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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
MARCEL MIRANDA DE MEDEIROS SILVA
FLEBOTOMINEOS (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) DE UMA
ZONA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL E SEU ENTORNO: RESPOSTA
COMPORTAMENTAL A DIFERENTES FONTES LUMINOSAS
Natal, RN
2017
MARCEL MIRANDA DE MEDEIROS SILVA
FLEBOTOMINEOS (DIPTERA, PSYCHODIDAE, PHLEBOTOMINAE) DE UMA
ZONA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL E SEU ENTORNO: RESPOSTA
COMPORTAMENTAL A DIFERENTES FONTES LUMINOSAS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. Área de Concentração: Biodiversidade. Orientadora : Profª Drª Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes.
Natal, RN
2017
Silva, Marcel Miranda de Medeiros.
Flebotomineos (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) de uma zona de proteção ambiental e seu entorno: resposta comportamental a diferentes fontes
luminosas / Marcel Miranda de Medeiros Silva. - Natal, 2017.
115 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Centro de Biociências. Programa de pós-graduação em Ciências Biológicas.
Orientadora: Profa. Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes.
1. Flebotomíneos - Dissertação. 2. Espectro luminoso - Dissertação. 3.
Vigilância entomológica - Dissertação. 4. LED - Dissertação. 5. Zona de
proteção ambiental - Dissertação. I. Ximenes, Maria de Fátima Freire de Melo.
II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSECB CDU 616.993
MARCEL MIRANDA DE MEDEIROS SILVA
FLEBOTOMINEOS (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) DE UMA
ZONA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL E SEU ENTORNO: RESPOSTA
COMPORTAMENTAL A DIFERENTES FONTES LUMINOSAS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.
______________________________________________
Prof° Dr. Herbet Tadeu de Almeida Andrade
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)
______________________________________________
Profª Dra. Patrícia Batista Barra Medeiros Barbosa
Universidade do Estado do Rio Grande do Norte (UERN)
______________________________________________
Profª Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)
Professora Orientadora – Presidente da Banca Examinadora
Natal, RN
2017
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente à minha família, principalmente aos meus pais
Joselita e José Roberto, que sempre me deram força e apoio para seguir nessa
carreira, além de terem toda paciência do mundo para lidar com meus problemas
pessoais e acadêmicos. Sinto-me lisonjeado e emocionado de tê-los como meu norte
e fonte de inspiração para a vida.
Aos meus tios Elias Nobre e Margareth, que me apoiaram desde o começo
de minha peregrinação na universidade, onde sempre pude contar com eles.
Meus irmãos e demais familiares, agradeço também pela inspiração que
vocês me passaram ao sempre me elogiarem por estar fazendo mestrado, vocês não
fazem ideia de como uma simples mensagem positiva me ajudou a permanecer e
enfrentar os obstáculos que surgiam.
Meus sinceros agradecimentos aos trabalhadores das hortas e moradores
do Gramorezinho, especialmente ao Sr. Chico, Sr. Marcelo, Dona Neuza e Dona Nice,
por terem cedido e autorizado o uso do espaço de suas próprias casas para que a
pesquisa pudesse ser conduzida.
Minha gratidão a Universidade Federal do Rio Grande do Norte e também
à minha orientadora Profª Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes pelas
oportunidades que tive desde que entrei na universidade e procurei adentrar no campo
da iniciação científica e, por conseguinte, do mestrado.
Retribuo também a Dra. Eunice Aparecida Bianchi Galati (FSP-USP) e seus
alunos Priscila Sábio, Andreia Brilhante e Rodrigo, além da técnica de laboratório
Marcia Bicudo, por terem me recebido de braços abertos e me ajudado no
aprimoramento de meus conhecimentos sobre a taxonomia e identificação dos
flebotomíneos, além de terem fornecido valiosas contribuições ao meu projeto de
pesquisa.
Aos meus amigos Paula e Renato pela ajuda que tive no campo e ideias
para explorar.
Às minhas amigas Maria Luiza e Vanessa, por terem dado contribuições
valiosíssimas no campo estatístico do meu trabalho, me ensinado a “bulir” nos
programas e sugestões em meu texto. Amo vocês, “vinhadas”!
Aos meus amigos do LABENT: Marcos, Maria, Hilário, Joyce, Carlos,
Hannah, Ivan, Paulo, Juliana e Ayrton. Obrigado pelas contribuições na estética do
texto e também na estatística, sem vocês eu não teria terminado esse trabalho,
aprecio o apoio que me deram.
