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Ciencias Marinas (2011), 37(2): 201214

201

CM

INTRODUCTION

The Pacific sharpnose shark Rhizoprionodon longurio(Jordan and Gilbert 1882) (family Carcharhinidae) is a smallshark that inhabits coastal waters of the eastern PacificOcean, from southern California to Peru (Compagno 1984).It is found on muddy bottoms and its diet consists ofdemersal species (Mrquez-Faras et al. 2005). In Mexico,this species is exploited commercially by coastal communi-ties (mainly artisanal fleets) from the Gulf of California toPuerto Madero, Chiapas. Rhizoprionodon longurio migratesseasonally, reaching the northernmost part of the Gulf ofCalifornia. This seasonal mobility and the distinct populationsize and sex structure of this species make it difficult tounderstand its life cycle. Proper management of this fishery

INTRODUCCIN

El tiburn bironche Rhizoprionodon longurio (Jordany Gilbert 1882) (familia Carcharhinidae) es una especiede tamao pequeo que habita aguas costeras del OcanoPacfico oriental y se distribuye del sur de California a Per(Compagno 1984). Es una especie que frecuenta zonas defondo fangoso y basa su dieta en especies de hbitos demer-sales (Mrquez-Faras et al. 2005). En Mxico, esta especiees explotada comercialmente por las comunidades costeras(principalmente por flotas artesanales) desde el Golfo deCalifornia hasta Puerto Madero, Chiapas. Rhizoprionodonlongurio migra estacionalmente, penetrando hasta el reanorte del Golfo de California. Esta movilidad estacional y ladiferente estructura poblacional por tallas y sexos dificultan

Size at maturity of the Pacific sharpnose shark Rhizoprionodon longurio in the Gulf of California, Mexico

Talla de madurez del tiburn bironche Rhizoprionodon longurio en el Golfo de California, Mxico

D Corro-Espinosa1, JF Mrquez-Faras2, A Muhlia-Melo3*

1 Centro Regional de Investigaciones Pesqueras de Mazatln, Instituto Nacional de Pesca, SAGARPA,Calzada Sbalo-Cerritos s/n, CP 82010, Mazatln, Sinaloa, Mxico.

2 Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autnoma de Sinaloa, Paseo Claussen s/n, CP 82000, Mazatln, Sinaloa, Mxico.

3 Centro de Investigaciones Biolgicas del Noroeste, S.C., Mar Bermejo 195, Playa Palo de Santa Rita,CP 23090, La Paz, Baja California Sur, Mxico.

* Corresponding author. E-mail: [email protected]

ABSTRACT. We report on the proportion of maturity stages as a function of size of the Pacific sharpnose shark Rhizoprionodon longurio.Based on the development of internal and external organs, males and females were classified as immature or mature. A logistic model wasfitted to develop a maturity curve to estimate the length at which 50% of the individuals are mature (L50%). This species has an annualreproductive cycle and its birthing season is from April to July, with June as the main month. For males, L50% = 100.61 cm total length (TL) and= 2.57, and for females, L50% = 92.9 cm TL and = 1.08. For pregnant females, L50% = 106.4 cm TL and = 6.11. The maturity curvesobtained in the present study can be used in demographic studies to produce more accurate forecasts of the population reproductive rate andthus develop fishery management measures for this species.

Key words: Rhizoprionodon longurio, Gulf of California, reproduction, maturity curve.

RESUMEN. Se presenta informacin sobre la proporcin de estadios de madurez del tiburn bironche Rhizoprionodon longurio en funcin dela longitud. Con base en el desarrollo de los rganos internos y externos, los machos y las hembras se clasificaron como inmaduros y maduros.Se ajust un modelo logstico para obtener la curva de madurez sexual y estimar la longitud a la cual el 50% de los individuos alcanz lamadurez sexual (L50%). La especie se reproduce anualmente y la temporada de nacimiento es de abril a julio, siendo junio el mes principal. Paramachos, L50% = 100.61 cm longitud total (LT) y = 2.57, y para hembras, L50% = 92.9 cm LT y = 1.08. Para las hembras preadas, L50% =106.4 cm LT y = 6.11. Las curvas de madurez obtenidas en el presente estudio pueden usarse en estudios demogrficos para obtenerpronsticos ms precisos de la tasa reproductiva poblacional que permitan recomendar medidas de manejo pesquero para esta especie.

Palabras clave: Rhizoprionodon longurio, Golfo de California, reproduccin, curva de madurez.

Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 2, 2011

202

resource requires biological information of reproductive, ageand growth, and demographic parameters.

Sharks belong to a group of species (K-strategists) whosebiological profile includes low fecundity, long gestationperiod, slow individual growth, and late attainment of sexualmaturity, resulting in discrete to reduced population growth,compared with other marine fish (Musick 1999). Because ofthese life history characteristics, they are excluded as candi-dates for sustainable exploitation (Holden 1973, 1974). Onthe other hand, the lack of catch and effort time series and ofexploitation patterns for most elasmobranchs has hinderedthe application of quantitative stock assessment models(Anderson 1990). Demographic techniques have thus beenproposed to evaluate these populations and determine theproductivity of the species, based on age-specific survivaland reproductive rates (Corts 1998, 2004).

Unlike the large-size sharks, the species of the genusRhizoprionodon have a fast growth rate and mature sexuallyat a relatively early age (Simpfendorfer 1993, Loefer andSedberry 2003, Lessa et al. 2009). Demographic studies haveshown that R. taylori has a high intrinsic rate of populationincrease (Simpfendorfer 1999), whereas R. terraenovae has arelatively low intrinsic rate (Mrquez-Faras and Castillo-Gniz 1998, Corts 1995) and exhibits high vulnerability tofishing effort despite being a fast-growing shark (Corts1998).

