiacin UV (Dionisio-Sese et al. 1997).Concretamente en la almeja gigante Tridacnacrocea, los MAAs absorben el 87 % de laradiacin de 310 nm y un 90 % la de 320 nmantes de que esta radiacin alcanza unaprofundidad de 0,2 mm en el manto sifonal(Ishikura et al. 1997). Sin embargo, existenresultados que no apoyan el papel de los MAAscomo barrera frente al dao en sus algassimbiontes; en el coral Hawaiano Montiporaverrucosa, a pesar de que se produca unincremento en la concentracin de MAAs, lafotosntesis de sus algas simbiontes decrecatras la exposicin a radiacin UV (Kinzie1993).

Tomando en cuenta que los MAAs seencuentran ampliamente distr ibuidos, esposible argumentar que estos compuestos hantenido un rol fundamental en la evolucin delas caracterst icas fotobiolgicas de losorganismos marinos. Ya que la vida se originbajo condiciones de ausencia de ozono y, portanto, en escenarios de alta radiacin UV-B, laproteccin frente a la exposicin a la radiacinUV ha debido ser un importante carcter en laevolucin de los primeros eucariotas y, por lotanto, en el proceso de seleccin natural.Aunque no hay evidencias del or igenfilogentico de los MAAs ni de los patronesde dis tr ibucin en los dis t intos grupostaxonmicos, son posibles diversas afinidadesentre grupos de organismos: por ejemplo, lasrutas de sntesis de MAAs son muy similaresen hongos y cianobacterias. Los pigmentosfsiles presentes en los sedimentos de lagosboreales pueden emplearse para documentarcambios de radiacin UV a lo largo de lahistoria, estos pigmentos son principalmenteescitoneminas, compuestos producidos por lasalgas bentnicas con espectros de absorcinmuy similares a los de los MAAs (Leavitt etal. 1997).

Otras posibles funciones

Recientemente se ha determinado que no solola calidad y cantidad de energa recibidainfluyen en la sntesis y acumulacin de MAAs,sino que tambin influye la disponibilidad denitrgeno en el medio de cultivo (Litchman etal. 2002, Korbee et al. 2004, 2005). Endinoflagelados se ha observado que laconcentracin de MAAs es inferior cuando enel medio de cultivo hay menos nitrato, lo cualestara asociado a un incremento de lasensibilidad de la fotosntesis ante la inhibicinpor la radiacin UV. Debido a una menoreficiencia de reparacin, como principalmecanismo, aunque tambin podra estarasociado a un menor tamao celular y a unamenor concentracin de MAAs (Litchman et al.2002). En Porphyra columbina a mayorconcentracin de amonio en el medio decultivo, mayor acumulacin de MAAs, lo cualest en funcin de la radiacin incidente,siendo ms efectiva la radiacin UV-A (Korbeeet al. 2004). La acumulacin de MAAs en altadisponibilidad de nitrgeno se ha observado enotras especies como Porphyra umbilicalis, P.leucosticta y Grateloupia lanceola (Tabla 1).Los MAAs podran por lo tanto actuar no solocomo sustancias fotoprotectoras con ciertacapacidad antioxidante, sino tambin serreservorio de nitrgeno pudiendo removilizarseen periodos de baja concentracin denutrientes. Este posible rol como reservorio denitrgeno podra ser anlogo al rol sugeridopara otros pigmentos tales como lasbiliprotenas que pueden actuar como unpigmento accesorio pero adems como fuentede protenas de reserva (Algarra & Rdiger1993, Tandeau de Marsac & Houmard 1993,Talarico & Maranzana 2000).

En los ltimos aos se ha evaluado lacapacidad fotoprotectora de los MAAs enorganismos acuticos, tanto de aguas polarescomo templadas y tropicales y se ha avanzado enel conocimiento sobre la biosntesis yfotorregulacin de estos compuestos, pero lostrabajos recientes sobre el papel del nitrgenoinorgnico amplan an ms la funcionalidad deestas sustancias en la aclimatacin frente a loscambios ambientales. La capacidadfotoprotectora se une a otras como la capacidadantioxidante, osmorregulacin, posiblereservorio de nitrgeno, etc. Es decir, los MAAs

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parecen sustancias multifuncionales como otrosmetabolitos secundarios, por ejemplo, lassustancias fenlicas de algas pardas.

CONCLUSIONES

Desde que se detect la presencia del agujerode ozono antrtico se ha invertido muchoesfuerzo en determinar cules son los efectosque provoca el incremento de la radiacin UVsobre la superficie terrestre y ecosistemasacuticos. Los antecedentes citados en estarevisin indican que los MAAs se encuentranen multitud de organismos marinos dondecumplen un rol fotoprotector ante la radiacinUV. La gran cantidad de datos existentesapuntan a una relacin entre el contenidointerno de MAAs y la cantidad de radiacin UVrecibida ya sea por distinta localizacinbatimtrica o latitudinal. Aunque no existenmuchas evidencias experimentales que lodemuestren, en general se ha concluido que losMAAs protegen solo parcialmente a loscomponentes celulares y procesos fisiolgicos(Wood 1989, Garca-Pichel et al. 1993, Post &Larkum 1993, Lesser 1996, Neale et al. 1998,Franklin et al. 1999, Sinha et al . 2000,Yakovleva & Titlyanov 2001).