“Há grandeza nessa visão da vida, de
que, com seus vários poderes, tendo sido
originalmente sussurrada em algumas poucas formas,
ou em apenas uma, e que, enquanto nosso planeta
orbita de acordo com a imutável lei da gravidade, a
partir de um início tão simples, infindáveis formas mais
belas e maravilhosas evoluíram, e continuam
evoluindo”.
(Charles Darwin)
RESUMO
O desflorestamento tem impactado diretamente sobre a bionomia e biologia dos
vetores de leishmaniose. A vigilância entomológica, como medida preconizada pela
OMS para o estabelecimento das ações de controle e monitoramento da transmissão
de Leishmania, requer a captura de flebotomíneos em ecótopos diferentes. Para esta
finalidade, as armadilhas luminosas do tipo Center for Disease Control são as mais
utilizadas. Adaptações vem sendo desenvolvidas visando maior atratividade dos
flebotomíneos e, consequentemente, maior número de insetos capturados nas
armadilhas. A percepção de diferentes comprimentos de onda do espectro visível pelo
flebotomíneos ainda não está completamente elucidada. O estudo pautou-se na
investigação da fauna de flebotomíneos de uma zona de proteção ambiental na zona
norte de Natal e seu entorno, observando também a atratividade de cada espécie em
relação ao espectro visível emitido por três lâmpadas diferentes: LED azul, LED
vermelho e controle incandescente. As capturas dos flebotomíneos ocorreram durante
1 ano, com a frequência de 3 dias consecutivos por mês, nos ecótopos de mata e
peridomicílio; Diariamente as armadilhas eram trocadas de posição. A fauna de
flebotomíneos capturados revelou sete espécies divididas em cinco gêneros. O teste
H’ de Kruskal-Wallis revelou uma influência significante entre o espectro luminoso
emitido pela lâmpada da armadilha e a abundância de insetos capturados. O teste do
modelo linear generalizado demonstrou uma influência significante entre os conjuntos
área-sexo e cor-área com o número de flebotomíneos coletados. As armadilhas que
utilizam LED azul apresentaram uma maior eficácia na captura dos flebotomíneos,
apresentando valores quase duas vezes maior que a lâmpada incandescente. As
lâmpadas com tecnologia LED substituem favoravelmente a atração e captura das
espécies de flebotomíneos, aumentando a eficácia na diversidade e abundância.
Palavras-chave: espectro luminoso; flebotomíneos; vigilância entomológica; LED;
zona de proteção ambiental.
ABSTRACT
Deforestation has directly impacted the biology and bionomy of leishmaniasis vectors.
Entomological surveillance, as a measure recommended by the WHO for the
establishment of control actions and monitoring of Leishmania transmission, requires
the capture of sandflies in different ecotopes. For this purpose, light traps of the Center
for Disease Control type are the most commonly used. Adaptations have been
developed to enhance the attractiveness of sand flies and, consequently, capture more
insects in the traps. The perception of different wavelengths of the spectrum visible by
sand flies is not yet fully elucidated. The study was based on the investigation of
phlebotomine sand fly fauna of an environmental protection zone in the north of Natal
city and its surroundings, also observing the attractiveness of each species in relation
to the visible spectrum emitted by three different lamps: blue LED, red LED and glow
control. Phlebotomine catches occurred for one year, with a frequency of three
consecutive days per month, in forest and peridomicillary ecotopes; Traps were
changed every day. The fauna of captured sand flies revealed seven species divided
into five genera. The Kruskal-Wallis H' test revealed a noteworthy difference between
the light spectrum emitted by the trap lamp and the abundance of captured insects.
The test of the generalized linear model demonstrated a significant influence between
the area-sex and color-area sets with the number of sandflies collected. Traps using
blue LED showed a greater efficiency in the capture of sand flies, presenting values
almost twice as great as the incandescent lamp. Lamps with LED technology favorably
replace the attraction and capture of phlebotomine sandflies species, increasing the
effectiveness in diversity and abundance.