Few studies have been conducted on the biology andecology of R. longurio. Mrquez-Faras et al. (2005) reportedon the reproductive biology of this species, but detailed infor-mation on the proportion of mature individuals per size classis lacking. The proportion of mature individuals is a signifi-cant element of demographic studies, which are based on theage structure. Incorporating a maturity curve allows a morereliable prediction of population reproduction rates. In thepresent analysis, the maturity of R. longurio is determined asa function of shark length, information that can be used toregulate the exploitation of this fishery resource.

MATERIAL AND METHODS

During the period 20052009, a total of 590 individualsof R. longurio were examined from December to May infishing camps on the coast of Sinaloa and Sonora, Mexico(fig. 1). The specimens were obtained from the commerciallandings of artisanal fleets operating in coastal waters offSonora, Sinaloa and Nayarit. The artisanal fishing vesselsare, on average, 7 m long and have an autonomy of two days.Shark fishing is highly seasonal, occurring from Novemberto July, with greater activity from January to March. Gillnetsand longlines are deployed at depths around 30 fathoms.Fishing is variable and depends on the target species. In thefishery targeting R. longurio, the fishing gear remained in thewater for an average of 12 h.

conocer su ciclo de vida. El manejo de este recurso pesquerorequiere informacin biolgica de parmetros reproductivos,de edad y crecimiento, y demogrficos.

Los tiburones pertenecen a un grupo de especies conperfil biolgico (estratega K) que incluye una baja fecundi-dad, largos periodos de gestacin, crecimiento individuallento y maduracin sexual tarda, lo que resulta en uncrecimiento poblacional de discreto a reducido, comparadocon otros peces marinos (Musick 1999). Debido a estascaractersticas en su historia de vida natural, se han excluidocomo candidatos de explotacin sostenible (Holden 1973,1974). Por otra parte, la carencia de series de tiempo decaptura y esfuerzo y de los patrones de explotacin de lamayora de los elasmobranquios ha imposibilitado la aplica-cin de modelos cuantitativos de evaluacin de poblaciones(Anderson 1990). Alternativamente, se han propuesto tcni-cas demogrficas para evaluar estas poblaciones y determinarla productividad de las especies, con base en las tasasespecficas de edad de supervivencia y reproduccin (Corts1998, 2004).

A diferencia de los tiburones de talla grande, las especiesdel gnero Rhizoprionodon tienen un rpido crecimiento ymaduran sexualmente a una edad relativamente temprana(Simpfendorfer 1993, Loefer y Sedberry 2003, Lessa et al.2009). Estudios demogrficos han demostrado que R. tayloripresenta una tasa intrnseca de incremento poblacional alta(Simpfendorfer 1999), pero en R. terraenovae esta tasa esrelativamente baja (Mrquez-Faras y Castillo-Gniz 1998,Corts 1995) y exhibe una alta vulnerabilidad a la presinpesquera a pesar de ser un tiburn de rpido crecimiento(Corts 1998).

Los estudios sobre la biologa y ecologa de R. longurioson escasos. Mrquez-Faras et al. (2005) proporcionaroninformacin sobre su biologa reproductiva; no obstante, noexiste informacin detallada de la proporcin de individuosen condicin de madurez en cualquier tamao. La proporcinde individuos maduros es un elemento significativo en losestudios demogrficos, los cuales se basan en la estructura deedades. La incorporacin de la curva de madurez permite unpronstico ms confiable de las tasas reproductivas poblacio-nales. En el presente anlisis se determina la madurez deR. longurio en funcin de la proporcin de longitudes de lostiburones, informacin que puede ser utilizada para la regula-cin de sus capturas en la pesquera.

MATERIAL Y MTODOS

En el periodo 20052009, se examinaron 590 individuosde diciembre a mayo en campos pesqueros de la costade Sinaloa y Sonora, Mxico (fig. 1). Los individuos deR. longurio se obtuvieron de las descargas comerciales de lapesca riberea, cuyas flotas incluyeron como zona de pesca,adems de Sinaloa y Sonora, las aguas frente a las costasde Nayarit. Las embarcaciones utilizadas por estas flotasmiden, en promedio, 7 m de eslora y tienen autonoma para

Corro-Espinosa et al.: Size at maturity of Rhizoprionodon longurio

203

Flexed total length (TLflex), the straight-line distancebetween the tip of the snout and the distal tip of the caudal finaligned with the body midline, was recorded in millimeters(Francis and Duffy 2005). In this study, TLflex will be referredto as TL except when it is compared to natural total length(TLnat), the straight-line distance between the tip of the snoutand the distal tip of the caudal fin in a natural position(Compagno 1984). After measuring, the specimens weresexed and eviscerated to analyze the reproductive condition,and neonates were examined for the presence of an umbilicalscar, following the criteria proposed by Abdel-Aziz et al.(1993) and Goldman (2004).

Sexual maturity

The stages of sexual maturity in R. longurio wereassigned according to Goldman (2004) and Mrquez-Faraset al. (2005). For males, sexual maturity was determinedbased on the level of calcification and capacity of rotation ofthe claspers, as well as the presence or absence of semen, andfour stages were used: neonate (0), juvenile (1), subadult (2),and adult (3). For females, sexual maturity was assessedbased on oocyte development, the level of the nidamentarygland, and the presence of embryos, and six stages were used:neonate (0), juvenile (1), subadult (2), adult (3), pregnant (4),and postpartum (5). In both males and females, the first threestages (02) corresponded to immature individuals and theremaining stages to mature individuals.

dos das. El rgimen de pesca de tiburn es muy estacional;se desarrolla de noviembre a julio, con mayor actividad deenero a marzo. Se utilizan redes de enmalle y palangres ocimbras, las cuales se emplean a una profundidad promediode 30 brazas. La operacin de pesca es variable y depende dela especie objetivo. En la pesca dirigida a R. longurio el artede pesca en el agua present un promedio de duracin de12 h.