Las perspectivas de estudios futuros en elcampo de los MAAs son promisorias. Paraevaluar con ms profundidad la funcin

fotoprotectora de los MAAs se debe realizar unestudio pormenorizado de cuestiones que quedanan por resolver, como la localizacin, laregulacin de la biosntesis, los mecanismos deregulacin a nivel de transcripcin o transduccinque intervienen como respuesta a la radiacin UVy/o disponibilidad de nitrgeno inorgnico. Larespuesta a estas preguntas ayudara a una mejorinterpretacin de los resultados obtenidos en losestudios de la acumulacin de MAAs en funcina la calidad y cantidad de radiacin y a ladisponibilidad de amonio.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo ha sido financiado por elMinisterio de Educacin y Ciencia de Espaa(Proyecto DEPUSIAL AGL 2001-1888-C03-02y beca de investigacin de N.K.P.).

LITERATURA CITADA

ADAMS NL & JM SHICK (1996) Mycosporine-likeamino acids provide protection against ultravioletradiation in eggs of the green sea urchinStrongylocentrotus droebachiensis. Photochemistryand Photobiology 64: 149-158.

ADAMS NL & JM SHICK (2001) Mycosporine-likeamino acids prevent UVB-induced abnormalititesduring early development of the green see urchinStrongylocentrotus droebachiensis. Marine Biology138: 267-280.

TABLA 1

Concentraciones iniciales de aminocidos tipo micosporina (MAAs) e incrementos temporales,expresados en mg g-1 PS, en las algas rojas Porphyra umbilicalis, P. leucosticta, P. columbina yGrateloupia lanceola, bajo diferentes concentraciones de amonio (0, 50/100 y 300 M). Fuentes:

1Korbee et al. (2005), 2Korbee et al. (2004), 3Huovinen, Matos, Sousa-Pinto & Figueroa (resultadosno publicados)

Initial concentrations of mycosporine-like amino acids (MAAs) and temporal increments, expressed as mg g-1 DW in thered algae Porphyra umbilicalis, P. leucosticta, P. columbina and Grateloupia lanceola, under different ammonium

concentrations (0, 50/100 and 300 M). Sources: 1Korbee et al. (2005), 2Korbee et al. (2004), 3Huovinen, Matos, Sousa-Pinto & Figueroa (unpublished results)

Das de cultivo Concentracin de P. umbilicalis1 P. leucosticta1 P. columbina2 Grateloupiaamonio (M) lanceola3

Inicial 9,23 1,40 6,99 1,62 5,49 0,99 3,25 0,75

Tres 50/100 0,12 0,27 0,78 0,8300 0,36 0,51 2,28 1,3

Seis/siete 50/100 1,85 0,91 1,24300 2,9 5,39 5,14

128 KORBEE ET AL.

ALGARRA P & W RDIGER (1993) Acclimationprocesses in the light harvesting complex red algaPophyridium purpureum (Bory) Drew et Rossaccording to irradiance and nutrient availability.Plant Cell & Environment 16: 149-159.

ALTAMIRANO M, A FLORES-MOYA & FL FIGUEROA(2000) Long-term effect of natural sunlight undervarious ultraviolet conditions on growth andphotosynthesis of intert idal Ulva rigida(Chlorophyceae) culturated in situ. Botanica Marina43: 119-126.

ALTAMIRANO M, A FLORES-MOYA & FL FIGUEROA(2003) Effects of UV radiation and temperature ongrowth germlings of three species of Fucus(Phaeophyceae). Aquatic Botany 75: 9-20.

BANASZAK AT, MP LESSER, IB KUFFNER & MONDRUSEK (1998) Relationship betweenultraviolet light (UV) radiation and Mycosporine-like amino acids (MAAs) in marine organisms.Bulletin of Marine Science 63: 617-628.

BANDARANAYAKE WM & A DES ROCHER (1999)Role of secondary metabolites and pigments inepidermal tissues, ripe ovaries, viscera, gut contentsand diet of the sea cucumber Holothuria atra.Marine Biology 133: 163-169.

BANDARANAYAKE WM, JE BEMIS & DJ BOURNE(1996) Ultraviolet absorbing pigments from themarine sponge Dysidea herbacea: isolation andstructure of a new mycosporine. ComparativeBiochemistry Physiology C 115: 281-286.

BANDARANAYAKE WM, DJ BOURNE & RG SIM(1997) Chemical composition during maturing andspawning of the sponge Dysidea herbacea(Porifera: Demospongiae). ComparativeBiochemistry Physiology C 118: 851-859.

BENTLEY R (1990) The shikimate pathway- a metabolictree with many branches. Critical Reviews inBiochemistry and Molecular Biology 25: 307-384.

BISCHOF K, D HANELT & C WIENCKE (1998) UV-radiation can affect depth-zonation of Antarcticmacroalgae. Marine Biology 131: 597-605.