Keywords: luminous spectrum; phlebotomine; entomological surveillance; LED;
environmental protection zone.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 – Genitália externa de um macho de Evandromyia (Aldamyia) walkeri
(superior) em comparação com o abdômen de uma fêmea (inferior) da mesma
espécie. ..................................................................................................................... 21
Figura 2 – Espermateca de uma fêmea de Ev. (Ald.) walkeri. .................................. 22
Figura 3 – Ciclo de vida geral de Leishmania. .......................................................... 29
Figura 4 – Mapa demonstrando os países em que há maior concentração de casos
de LV (cinza) e LT (pontilhado) segundo dados epidemiológicos de 2014. Destaca-se
o Brasil como o único país com alta concentração das duas formas clínicas. .......... 30
Figura 5 – Número de casos de LV confirmados nas cinco regiões administrativas do
Brasil no período de 2007 a 2015. ............................................................................ 31
Figura 6 – Número de casos de LTA confirmados nas cinco regiões administrativas
do Brasil no período de 2007 a 2015. ....................................................................... 35
Figura 7 – Fotografia de uma fêmea de Ev. evandroi com um par de olhos compostos
e seus omatídeos. ..................................................................................................... 41
Figura 8 – Esquema histológico do omatídio de um olho de aposição (esquerda) e de
superposição (direita). Neste último tipo, além da existência da zona clara, o local de
concentração dos pigmentos visuais (representado em cinza escuro) muda de acordo
com a situação (visão no escuro versus no claro). .................................................... 43
Figura 9 – Mapa destacando a localização da ZPA-9. ............................................. 49
Figura 10 – Fotografia demonstrando o uso de terra para atividades agrícolas e a
intensa pressão que esta atividade exerce sobre a mata (ao fundo). ....................... 50
Figura 11 – Supressão vegetal observada na mata do entorno da ZPA-9. .............. 50
Figura 12 – Fotografia demonstrando um exemplo de construção irregular não-
planejada próximo à mata do entorno da ZPA-9. ...................................................... 51
Figura 13 – Fotografias demonstrando o perfil peridomiciliar das casas em que a
pesquisa foi realizada. ............................................................................................... 53
Figura 14 – Visão geral da trilha na mata limítrofe com a ZPA-9. ............................ 55
Figura 15 – Exemplar de Rhinella jimi (sapo-cururu) encontrado em uma das
expedições na trilha. ................................................................................................. 56
Figura 16 – Lâmpadas utilizadas durante a pesquisa. (A) lâmpada incandescente; (B)
LED azul; (C) LED vermelho. .................................................................................... 57
Figura 17 – Esquema da matriz 3x3 e a permuta que ocorreu entre as lâmpadas em
cada dia de coleta nas áreas..................................................................................... 58
Figura 18 – Armadilha CDC com lâmpada LED azul instalada no peridomicílio de uma
das casas selecionadas na pesquisa no início do horário crepuscular. .................... 58
Figura 19 – Armadilha CDC instalada na área de mata no final do período crepuscular.
.................................................................................................................................. 59
Figura 20 – Valores do índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) calculado para
a área de mata, peridomicílio e sua junção em relação às cores utilizadas nas
armadilhas. ................................................................................................................ 64
Figura 21 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de mata (SISA =
Standardized Index of Species Abundance). ............................................................ 65
Figura 22 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de peridomicílio (SISA
= Standardized Index of Species Abundance). ......................................................... 65
Figura 23 – Relação entre o número de flebotomíneos capturados e os dados mensais
de umidade relativa do ar média (URA), temperatura mínima média (TMM) e
pluviosidade mensal total (PMT) no período de novembro de 2015 a outubro de 2016
na ZPA-9 e entorno. .................................................................................................. 66
Figura 24 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca
da relação entre o total de flebotomíneos (A), Evandromyia walkeri (B) e
Micropygomyia schreiberi (C) e os níveis de pluviosidade da ZPA-9 e entorno. ....... 67
Figura 25 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca
da relação entre Lutzomyia longipalpis (A), Sciopemyia sordellii (B) e os níveis de
pluviosidade da ZPA-9 e entorno. ............................................................................. 69
Figura 26 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos
(eixo Y) e a pluviosidade mensal total (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno. .................. 70
Figura 27 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos
(eixo Y) e a umidade relativa do ar média (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno. ............ 70
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Espécies de plantas, famílias e fitofisionomias presentes na ZPA-9 e seu
entorno ...................................................................................................................... 51
Tabela 2 – Lista de espécies de flebotomíneos coletadas nas áreas de estudo ...... 62