La longitud total flexionada (LTflex), distancia en lnearecta entre la punta del hocico y el extremo distal de la aletacaudal colocada en lnea recta con respecto al eje del cuerpo,se registr en milmetros (Francis y Duffy 2005). En el pre-sente trabajo se hace referencia a la LTflex como LT, exceptocuando sta es comparada con la longitud total natural (LTnat),que es la distancia en lnea recta entre la punta del hocico yel extremo distal de la aleta caudal en posicin natural(Compagno 1984). Una vez medidos, se distingui el sexo delos ejemplares y stos se evisceraron para analizar su condi-cin reproductiva. En los organismos recin nacidos se regis-tr la presencia de la cicatriz umbilical, siguiendo criteriossugeridos por Abdel-Aziz et al. (1993) y Goldman (2004).

Madurez sexual

Para asignar las fases o estadios de madurez sexual deR. longurio se siguieron los criterios de Goldman (2004) yMrquez-Faras et al. (2005). En los machos esta condicinse estim mediante la observacin de la calcificacin de losgonopterigios y de su capacidad rotatoria, as como la presen-cia o ausencia de semen, y se utilizaron cuatro estadios:neonato (0), joven (1), subadulto (2) y adulto (3). En las hem-bras, la madurez sexual se determin con base en la observa-cin del estado de desarrollo de los ovocitos, la glndulanidamentaria y la presencia de embriones, y se utilizaron seisestadios: neonato (0), joven (1), subadulto (2), adulto (3),preez (4) y post partum (5). En machos y hembras las tresprimeras fases (02) correspondieron a individuos inmadurosy las restantes a los individuos maduros.

Proporcin de madurez

Una vez que se asignaron los estadios de madurez a cadaindividuo, los datos se tabularon por tamaos de clase. Seajust la funcin logstica a los datos binomiales de madurez(0 = inmaduro, 1 = maduro) mediante la siguiente frmula:

(1)

donde ML es la proporcin de individuos maduros a laLT (cm), L50% es la longitud a la que el 50% de los individuosha alcanzado la madurez sexual (tamao medio de madurez)y es la pendiente de la curva. La diferencia entre estarelacin y los sexos se prob mediante la aplicacin de un

ML 11 LT L50% exp+------------------------------------------------------------------ =

Figure 1. Study area. Fishing camps sampled (numbers) andareas assigned to the local fishing fleets (dashed lines).Figura 1. rea de estudio. Campos pesqueros muestreados(nmeros) y reas asignadas a las flotas pesqueras (lneasdiscontinuas).

116 114 112 110 108 106 10420

22

24

26

28

30

32

Chihuahua

Uni ted States

Durango

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Sonora

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1

Sinaloa3

6

4

5

2

Baja California

Nayaritkm0 200 400 600

Baja California Sur


204

Proportion of maturity

After assigning a maturity stage to each individual, thedata were tabulated by size class. The logistic function wasfitted to the binomial maturity data (0 = immature, 1 =mature) using the following equation:

(1)

where ML is the proportion of mature individuals at TL (cm),L50% is the length at which 50% of the individuals haveattained sexual maturity (mean maturity size), and is theslope of the curve. The difference between this relation andthe sexes was tested by applying an analysis of covariance(ANCOVA). The parameters and their confidence intervalswere estimated by binary regression and probit analysis usingthe Minitab 16.0 software.

RESULTS

Size distribution

Significant statistical differences were found betweenmale and female length frequencies (analysis of variance,P < 0.0005; Mann-Whitney, Wilcoxon). The mean size formales was 90.3 cm TL (minimum = 40.0 cm TL, maximum =112.7 cm TL, n = 283) and for females, 97.81 cm TL(minimum = 41.0 cm TL, maximum = 129.0 cm TL, n =307). For both sexes, the length frequency distributionshowed two modes (fig. 2): for males, at 75 and 100 cm TLcorresponding to juveniles and larger individuals, respec-tively; and for females, at 95 and 115 cm TL correspondingto large individuals.

Maturity stages by length

The population size structure, as a function of the matu-rity stages, showed a pattern with adult individuals of a largersize than juveniles (fig. 3, table 1). The proportion of malesby maturity stage was reduced for neonates and about a thirdof the total for the ramaining stages (table 2). A rapidincrease in length was evident when comparing the neonateand juvenile stages (fig. 3). The juvenile, subadult, and adultstages showed overlapping sizes, indicating a phase of slowgrowth. On combining the sizes in a binary format (fig. 4), apredominance of immature over mature individuals (69% vs30%, respectively) was observed. The mean size of immaturemales was 84.2 cm TL and of mature males, 103.9 cm TL.

The proportion of females by maturity stage was similarto that of males only in the case of neonates. The proportionof juvenile, subadult, adult, pregnant, and postpartumfemales was 23.1%, 8.8%, 10.5%, 39.8%, and 16.2%, respec-tively (table 2). Unlike the males, there was a predominanceof mature over immature individuals (66.5% vs 33.5%,

ML 11 TL L50% exp+------------------------------------------------------------------ =

anlisis de covarianza (ANCOVA). La estimacin de losparmetros y sus intervalos de confianza se obtuvieronutilizando una regresin binaria y las rutinas de anlisisprobit del software Minitab 16.0.