BISCHOF K, G KRBS, D HANELT & C WIENCKE(2000) Photosynthetic characterist ics andmycosporine-like amino acids under UV radiation:a competitive advantage of Mastocarpus stellatusover Chondrus crispus at the Helgoland shoreline?Helgoland Marine Research 54: 47-52.

BISCHOF K, G KRABS, C WIENCKE & D HANELT(2002) Solar ultraviolet radiation affects the activityof r ibulose-1, 5-bisphosphate carboxylase-oxygenase and the composition of photosyntheticand xanthophyll cycle pigments in the intertidalgreen alga Ulva lactuca. Planta 215: 502-509.

BHM GA, W PFLEIDERER, P BGER & S SCHERER(1995) Structure of a novel oligosaccharide-mycosporine-amino acid ultraviolet A/B sunscreenpigment from the terrestial cyanobacterium Nostoccommune. Journal of Biological Chemistry 270:8536-8539.

BRACHER AU & C WIENCKE (2000) Simulation of theeffects of naturally enhanced UV radiation onphotosynthesis of Antarctic phytoplankton. MarineEcology Progress Series 196: 127-141.

BUMA AGJ, EJ VAN HANNEN, L VAN, MJ ROZA, WVELDHUIS & WWC GIESKES (1995) Monitoringultraviolet B-induced DNA damage in individualdiatom cells by immunofluorescent thymine dimerdetection. Journal of Phycology 31: 314-321.

BUMA AGJ, AH ENGELEN & WWC GIESKES (1997)Wavelength-dependent induction of thymine dimers

and growth rate reduction in the marine diatomCyclotella sp. exposed to ultraviolet radiation.Marine Ecology Progress Series 153: 91-97.

CAREFOOT TH, D KARENTZ, SC PENNINGS & CLYOUNG (2000) Distribution of mycosporine-likeamino acids in the sea hare Aplysia dactylomela:effect of diet on amounts and types sequesteredover time in tissues and spawn. ComparativeBiochemistry and Physiology C 126: 91-104.

CARRETO JI, MO CARIGNAN, D DALEO, & SG DEMARCO (1990) Occurrence of mycosporine-likeamino acids in the red-t ide dinoflagellateAlexandrium excavantum: UV-protoprotectivecompounds? Journal of Plankton Research 12: 909-922.

CARRETO JI, MO CARIGNAN & NG MONTOYA(2005) A high-resolution reverse-phase liquidchromatography method for the analysis ofmycosporine-like amino acids (MAAs) in marineorganisms. Marine Biology 146: 237-252.

CARROLL AK & JM SHICK (1996) Dietary accumulationof UV-absorbing mycosporine-like amino acids(MAAs) by the green sea urchin(Strongylocentrotus droebachiensis) . MarineBiology 124: 561-569.

CASTENHOLZ RW (1997) Multiple strategies for UVtolerance in cyanobacteria. The Spectrum 10: 10-16.

COCKELL CS & J KNOWLAND (1999) Ultravioletradiation screening compounds. Biological Reviews74: 311-345.

CONDE FR, MS CHURIO & CM PREVITALI (2000) Thephotoprotector mechanism of mycosporine-likeamino acids. Excited-state propert ies andphotostability of porphyra-334 in aqueous solution.Journal of Photochemistry and Photobiology 56:139-144.

CONDE FR, MS CHURIO & CM PREVITALI (2004) Thedeactivation pathways of the excited-states of themycosporine-like amino acids shinorine andporphyra-334 in aqueous solution. Photochemicaland Photobiological Sciences 3: 960-967.

CORDI B, MH DEPLEDGE, DN PRICE, LF SALTER, &ME DONKIN (1997) Evaluation of chlorophyllfluorescence, in vivo spectrophotometric pigmentabsorption and ion leakage as biomarkers of UV-Bexposure in marine macroalgae. Marine Biology130: 41-49.

CULLEN JJ, PJ NEALE & MP LESSER (1992) Biologicalweighting function for the inhibit ion ofphytoplankton photosynthesis by ultravioletradiation. Science 258: 646-650.

DAVIDSON AT, D BRAMICH, HJ MARCHANT & AMCMINN (1994) Effects of UVB irradiation ongrowth and survival of Antarctic marine diatoms.Marine Biology 119: 507-515.

DIONISIO-SESE ML, M ISHIKURA, T MARUYAMA &S MIYACHI (1997) UV absorbing substances in thetunic of a colonial ascidian protect its symbiont,Prochloron sp., from damage by UV-B radiation.Marine Biology 128: 455-461.

DRING MJ, V MAKAROV, E SCHOSCHINA, MLORENZ & K LNING (1996) Influence ofultraviolet-radiation on chlorophyll fluorescenceand growth in different life-history stages of threespecies of Laminaria (Phaeophyta). Marine Biology126: 183-191.

DUNLAP WC & BE CHALKER (1986) Identification andquantification of near-UV absorbing compounds (S-320) in a hermatypic scleractinian. Coral Reefs 5:155-159.