RESULTADOS

Distribucin de tallas

Se encontraron diferencias estadsticamente significativasentre las frecuencias de longitud de machos y hembras(anlisis de varianza, P < 0.0005; Mann-Whitney, Wilcoxon).La talla media de los machos fue de 90.3 cm LT (mnima =40.0 cm LT, mxima = 112.7 cm LT, n = 283) y la de lashembras fue 97.81 cm LT (mnima = 41.0 cm LT, mxima =129.0 cm LT, n = 307). En ambos sexos la distribucin de lasfrecuencias de longitud mostr dos modas (fig. 2). Para losmachos, las modas se ubicaron a los 75 y 100 cm LT, ycorrespondieron a jvenes e individuos ms grandes, respec-tivamente. Para las hembras, las modas se ubicaron a los 95 y115 cm LT, correspondiendo a individuos grandes.

Estadios de madurez por longitud

La estructura de la poblacin, en funcin de los estadiosde madurez, mostr un patrn con individuos adultos demayor tamao que los jvenes (fig. 3, tabla 1). La proporcinde individuos machos por estadio de madurez fue reducidapara neonatos y muy prxima a un tercio del total para elresto de los estadios (tabla 2). Fue evidente una fase deincremento rpido en longitud cuando se compararon lostamaos de los estadios neonato y joven (fig. 3). Los estadiosjoven, subadulto y adulto mostraron tallas que se sobreponenentre s, indicando una fase de lento crecimiento. Al combi-nar las tallas en un formato binario (fig. 4) se mostr la domi-nancia de los individuos inmaduros sobre los maduros (69%vs 30%, respectivamente). La talla media de los machosinmaduros fue de 84.2 cm LT y para los machos maduros,103.9 cm LT.

En las hembras la proporcin de individuos por estadio demadurez fue similar a la de los machos nicamente en losneonatos. La proporcin de hembras jvenes, subadultas,adultas, preadas y en post partum fue de 23.1%, 8.8%10.5%, 39.8% y 16.2%, respectivamente (tabla 2). Contrarioa los machos, en el tamao de muestra de los datos combina-dos dominaron las hembras maduras frente a las inmaduras(66.5% vs 33.5%, respectivamente). La talla media de lashembras inmaduras fue 76.4 cm LT y para las hembrasmaduras, 108.6 cm LT (fig. 4).

Proporcin de estadios de madurez y maternidad a la longitud

La regresin logstica binaria mostr diferencias estads-ticamente significativas entre sexos en las ojivas de madurez(ANCOVA, P < 0.001); por lo tanto, los parmetros de la


205

respectively). The mean size of immature females was76.4 cm TL and of mature females, 108.6 cm TL (fig. 4).

Proportion of maturity and maternity stages at length

The binary logistic regression showed significantstatistical differences in the maturity ogives betweensexes (ANCOVA, P < 0.001); hence, the parameters in thelogistic function were estimated separately. The equationthat described the proportion of mature males was:

(2)ML 11 TL 100.61 2.57 exp+----------------------------------------------------------------------------

=

funcin logstica se estimaron por separado. La ecuacin quedescribi la proporcin de los machos maduros fue lasiguiente:

(2)

El intervalo de confianza de 95% oscil entre 99.6 y101.6 cm LT para L50% y de 1.94 a 3.38 para (fig. 5). Lafuncin logstica para la proporcin de hembras maduras sedescribi mediante la siguiente formula:

(3)

El intervalo de confianza de 95% vari de 91.97 a 93.84 cmLT para L50% y de 0.699 a 1.67 para (fig. 5).

La funcin logstica para las hembras que describi laproporcin de longitud a la maternidad fue la siguiente:

ML 11 LT 100.61 2.57 exp+---------------------------------------------------------------------------- =

ML 11 LT 92.9 1.08 exp+---------------------------------------------------------------------- =

Figure 3. Size structure by maturity stage of (a) female and(b) male Rhizoprionodon longurio in the Gulf of California.Figura 3. Estructura de tallas por estadio de madurez de(a) hembras y (b) machos de Rhizoprionodon longurio en elGolfo de California.

0

20

40

60

80

100

120

140

Maturity stage

Total

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20

40

60

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100

120

140Freq

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20

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60

50

40

30

20

10

0

Figure 2. Length frequency distribution of (a) female and(b) male Rhizoprionodon longurio.Figura 2. Distribucin de frecuencias de longitud de(a) hembras y (b) machos de Rhizoprionodon longurio.


206

Tabl

e 1.

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207

The 95% confidence interval ranged from 99.6 to 101.6 cmTL for L50% and from 1.94 to 3.38 for (fig. 5). The logisticfunction for the proportion of mature famales was:

(3)

The 95% confidence interval ranged from 91.97 to 93.84 cmTL for L50% and from 0.699 to 1.67 for (fig. 5).

The logistic function for females that described theproportion of maternity length was:

(4)

The 95% confidence interval ranged from 104.8 to 107.9 cmTL for L50% and from 5.09 to 7.33 for . The parametersof some species of the genus Rhizoprionodon are shown intable 3.

Reproductive seasonality

Rhizoprionodon longurio reproduces annually off thecontinental coast of the Gulf of California. The presence offemales with terminal embryos and vitellogenic oocytes wascommon from December to May. Embryos were observed inintermediate (DecemberFebruary) and advanced (MarchMay) stages of development. The monthly mean size ofindividuals in these stages increased from December to May,

ML 11 TL 92.9 1.08 exp+---------------------------------------------------------------------- =

ML 11 TL 106.4 6.11 exp+-------------------------------------------------------------------------

=

(4)

El intervalo de confianza de 95% fluctu entre 104.8 y107.9 cm LT para la L50% y entre 5.09 y 7.33 para . En latabla 3 se muestran los parmetros de algunas especies delgnero Rhizoprionodon.

Estacionalidad reproductiva

Rhizoprionodon longurio se reproduce anualmente en lacosta continental del Golfo de California. La presencia dehembras con embriones terminales y ovocitos vitelognicosdesarrollados fue comn de diciembre a mayo. Los embrio-nes se encontraron en estadios de desarrollo intermedio(diciembrefebrero) y avanzado (marzomayo). El promediomensual de la talla de individuos en estos estadios fue ascen-dente de diciembre a mayo y no se encontraron hembras conembriones pequeos, lo cual confirma la ocurrencia de unsolo proceso de gestacin durante este periodo. La temporadade nacimiento fue de abril a julio, siendo junio el mes

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Figure 4. Size structure by binary maturity stage (0 =immature, 1 = mature) of (a) female and (b) maleRhizoprionodon longurio in the Gulf of California.Figura 4. Estructura de tallas por estadio binario de madurez(0 = inmaduro, 1 = maduro) de (a) hembras y (b) machos deRhizoprionodon longurio en el Golfo de California.

Table 2. Proportion of maturity stages and length forRhizoprionodon longurio (TL = total length).Tabla 2. Proporcin de estadios de madurez y longitud deRhizoprionodon longurio (TL = longitud total).

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FemaleNeonate 1.6 48.1 41.0 51.4Juvenile 23.1 73.1 61.1 82.0Subadult 8.8 90.2 85.0 97.0Adult 10.5 102.7 95.0 114.5Pregnant 39.8 112.3 90.4 129.0Postpartum 16.2 103.2 90.0 117.0Immature 33.5 76.4 41.0 97.0Mature 66.5 108.6 90.0 129.0


208

and females with small embryos were not found, confirmingthe occurrence of only one gestation period. The birthing sea-son was from April to July, with June being the main monthand the beginning of a new reproductive period and gestationof a new litter. In neonates, the umbilical scar was observeduntil August.

DISCUSSION

Information on size at sexual maturity is important instudies examining the reproductive cycle of sharks (Molletet al. 2000, Carlson et al. 2003, Goldman and Musick 2006)and rays (Bizzarro et al. 2007, Paesch and Oddone 2009),and is an important complement in demographic studies(Corts 1998). Maturity ogives have been estimated for somelarge (Francis and Duffy 2005, Shoou-Jeng et al. 2007) andmedium-size (Carlson et al. 2003) sharks of the familyCarcharhinidae. Comparisons of length at maturity of severalspecies of oceanic sharks have revealed differences in thelength at which individuals of a population attain sexualmaturity in different geographic regions (Francis and Duffy2005, Goldman and Musick 2006). Age at maturity (andlength at maturity) is a factor that influences the productivityof a species (Francis and Duffy 2005). Data on length atmaturity for the genus Rhizoprionodon, represented by sevencoastal species, have been described by a logistic model onlyfor R. terraenovae (Carlson and Baremore 2003), R. lalandii(Motta et al. 2007, Andrade et al. 2008), and R. acutus(Henderson et al. 2006, Harry et al. 2010). In the presentstudy, the smallest male and female R. longurio measured93 and 90 cm TLflex, respectively. Mrquez-Faras et al.(2005) recorded males of 8095 cm TLnat in a state of transi-tion from immature to mature, the smallest mature malemeasuring 93 cm TLnat and the smallest pregnant femalesmeasuring 8388 cm TLnat, which is 7 cm less than that found

principal y el inicio de un nuevo periodo reproductivo y lagestacin de una nueva camada. En los recin nacidos lacicatriz umbilical se observ hasta el mes de agosto.

DISCUSIN

La informacin de la talla de madurez sexual es impor-tante en el estudio del ciclo reproductivo de los tiburones(Mollet et al. 2000, Carlson et al. 2003, Goldman y Musick2006) y rayas (Bizzarro et al. 2007, Paesch y Oddone 2009),y es un complemento significativo en los estudios demogr-ficos (Corts 1998). Las ojivas de madurez se han estimadopara algunas especies de tiburn de talla grande (Francis yDuffy 2005, Shoou-Jeng et al. 2007) y talla moderada(Carlson et al. 2003) de la familia Carcharhinidae. La compa-racin de la longitud a la madurez de varias especies detiburones ocenicos ha mostrado diferencias en la longitud ala cual los individuos de una poblacin adquieren la madurezsexual en diferentes regiones de su mbito geogrfico(Francis y Duffy 2005, Goldman y Musick 2006). La edad ala madurez (y la longitud a la madurez) es un factor queinfluye la productividad de una especie (Francis y Duffy2005). La informacin de la longitud a la madurez del gneroRhizoprionodon, que consiste en siete especies costeras, hasido descrita por el modelo logstico slo para R. terraenovae(Carlson y Baremore 2003), R. lalandii (Motta et al. 2007,Andrade et al. 2008) y R. acutus (Henderson et al. 2006,Harry et al. 2010). En este estudio la hembra y el macho deR. longurio de menor tamao midieron 93 y 90 cm LTflex,respectivamente. Mrquez-Faras et al. (2005) registraronmachos de 8095 cm LTnat en un estadio de transicin deinmadurez a madurez; el macho maduro ms pequeo midi93 cm de LTnat y las hembras preadas ms pequeas midie-ron 8388 cm LTnat, 7 cm ms pequeas que las encontradasen el presente estudio. Sin embargo, los resultados de los dosestudios de ambos sexos son consistentes debido a la ligeradiferencia entre la LTflex y la LTnat. Datos recientes de R.longurio de los golfos de California y Tehuantepec indicanque los machos y hembras alcanzan la L50% a los 82 y 80 cmLTnat, respectivamente (Meja-Salazar 2007).