129AMINOCIDOS TIPO MICOSPORINA

DUNLAP WC & Y YAMAMOTO (1995) Small-moleculeantioxidants in marine organisms-antioxidantactivity of mycosporine-glycine. ComparativeBiochemistry Physiology B 112: 105-114.

DUNLAP WC & JM SHICK (1998) UV radiationabsorbing mycosporine-like amino acids in coralreef organisms: a biochemical and environmentalperspective. Journal of Phycology 34: 418-430.

DUNLAP WC, BE CHALKER & JK OLIVER (1986)Bathymetric adaptations of reef-building corals atDavies Reef. Australia. III. UV-B absorbingcompounds. Journal of Experimental MarineBiology and Ecology 104: 239-248.

EHLING-SCHULZ M, W BILGER & S SCHERER (1997)UV-B-induced synthesis of photoprotectivepigments and extracellular polysaccharides in theterrestr ial cyanobacterium Nostoc commune .Journal of Bacteriology 179: 1940-1945.

FAVRE-BONVIN J, N ARPIN & C BREVARD (1976)Structure de la mycosporine (P-310). CanadianJournal of Chemical 54: 1105-1113.

FAVRE-BONVIN J, J BERNILLON, N SALIN & NARPIN (1987) Biosynthesis of mycosporine:mycosporine-glutaminol in Trichothecium roseum.Phytochemistry 26: 2509-2514.

FIGUEROA, FL & B VIEGLA (2001) effects of solarUV radiation on photosynthesis and enzymeactivities (carbonic anhydrase and nitrate reductase)in marine macroalgae from Southern Spain. RevistaChilena de Historia Natural 74: 237-249.

FIGUEROA FL, S SALLES, J AGUILERA, C JIMNEZ,J MERCADO, B VIEGLA, A FLORES-MOYA &M ALTAMIRANO (1997) Effects of solar radiationon photoinhibition and pigmentation in the red algaPorphyra leucosticta. Marine Ecology ProgressSeries 151: 81-90.

FRANKLIN LA, I YAKOVLEVA, U KARSTEN & KLNING (1999) Synthesis of mycosporine-likeamino acids in Chondrus crispus (Florideophyceae)and the consequences for sensitivity to ultraviolet Bradiation. Journal of Phycology 35: 682-693.

GARCA-PICHEL F (1994) A model for internal self-shading in planktonic organism and its implicationsfor the usefulness of ultraviolet sunscreens.Limnology and Oceanography 39: 1704-1717.

GARCA-PICHEL F (1996) The absorption of ultravioletradiation by microalgae: simple optics andphotobiological implications. Scientia Marina 60:73-79.

GARCA-PICHEL F & RW CASTENHOLZ (1993)Occurrence of UV-absorbing mycosporine-likecompounds among cyanobacterial isolates and anestimate of their screening capacity. Applied andEnvironmental Microbiology 59: 163-169.

GARCA-PICHEL F, CE WINGARD & RWCASTENHOLZ (1993) Evidence regarding the UVsunscreen role of a mycosporine-like compound inthe Cyanobacterium Gloeocapsa sp. Applied andEnvironmental Microbiology 59: 170-176.

GLEASON DF (1993) Differential effects of ultravioletradiation on green and brown morphs of theCaribbean coral Porites astreoides. Limnology andOceanography 38: 1452-1463.

GLEASON DF & GM WELLINGTON (1993) Ultravioletradiation and coral bleaching. Nature 365: 836-838.

GLYNN PW, R IMAI, K SAKAI, Y NAKANO & KYAMAZATO (1993) Experimental responses ofOkinawan (Ryukyu Islands, Japan) reef corals tohigh sea temperature and UV radiation. Proceedings

of the 7th International Coral Reef SymposiumUniversity of Guam Press, Guam, USA 1: 27-37.

GMEZ I, E PREZ-RODRGUEZ, B VIEGLA, FLFIGUEROA & U KARSTEN (1998) Effects ofsolar radiation on photosynthesis, UV-absorbingcompounds and enzyme activities of the green algaDasycladus vermicularis from southern Spain.Journal of Photochemistry and Photobiology B:Biology 47: 4657.

GONALVES RJ, VE VILLAFAE & EW HELBLING(2002) Photorepair activity and protectivecompounds in two freshwater zooplankton species(Daphnia menucoensis and Metacyclopsmendocinus) from Patagonia, Argentina.Photochemical and Photobiological Sciences 1:996-1000.

GRANT PT, C MIDDLETON, PA PLANCK & RHTHOMSON (1985) The isolat ion of fouraminocyclohexenimines (mycosporines) and astructurally related derivative of cyclohexane-1,3-dione (gadusol) from the brine shrimp Artemia.Comparative Biochemistry and Physiology B 80:755-759.

GROBE CW & TM MURPHY (1994) Inhibition of growthof Ulva expansa (Chlorophyta) by ultraviolet-Bradiation. Journal of Phycology 30: 783-790.

GRNIGER A, C HALLIER & DH HDER (1999)Influence of UV radiation and visible light onPorphyra umbilicalis: Photoinhibition and MAAconcentration. Journal of Applied Phycology 11:437-445.