Las especies del gnero Rhizoprionodon se mantienen enun intervalo de longitud mxima que va de 69 cm (R. taylori,Simpfendorfer 1993) a 135 cm LTflex, (R. longurio, este estu-dio). La longitud media a la madurez para machos y hembrasde R. longurio fue de 101 y 92 cm LTflex, respectivamente.Estos valores son los ms elevados intragenricamente,seguidos de los obtenidos para R. acutus del noreste deAustralia (74 y 78 cm LTflex para machos y hembras, respecti-vamente; Harry et al. 2010). El porcentaje relativo de lalongitud a la madurez con base en la LTflex (PRLM) deR. longurio fue 84% para los machos y 67% para lashembras. El PRLM en los machos de R. longurio es similar alde los machos de otras especies de tamao moderado comoCarcharhinus isodon (89%, con una edad de madurez

Figure 5. Maturity ogives showing the proportion of male ()and female (---) mature individuals of Rhizoprionodon longurioin the Gulf of California.Figura 5. Ojivas de madurez que muestran la proporcin deindividuos maduros para machos () y hembras (---) deRhizoprionodon longurio en el Golfo de California.

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210

in our study. Nonetheless, the results obtained in both studiesfor both sexes are consistent because of the slight differencebetween TLflex and TLnat. In a recent study on R. longuriofrom the gulfs of California and Tehuantepec, the L50% formales and females was estimated at 82 and 80 cm TLnat,respectively (Meja-Salazar 2007).

Maximum lengths reported for species of the genusRhizoprionodon fall within a range of 69 cm (R. taylori,Simpfendorfer 1993) to 135 cm TLflex (R. longurio, thisstudy). Mean length at maturity for R. longurio males was101 cm and for females, 92 cm TLflex. Intragenerically, theseare the highest values, followed by those obtained for R.acutus from northeastern Australia (74 and 78 cm TLflex formales and females, respectively; Harry et al. 2010). The rela-tive percentage of maturity length (RPML) based on TLflex ofR. longurio was 84% for males and 67% for females. TheRPML for male R. longurio is similar to that of males ofother medium-size species such as Carcharhinus isodon(89%, with an age of maturity of ~3.9 yr; Carlson et al.2003). In contrast, the RPML for female R. longurio is one ofthe lowest of the genus and almost the same as that reportedfor R. acutus from the coast of Oman (Henderson et al. 2006)(table 2). The RPML between male and female R. longurio isvery different from that of other small-size species of theorder Carcharhiniformes like Mustelus asteria, M. mustelus,and M. schmitti, for which the values are similar betweensexes: 75% and 78% (Farrell et al. 2010), 67% and 71%(Sadi et al. 2008), and 70% and 68% (Segura and Milessi2009) for males and females, respectively.

The 16-cm difference in maximum TLflex of male andfemale R. longurio is the highest between sexes of thedifferent species of the genus. This difference is of 9 cm forR. taylori (Simpfendorfer 1993), the smallest species of thegenus, and of 7 cm for R. lalandii from southeastern Brazil(Andrade et al. 2008). Unlike other shark species whosefemales mature at a larger size than males (Pratt and Casey1983, Cliff et al. 1990, Goldman and Musick 2006),R. longurio males mature at a greater length and age thanfemales. On the other hand, population modeling indicatesthat shark species that mature at an early age have a greatercapacity to recover from exploitation than those thatmature at a later age (Smith et al. 1998). Our reproductiveestimates for R. longurio were made using a representativesample size and appropriately covering all the stages, exceptthat of female subadults (n = 27, 8.8%). Subadults of otherRhizoprionodon species are rarely caught (Thorpe et al.2004). In the Gulf of Mexico, female R. terraenovae arerarely captured because of the vast geographical segregationthat exists between sexes after maturation and because ofthe influence of environmental conditions (Parsons andHoffmayer 2005), particularly temperature and dissolvedoxygen concentration, which according to Parsons andCarlson (1998) can have an immediate impact on thedistribution and reproductive activity patterns. With anaverage of 7.5 pups per female, R. longurio has the highest

de ~3.9 aos; Carlson et al. 2003). En contraste, el valor delPRLM de las hembras de R. longurio es uno de los ms bajosdel gnero y casi igual al registrado para R. acutus de la costade Oman (Henderson et al. 2006) (tabla 2). El PRLM entrelos sexos de R. longurio es muy diferente a otras especies detamao pequeo del orden Carcharhiniformes como Mustelusasteria, M. mustelus y M. Schmitti, cuyos valores de PRLMson muy cercanos entre sexos: 75% y 78% (Farrell et al.2010), 67% y 71% (Sadi et al. 2008), y 70% y 68% (Seguray Milessi 2009) para machos y hembras, respectivamente.

La diferencia de 16 cm entre la LTflex mxima de machosy hembras de R. longurio es el valor ms alto entre los sexosde las distintas especies del gnero. Esta diferencia es de9 cm para R. taylori (Simpfendorfer 1993), la especie mspequea del gnero, y de 7 cm para R. lalandii del sureste deBrasil (Andrade et al. 2008). Contrario a algunas especies detiburn cuyas hembras maduran a un tamao mayor que losmachos (Pratt y Casey 1983, Cliff et al. 1990, Goldman yMusick 2006), los machos de R. longurio maduran a unamayor longitud y edad que las hembras. Por otra parte, lamodelacin de poblaciones indica que las especies de tiburnque maduran a una edad temprana tienen una mayor capaci-dad de recuperarse de la explotacin que las especies quemaduran a una edad mayor (Smith et al. 1998). Las estima-ciones reproductivas de R. longurio en el presente estudio sehicieron con un tamao de muestra representativo y cubrenapropiadamente todos los estadios, excepto el de las hembrassubadultas (n = 27, 8.8%). Los subadultos de otras especiesde Rhizoprionodon son rara vez capturados (Thorpe et al.2004). En el Golfo de Mxico las hembras de R. terraenovaeson rara vez recolectadas debido a la existencia de segrega-cin geogrfica extrema entre los sexos despus de la madu-racin y por la influencia de las condiciones ambientales(Parsons y Hoffmayer 2005), particularmente de la tempera-tura y concentracin de oxgeno disuelto que, segn Parsonsy Carlson (1998), pueden tener un impacto inmediato en lospatrones de distribucin y actividad reproductiva. Con unpromedio de 7.5 cras por hembra, R. longurio tiene la msalta productividad de cras del gnero a la fecha. La longitudmxima de R. terraenovae es de 110 cm LTnat y tiene 5.0 craspor hembra (Carlson y Baremore 2003); la de R. acutus(costa de Senegal) es de 126 cm LTnat (Capap et al. 2006),muy prxima a la longitud mxima de R. longurio, y tiene3.5 cras por hembra, un valor promedio muy bajo si se com-para con la longitud mxima de esta especie. Rhizoprionodonlongurio y R. taylori se aparean en verano y diferentes pobla-ciones de R. lalandii, R. acutus y R. terraenovae presentansus periodos de apareamiento en primavera o verano. Lareproduccin anual es comn en el gnero Rhizoprionodon(Simpfendorfer 1992, Capap et al. 2006, Motta et al. 2007),y R. longurio presenta un ciclo anual de reproduccin biendefinido en la costa continental del Golfo de California.Durante los seis meses que dura la temporada de pesca detiburn se encontraron los distintos estadios de la especie, loque confirma que R. longurio utiliza esta regin como un