HANNACH G & AC SIGLEO (1998) Photoinduction ofUV- absorbing compounds in six species of marinephytoplankton. Marine Ecology Progress Series174: 207-222.

HASLAM E (1993) Shikimic acid: metabolism andmetabolites. Wiley & Sons, New York, New York,USA. 387 pp.

HELBLING EW, BE CHALKER, WC DUNLAP, OHOLM-HANSEN & VE VILLAFAE (1996)Photoacclimation of Antarctic marine diatoms tosolar ultraviolet radiation. Journal of ExperimentalMarine Biology and Ecology 204: 85-101.

HELBLING EW, VE VILLAFAE, AGJ BUMA, MANDRADE & F ZARATTI (2001) DNA damageand photosynthetic inhibition induced by solarultraviolet radiation in tropical phytoplankton (LakeTiticaca, Bolivia). European Journal of Phycology36: 157-166.

HILL DR, SL HLADUN, S SCHERER & M POTTS(1994) Water stress proteins of Nostoc commune(Cyanobacteria) are secreted with UV-A/B-absorbing pigments and associate with 1,4-b-D-xylanxylanohydrolase activity. Journal ofBiological Chemistry 269: 7726-7734.

HOYER K, U KARSTEN, T SAWALL & C WIENCKE(2001) Photoprotective substances in Antarcticmacroalgae and their variation with respect to depthdistribution, different tissues and developmentalstages. Marine Ecology Progress Series 211: 117-129.

HUOVINEN P, I GMEZ, FL FIGUEROA, N ULLOA, VMORALES & C LOVENGREEN (2004) Ultraviolet-absorbing mycosporine-like amino acids in redmacroalgae from Chile. Botanica Marina 47: 21-29.

INOUE Y, H HORI, T SAKURAI, Y TOKITOMO, JSAITO & T MISONOU (2002) Measurement offluorescence quantum yield of ultraviolet-absorbingsubstance extracted from red alga: Porphyrayezoensis and its photothermal spectroscopy.Optical Review 9: 75-80.

130 KORBEE ET AL.

ISHIKURA M, C KATO & T MARUYAMA (1997) UV-absorbing substances in zooxanthellate andazooxanthellate clams. Marine Biology 128: 649.

JOKIEL PL & RH YORK (1982) Solar ultravioletphotobiology of the reef coral Pocil loporadamicornis and symbiotic zooxanthellae. Bulletinof Marine Science 32: 301-315.

JOKIEL PL, MP LESSER & ME ONDRUSEK (1997) UV-absorbing compounds in the coral Pocilloporadamicornis: interactive effects of UV radiation,photosynthetically active radiation and water flow.Limnology and Oceanography 42: 1468-1473.

KARENTZ D (1994) Ultraviolet tolerance mechanisms inAntarctic marine organisms. Antarctic ResearchSeries 62: 93-110.

KARENTZ D & HJ SPERO (1995) Response of naturalPhaeocystis population to ambient fluctuations ofUVB radiation caused by Antarctic ozone depletion.Journal of Plankton Research 17: 1771-1789.

KARENTZ D, J CLEAVER & DL MITCHELL (1991a)Cell survival characterist ics and molecularresponses of Antarctic phytoplankton to ultraviolet-B radiation. Journal of Phycology 27: 326-341.

KARENTZ D, FS MCEUEN, MC LAND & WC DUNLAP(1991b) Survey of mycosporine-like aminoacids inAntarctic marine organisms: potential protectionfrom ultraviolet exposure. Marine Biology 108:157-166.

KARSTEN U & C WIENCKE (1999) Factors controllingthe formation of UV-absorbing mycosporine-likeamino acids in the marine red alga Palmariapalmata from Spitsbergen (Norway). Journal ofPlant Physiology 155: 407-415.

KARSTEN U & JA WEST (2000) Living in the intertidalzone-seasonal effects on heterosides and sun-screencompounds in the red alga Bangia atropurpurea(Bangiales). Journal of Experimental MarineBiology and Ecology 254: 221-234.

KARSTEN U, LA FRANKLIN, K LNING & CWIENCKE (1998a) Natural ul traviolet andphotosynthetic active radiation induce formation ofmycosporine-like amino acids in the marinemacroalga Chondrus crispus (Rhodophyta). Planta205: 257-262.

KARSTEN U, T SAWALL, D HANELT, K BISCHOF, FLFIGUEROA, A FLORES-MOYA & C WIENCKE(1998b) An inventory of UV-absorbingmycosporine-like amino acids in macroalgae frompolar to warm-temperate regions. Botanica Marina41: 443-453.

KARSTEN U, K BISCHOF, D HANELT, H TG & CWIENCKE (1999) The effect of ultravioletradiation on photosynthesis and ultraviolet-absorbing substances in the endemic Arcticmacroalga Devaleraea ramentacea (Rhodophyta).Physiologia Plantarum 105: 58-66.

KARSTEN U, A DUMMERMUTH, K HOYER & CWIENCKE (2003) Interactive effects of ultravioletradiation and salinity on the ecophysiology of twoArctic red algae from shallow waters. Polar Biology26: 249-258.