211

known productivity of pups of the genus. Rhizoprionodonterraenovae has a maximum length of 110 cm TLnat and pro-duces 5.0 pups per female (Carlson and Baremore 2003),whereas R. acutus (coast of Senegal) has a maximum lengthof 126 cm TLnat (Capap et al. 2006), similar to that ofR. longurio, and produces 3.5 pups per female, a very lowaverage value when compared to the maximum length of thisspecies. Rhizoprionodon longurio and R. taylori mate insummer, while different stocks of R. lalandii, R. acutus, andR. terraenovae mate in spring or summer. Annual reproduc-tion is common in the genus Rhizoprionodon (Simpfendorfer1992, Capap et al. 2006, Motta et al. 2007), and R. longuriopresents a well-defined annual reproductive cycle along thecontinental coast of the Gulf of California. The differentmaturity stages were found during the six months of the sharkfishing season, confirming that R. longurio uses this region asa birthing, breeding, and feeding ground. Analysis of biologi-cal parameters and the proportion of maturity stages revealedchanges in these parameters in R. terraenovae during a rela-tively short period of time (20 years), probably due to denso-dependent factors (Carlson and Baremore 2003). Contrary tothe early sexual maturation of R. longurio and the highcapacity of small-size species to recover from exploitation,demographic analyses suggest that the population of R.terraenovae from the Gulf of Mexico can be very vulnerableto fishing pressure (Corts 1995, Mrquez-Faras andCastillo-Gniz 1998), whereas R. taylori has one of the high-est r values obtained for any shark species (Simpfendorfer1999). The immature individuals of R. longurio constituted50% of the sample. This percentage is very low comparedwith the 8090% recorded for R. terraenovae (Mrquez-Faras and Castillo-Gniz 1998); however, it has been shownthat commercial exploitation based on immature individualsis not recommended for this species, since R. terraenovae ismore vulnerable to recruitment overfishing than to growthoverfishing (Gallucci et al. 2006). Hence, after three decadesof exploitation in the Gulf of California, preventive manage-ment measures should be established for R. longurio until aproper demographic study is conducted. The strategy for therational use and conservation of this species must include theprotection of birthing grounds from April to July, the protec-tion of juvenile and subadult nursery grounds from July toDecember (in the areas detected in the present study), and theuse of longlines as the only authorized fishing gear. Thisinformation must complement that included in OfficialMexican Norm 029, Responsible shark and ray fishing.Specifications for their exploitation.

A major preoccupation in sustainable shark managementis the increase in commercial landings worldwide. Evidenceshows that in the Gulf of California, stocks of large-sizesharks are overfished off the coast of Sonora and thatartisanal fleets target the populations of small elasmobranchs(Bizzarro et al. 2009). As R. longurio is one of the mostimportant species of the Sinaloan artisanal fishery (Corro-Espinosa and Hernndez-Carvallo 2002), it is important to

rea de nacimiento, apareamiento y alimentacin. El anlisisde los parmetros biolgicos y la proporcin de estadios demadurez han revelado la existencia de cambios en estosparmetros en R. terraenovae, en un periodo de tiempo relati-vamente corto (20 aos), probablemente debido a factoresdenso-dependientes (Carlson y Baremore 2003). Contrario ala temprana maduracin sexual de R. longurio y a la altacapacidad de las especies de tamao pequeo para recupe-rarse de la explotacin, los anlisis demogrficos sugierenque la poblacin de R. terraenovae del Golfo de Mxicopuede ser muy vulnerable a la presin pesquera (Corts 1995,Mrquez-Faras y Castillo-Gniz 1998), mientras queR. taylori presenta uno de los valores ms altos de r entre lasespecies de tiburn (Simpfendorfer 1999). Los organismosinmaduros de R. longurio constituyeron el 50% del muestreo.Este porcentaje es demasiado bajo comparado con el 8090%para R. terraenovae (Mrquez-Faras y Castillo-Gniz 1998);sin embargo, se ha demostrado que la explotacin comercialbasada en individuos inmaduros no es recomendable en estegnero, debido a que R. terraenovae es ms vulnerable a lasobrepesca por reclutamiento que a la sobrepesca por creci-miento (Gallucci et al. 2006). As, con tres dcadas de explo-tacin en el Golfo de California, el aprovechamiento deR. longurio deber ser manejado con un enfoque precautoriomientras no se realice un estudio demogrfico adecuado. Laestrategia de uso racional y conservacin de esta especie debeincluir la proteccin de las reas de nacimiento de abril ajulio, la proteccin de reas de crianza de jvenes y subadul-tos de julio a diciembre (en las zonas detectadas en estetrabajo) y el uso de las cimbras o palangres como nicas artesde pesca autorizadas. Esta informacin debe complementar ala existente en la Norma Oficial Mexicana 029, Pescaresponsable de tiburones y rayas. Especificaciones para suaprovechamiento.