KERR JB & CT MCELROY (1993) Evidence for largeupward trends of ultraviolet-B radiation linked toozone depletion. Science 262: 1032-1034.

KINZIE RAIII (1993) Effects of ambient levels of solarultraviolet radiation on zooxanthellae andphotosynthesis of the reef coral Montiporaverrucosa. Marine Biology 116: 319-327.

KLISCH M & DP HDER (2000) Mycosporine-likeamino acids in the marine dinoflagellate

Gyrodinium dorsum: induction by ultravioletirradiation. Journal of Photochemistry andPhotobiology B 55: 178-182.

KORBEE-PEINADO N (2004) Fotorregulacin y efectodel nitrgeno inorgnico en la acumulacin deaminocidos tipo micosporina en algas rojas. TesisDoctoral, Servicio de Publicaciones, Universidad deMlaga, Mlaga, Espaa. 279 pp.

KORBEE PEINADO N, RT ABDALA-DAZ, FLFIGUEROA & EW HELBLING (2004) Ammoniumand UV radiation stimulate the accumulation ofmycosporine-l ike amino acids in Porphyracolumbina (Rhodophyta) from Patagonia,Argentina. Journal of Phycology 40: 248-259.

KORBEE N, P HUOVINEN, FL FIGUEROA, JAGUILERA, U KARSTEN (2005) Availability ofammonium influences the photosynthesis and theaccumulation of MAAs in two Porphyra species(Bangiales, Rhodophyta) from different latitudes.Marine Biology 146: 645-654.

LEACH CM (1965) Ultraviolet-absorbing substancesassociated with light-induced sporulation in fungi.Canadian Journal of Botany 43: 185-200.

LEAVITT PR, RD VINEBROOKE, DB DONALD, JPSMOL, DW SCHINDLER (1997) Past ultravioletradiation environments in lakes derived from fossilpigments. Nature 388: 457-459.

LESSER MP (1996) Elevated temperature and ultravioletradiation cause oxidative stress and inhibitphotosynthesis in symbiotic dinoflagellates.Limnology and Oceanography 41: 271-283.

LESSER MP (2000) Depth-dependentphotoacclimatization to solar ultraviolet radiation inthe Caribbean coral Montastraea faveolata. MarineEcology Progress Series 192: 137-151.

LESSER MP, VM WEIS, MR PATTERSON & PLJOKIEL (1994) Effects of water motion on carbondelivery and productivity in the reef coral ,Pocillopora damicornis (Linnaeus): diffusionbarriers, inorganic carbon l imitat ion, andbiochemical plasticity. Journal of ExperimentalMarine Biology and Ecology 178: 153-179.

LITCHMAN E, PJ NEALE & AT BANASZAK (2002)Increased sensitivity to ultraviolet radiation innitrogen-limited dinoflagellates: photoprotectionand repair. Limnology and Oceanography 47: 86-94.

LOGAN A, K HALCROW & T TOMASCIK (1990) UVexcitation-fluorescence in polyp tissue of certainscleractinian corals from Barbados and Bermuda.Bulletin of Marine Science 46: 807-813.

MARAGOS JE (1972) A study of the ecology of Hawaiianreef corals. Tesis Doctoral , OceanographyDepartment, Universidad de Hawaii, Honolulu,Hawaii, USA. 290 pp.

MISONOU T, J SAITOH, S OSHIBA, Y TOKITOMO, MMAEGAWA,Y INOUE, H HORI & T SAKURAI(2003) UV-absorbing substance in the red algaPorphyra yezoensis (Bangiales, Rhodophyta) blockthymine photodimer production. MarineBiotechnology 5: 194-200.

MITCHELL DL & D KARENTZ (1993) The induction andrepair of DNA photodamage in the environment.En: Young AR, LO Bjrn, J Moan & W Nultsch(eds) Environmental UV photobiology: 345-377.Plenum Press, New York, New York, USA.

MOISAN TA & BG MITCHELL (2001) UV absorption bymycosporine-like amino acids in PhaeocystisAntarctica Karsten induced by photosyntheticallyavailable radiation. Marine Biology 138: 217-227.

131AMINOCIDOS TIPO MICOSPORINA

MOLINA X & V MONTECINO (1996) Acclimation to UVirradiance in Gracilaria chilensis bird, McLachlan& Oliveira (Gigart inales, Rhodophyta).Hydrobiologia 326/327: 415-420.

MUSZYNSKI FZ, A BRUCKNER, RA ARMSTRONG, JMMORELL & JE CORREDOR (1998) Within-colonyvariations of UV absorption in a reef building coral.Bulletin of Marine Science 63: 589-594.

NEALE PJ, AT BANASZAK & CR JARRIEL (1998)Ultraviolet sunscreens in Gymnodinium sanguineum(Dinophyceae): mycosporine-like amino acidsprotect against inhibition of photosynthesis. Journalof Phycology 34: 928-938.

NEWMAN ST, WC DUNLAP, S NICOL & D RITZ(2000) Antarctic krill (Euphausia superba) acquiresa UV-absorbing mycosporine-like amino acid fromdietary algae. Journal of Experimental MarineBiology and Ecology 255: 93-110.

OREN A (1997) Mycosporine-like amino acids as osmoticsolutes in a community of halophilic cyanobacteria.Geomicrobiology Journal 14: 231-240.

PORTWICH A & F GARCA-PICHEL (1999) Ultravioletand osmotic stresses induce and regulate thesynthesis of mycosporines in the cyanobacteriumChlorogloeopsis PCC 6912. Archives ofMicrobiology 172: 187-192.

PORTWICH A & F GARCA-PICHEL (2003)Biosynthetic pathway of mycosporines(mycosporine-l ike amino acids) in thecyanobacterium Chlorogloeopsis sp. Strain PCC6912. Phycologia 42: 384-392.

POST A & AWD LARKUM (1993) UV-absorbingpigments, photosynthesis and UV-exposure inAntarctica: comparison of terrestrial and marinealgae. Aquatic Botany 45: 231-243.

PRICE JH & HS FORREST (1969) 310 nm absorbance inPhysalia physalis: distribution of the absorbanceand isolation of a 310 nm absorbing compound.Comparative Biochemistry Physiology 30: 879-888.

QUESADA A, WF VINCENT & DRS LEAN (1999)Community and pigment structure of Articcyanobacterial assemblages: the occurrence anddistribution of UV-absorbing compounds. FEMSMicrobiology Ecology 28: 315-323.

RIEGGER L & D ROBINSON (1997) Photoinduction ofUV-absorbing compounds in Antarctic diatoms andPhaeocystis antarctica. Marine Ecology ProgressSeries 160: 13-25.

SCHMID D, C SCHUERCH & F ZUELLI (2004)Harmless, natural cosmetic skin treatmentcompositions, for protecting against UV-A inducedlipid oxidation and premature aging, containingmycosporine-like aminoacids. Patent number:EP1473028-A1, Zurich, Suiza. 13 pp.

SHIBATA K (1969) Pigments and a UV-absorbingsubstance in corals and a blue-green alga living inthe Great Barrier Reef. Plant & Cell Physiology 10:325-335.

SHICK JM & WC DUNLAP (2002) Mycosporine-likeamino acids and related gadusols: Biosynthesis,accumulation and UV-protective functions inaquatic organisms. Annual Review of Physiology64: 223-262.

SHICK JM, MP LESSER & WR STOCHAJ (1991)Ultraviolet radiation and photooxidative stress inzooxanthellate Anthozoa: the sea anemonePhyllodiscus semoni and the octocoral Clavulariasp. Symbiosis 10: 145-173.

SHICK JM, SD ROMAINE-LIOUD, C FERRIER-PAGES& JP GATTUSO (1999) Ultraviolet-B radiation

stimulates shikimate pathway-dependentaccumulation of mycosporine-like amino acids inthe coral Stylophora pistillata despite decreases inits population of symbiotic dinoflagellates.Limnology and Oceanography 44: 1667-1682.

SHICK JM, WC DUNLAP & GR BUETTNER (2000)Ultraviolet (UV) protection in marine organisms II.Biosynthesis, accumulation, and sunscreeningfunction of mycosporine-like amino acids. En:Yoshikawa S, S Toyokuni, Y Yamamoto & Y Naito(eds) Free radicals in chemistry, biology andmedicine: 215-228. OICA International, London,United Kingdom.

SHICK JM, WC DUNLAP, JS PEARSE & VB PEARSE(2002) Mycosporine-like amino acid content in fourspecies of sea anemones in the genus Anthopleurareflects phylogenetic but not environmental orsymbiotic relationships. Biological Bulletin 203:315-330.

SINHA RP, M KLISCH, A GRNIGER & DP HDER(2000) Mycosporine-like amino acids in the marinered alga Gracilaria cornea-effects of UV and heat.Environmental and Experimental Botany 43: 33-43.

SINHA RP, NK AMBASHT, JP SINHA & DP HDER(2003) Wavelength-dependent induction of amycosporine-l ike amino acid in a r ice-fieldcyanobacterium, Nostoc commune : role ofinhibitors and salt s tress. Photochemical &Photobiological Science 2: 171-176.

SIVALINGAM PM, T IKAWA & K NISIZAWA (1976a)Isolation and physico-chemical properties of asubstance 334 from the red alga, Porphyrayezoensis Ueda. Botanica Marina 19: 1-7.

SIVALINGAM PM, T IKAWA & K NISIZAWA (1976b)Physiological roles of a substance 334 in algae.Botanica Marina 19: 9-21.

STOCHAJ WR, WC DUNLAP & JM SHICK (1994) Twonew UV-absorbing mycosporine-like amino acidsfrom the sea anemone Anthopleura elegantissimaand the effects of spectral irradiance on chemicalcomposition and content. Marine Biology 118: 149-156.

SUH HJ, HW LEE & J JUNG (2003) Mycosporine glycineprotects biological systems against photodynamicdamage by quenching singlet oxygen with a highefficiency. Photochemistry and Photobiology 78:109-113.