Una preocupacin considerable en el manejo sosteniblede los tiburones es que actualmente sus capturas comercialesse incrementan alrededor del mundo. Existe evidencia de queen el Golfo de California las poblaciones de tiburones de grantalla han sido sobreexplotados en la costa de Sonora y que lasflotas de embarcaciones menores orientan su esfuerzo a laspoblaciones de elasmobranquios de talla pequea (Bizzarroet al. 2009). Debido a que R. longurio es una de las especiesms importantes en la pesca artesanal de Sinaloa (Corro-Espinosa y Hernndez-Carvallo 2002), es importante com-plementar sus parmetros reproductivos. La informacin ensu historia de vida podr predecir la productividad de lapoblacin en esta rea y asegurar niveles apropiados para suexplotacin comercial.

Los tiburones ocupan niveles altos en la cadena trficay controlan las poblaciones de sus presas, por lo que esimportante que este equilibrio permanezca en el ecosistemamarino. Por otra parte, tambin es importante que el aprove-chamiento de este recurso se mantenga en nivelessostenibles, debido a que un gran nmero de comunidadespesqueras en Nayarit, Sinaloa y Sonora hacen uso de esta


212

supplement its reproductive parameters. Information on itslife history will allow us to predict the productivity of thestocks in the area and ensure the appropriate exploitationlevels.

Sharks occupy a high position in the food chain and con-trol the populations of their prey. It is therefore important thatthis equilibrium be maintained in the marine ecosystem. It isalso important that the exploitation of this resource be main-tained at sustainable levels, since many fishing communitiesin Nayarit, Sinaloa, and Sonora target this and other sharkspecies when stocks are susceptible to fishing, and the land-ings of this fishery resource contribute, during the periodfrom December to July, to the income of approximately tenthousand families in Sinaloa alone. With the enforcement ofOfficial Mexican Norm 029 for the protection of the breedingand nursery grounds of R. longurio and other shark speciesexploited commercially by these communities, orientationtowards other productive activities and fisheries diversifica-tion programs will have to be implemented.

CONCLUSIONS

Rhizoprionodon longurio is a commercially importantspecies on the continental coast of the Gulf of California.Mean size was 90.3 cm TL for males and 97.8 cm TL forfemales, and mean sizes of juveniles and subadults were,respectively, 75.1 and 97.3 cm TL for males and 73.1 and90.2 cm TL for females. Statistically significant differenceswere found between sexes. The logistic functions thatdescribed the proportion of mature males and females wereML = 1/(1 + exp( (TL 100.61))/2.57) and ML = 1/(1 +exp( (TL 92.9))/1.08), respectively. This information canbe used to recommend fishery management measures for thespecies. The birthing and nursery grounds of this speciesmust be protected during the periods AprilJuly andJulyDecember, respectively.

ACKNOWLEDGEMENTS

This study was funded by the Mexican Council forScience and Technology (CONACYT, project No. 62546).The first author acknowledges receipt of a doctoral scholar-ship from CONACYT. We thank the local fishermen fromSonora and Sinaloa for allowing us to analyze their landings,as well as C Castillo-Castro and the students of the Centro deEstudios Tecnolgicos del Mar No. 28 in Altata, Sinaloa, fortheir collaboration during the biological sampling. Thanksare also due to P Valdez-Ledn for helping us use R statisticalsoftware.

English translation by Christine Harris.

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y otras especies de tiburn cuando las poblaciones sonsusceptibles para la pesca, y la captura de este recursopesquero contribuye, en el periodo de diciembre a julio, conuna parte importante de los ingresos econmicos de aproxi-madamente 10 mil familias, nicamente para Sinaloa. Con laaplicacin de la Norma Oficial Mexicana 029 para la protec-cin de reas de reproduccin y crianza de R. longurio y deotras especies de tiburn explotadas comercialmente porestas comunidades, se debern aplicar programas de diversi-ficacin de la pesca y una orientacin hacia otras actividadesproductivas.

CONCLUSIONES

Rhizoprionodon longurio es una especie con importanciaeconmica en la costa continental del Golfo de California. Latalla media fue de 90.3 cm LT para machos y 97.8 cm LT parahembras, mientras que la talla promedio de jvenes y sub-adultos fue, respectivamente, 75.1 y 97.3 cm LT para machosy 73.1 y 90.2 cm LT para hembras. Se encontraron diferen-cias estadsticamente significativas entre sexos. La funcinlogstica que describi la proporcin de machos maduros fueML = 1/(1 + exp((LT 100.61))/2.57), y la de hembrasmaduras fue ML = 1/(1 + exp((LT 92.9))/1.08). La incor-poracin de esta informacin permitir aportar informacinpara recomendar medidas de manejo pesquero para la espe-cie. Las reas de nacimiento y crianza de esta especie debenser protegidas en los periodos abriljulio y juliodiciembre,respectivamente.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado por el Consejo Nacional deCiencia y Tecnologa (CONACYT, proyecto No. 62546). Elprimer autor fue beneficiario de una beca doctoral delCONACYT. Agradecemos a los pescadores locales deSonora y Sinaloa su invaluable apoyo al permitirnos analizarsus capturas. Gracias a C Castillo-Castro y los estudiantes delCentro de Estudios Tecnolgicos del Mar No. 28 de Altata,Sinaloa, por su colaboracin en el muestreo biolgico. Seagradece la asesora de P Valdez-Ledn en el programaestadstico R.

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Received January 2011;accepted February 2011.

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