TAKANO S, D UEMURA & Y HIRATA (1978a) Isolationand structure of a new amino acid, palythine, fromthe zoanthid Palythoa tuberculosa. TetrahedronLetters 26: 2299-2300.

TAKANO S, D UEMURA & Y HIRATA (1978b) Isolationand structure of two new amino acids, palythinoland palythene, from the zoanthid Palythoatuberculosa. Tetrahedron Letters 26: 4909-4912.

TALARICO L & G MARANZANA (2000) Light andadaptive responses in red macroalgae; an overview.Journal of Photochemistry Photobiology B: Biology56:1-11.

TANDEAU DE MARSAC N & J HOUMARDD (1993)Adaptation of cyanobacteria to environmentalstimuli: new steps towards molecular mechanisms.FEMS Microbiology Reviews 104: 119-190.

TEAI T, JH DROLLET, JP BIANCHINI, A CAMBON &PMV MARTIN (1997) Widespread occurrence ofmycosporine-l ike amino acid compounds inscleractinians from French Polynesia. Coral Reefs16: 169-176.

TSUJINO I & T SAITO (1961) Studies on the compoundsspecific for each group of marine alga. I. Presence

132 KORBEE ET AL.

of characteristic ultraviolet absorbing material inRhodophyceae. Bulletin of the Faculty of Fish,Hokkaido University (Japn) 12: 49-58.

TSUJINO I, K YABE & I SEKEKAWA (1980) Isolationand structure of a new amino acid, shinorine, fromthe red alga Chondrus yendoi Yamada et Mikami.Botanica Marina 23: 65-68.

VAN DE POLL WH, A EGGERT, AGJ BUMA, AMBREEMAN (2001) Effects of UV-B-induced DNAdamage and photoinhibition on growth of temperatemarine red macrophytes: habitat-related differencesin UV-B tolerance. Journal of Phycology 37: 30-37.

VERNET M & K WHITEHEAD (1996) Release ofultraviolet-absorbing compounds by the red-tidedinoflagellate Lingulodinium polyedrum. MarineBiology 127: 35-44.

VERNET M, A NEORI & FT HAXO (1989) Spectralproperties and photosynthetic action in red-tidepopulations of Prorocentrum micans and Gonyaulaxpolyhedra. Marine Biology 103: 365-371.

VILLAFAE V, C SUNFBCK, FL FIGUEROA & WEHELBLING (2003) Photosynthesis in the aquaticenvironment as affected by ultraviolet radiation.En: Helbling EW & H Zagarese (eds) UV effects inaquatic and Ecosystems: 357-397. European Societyfor Photobiology, Comprehensive Series inPhotosciences, The Royal Society of Chemistry,Cambridge, United Kingdom.

VINCENT WF & PJ NEALE (2000) Mechanisms of UVdamage to aquatic organisms. En: de Mora SJ, SDemers & M Vernet (eds) The effects of UVradiation in the marine environment: 149-176.Cambridge University Press, New York, USA.

VIEGLA B (2000) Efecto de la radiacin ultravioletasobre actividades enzimticas relacionadas con elmetabolismo del carbono y nitrgeno en macroalgas

y fanergamas marinas. Tesis Doctoral, Facultad deCiencias, Universidad de Mlaga, Mlaga, Espaa.404 pp.

WNGBERG SA, A PERSSON & B KARLSON (1997)Effects of UV-B radiation on synthesis ofmycosporine-l ike amino acid and growth inHeterocapsa triquetra (Dinophyceae). Journal ofPhotochemistry and Photobiology 37: 141-146.

WHITEHEAD K & M VERNET (2000) Influence ofmycosporine-like amino acids (MAAs) on UVabsorption by particulate and dissolved organicmatter in La Jolla Bay. Limnology andOceanography 45: 1788-1796.

WIENCKE C, I GMEZ, H PAKKER, A FLORES-MOYA, M ALTAMIRANO, D HANELT, KBISCHOF & FL FIGUEROA (2000) Impact of UVradiation on viability, photosynthetic characteristicsand DNA on algal zoospores: implications for depthzonation. Marine Ecology Progress Series 197:217219.

WOOD WF (1989) Photoadaptive responses of the tropicalred alga Eucheuma striatum Schmitz (Gigartinales)to ultraviolet radiation. Aquatic Botany 33: 41-51.

WU WON JJ, JA RIDEOUT & BE CHALKER (1995)Isolation and structure of a novel mycosporine-likeamino acid from the reef-building coralsPocillopora damicornis and Stylophora pistillata.Tetrahedron Letters 36: 5255-5256.

WU WON JJ, BE CHALKER & JA RIDEOUT (1997) Twonew UV-absorbing compounds from Stylophorapistillata: sulfate esters of mycosporine-like aminoacids. Tetrahedron Letters 38: 2525-2526.

YAKOVLEVA IM & EA TITLYANOV (2001) Effect ofhigh visible and UV irradiance on subtidalChondrus crispus: stress, photoinhibition andprotective mechanisms. Aquatic Botany 71: 47-61.

Editor Asociado: Ivn GmezRecibido el 24 de enero de 2005; aceptado el 18 de marzo de 2005