Tabela 3 – Valores absolutos dos flebotomíneos coletados nas duas áreas,
destacando-se a cor da luz utilizada, o sexo e a proporção sexual .......................... 63
Tabela 4 – Valores absolutos referentes às capturas realizadas nas duas áreas,
discriminando-se o espectro luminoso emitido e o sexo das espécies capturadas ... 72
Tabela 5 – Análise da influência da cor em relação ao número de flebotomíneos de
cada espécie e seu total capturados na ZPA-9 e entorno ......................................... 73
Tabela 6 – Média de flebotomíneos capturados na ZPA-9 e entorno. ...................... 74
Tabela 7 – Modelo linear generalizado demonstrando a análise da influência da cor,
área e sexo sobre a abundância de flebotomíneos coletados .................................. 75
Tabela 8 – Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando cor-área sobre a
abundância de flebotomíneos coletados. .................................................................. 76
Tabela 9 - Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando área-sexo sobre a
proporção sexual e abundância média de flebotomíneos coletados. ........................ 76
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
Ald. (Aldamyia)
DDT Dicloro-Difenil-Tricloroetano
DTN Doença Tropical Negligenciada
E.G. Exempli gratia
Ev. Evandromyia
GLM Generalized Linear Model ou Modelo Linear Generalizado
INMET Instituto Nacional de Meteorologia
ISA Index of Species Abundance ou Índice de Abundância de Espécies
L. Leishmania
LABENT Laboratório de Entomologia
LED Light-Emitting Diode
LD Leishmaniose Difusa
LMC Leishmaniose Mucocutânea
LT Leishmaniose Tegumentar
LTA Leishmaniose Tegumentar Americana
Lu. Lutzomyia
Lut. (Lutzomyia)
LV Leishmaniose Visceral
L1 Estádio Larval 1
L2 Estádio Larval 2
L3 Estádio Larval 3
L4 Estádio Larval 4
Mg. Migonemyia
Mi. Micropygomyia
Mic. (Micropygomyia)
Ny. Nyssomyia
Pa. Psathyromyia
Pi. Pintomyia
PMT Pluviosidade Média Total
Ps. Psychodopygus
Psa. (Psathyromyia)
R. Rhipicephalus
Sc. Sciopemyia
SISA Standardized Index of Species Abundance ou Índice de Abundância de
Espécies Padronizado
TMM Temperatura Mínima Média
UFRN Universidade Federal do Rio Grande do Norte
URA Umidade Relativa do Ar Média
UV Ultravioleta
VE Vigilância Entomológica
ZPA Zona de Proteção Ambiental
LISTA DE SÍMBOLOS
N Norte
S Sul
µg Micrograma
µm Micrometro
mA/h Miliampère por hora
Nm Nanometro
λ Comprimento de onda
Mcd Milicandela
Lm Lúmen
V Volt
H’ Índice de Diversidade de Shannon-Wiener
µ Média
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 17
1.1 ASPECTOS GERAIS ....................................................................................... 17
1.2 BIOLOGIA DOS FLEBOTOMÍNEOS ............................................................... 18
1.2.1 FORMAS IMATURAS E ADULTOS ..................................................................... 19
1.2.3 REPRODUÇÃO E CRIADOUROS ....................................................................... 22
1.2.4 ALIMENTAÇÃO E HEMATOFAGIA ...................................................................... 24
1.3.1 LEISHMANIOSE VISCERAL .............................................................................. 31
1.3.2 LEISHMANIOSE TEGUMENTAR ........................................................................ 34
1.4 VIGILÂNCIA E CONTROLE ENTOMOLÓGICO .............................................. 37
1.5 A LUZ COMO ISCA DE CAPTURA ................................................................. 40
2 OBJETIVOS ........................................................................................................... 47
2.1 OBJETIVO GERAL .......................................................................................... 47
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................ 47
3 MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................................... 48
3.1 CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO .................................... 48
3.1.1 ÁREA PERIDOMICILIAR .................................................................................. 52
3.1.2 ÁREA DE MATA ............................................................................................. 54
3.2 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS E CAPTURAS EM CAMPO ............ 56
3.3 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS EM LABORATÓRIO ....................... 59
3.4 INDICADORES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ABUNDÂNCIA ................. 60
3.5 ANÁLISE ESTATÍSTICA .................................................................................. 60
4 RESULTADOS ....................................................................................................... 62
4.1 DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA ..................................................................... 62
4.2 ABUNDÂNCIA DE FLEBOTOMÍNEOS E VARIÁVEIS CLIMÁTICAS .............. 66
4.3 RESPOSTA COMPORTAMENTAL A DIFERENTES COMPRIMENTOS DE
ONDA DO ESPECTRO LUMINOSO ...................................................................... 71
5 DISCUSSÃO .......................................................................................................... 77
6 CONCLUSÕES ...................................................................................................... 88
REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 90
17
1 INTRODUÇÃO
1.1 ASPECTOS GERAIS
Os artrópodes são invertebrados que apresentam corpo dividido em
tagmas, com esqueleto externo quitinoso e apêndices articulados. Na classe Insecta,
a ordem Diptera é considerada extremamente importante, pois muitos grupos de
espécies ajudam a manter o equilíbrio populacional nos ecossistemas, enquanto
outros apresentam elevada importância no âmbito econômico ou médico, este último
principalmente devido à conexão com os humanos, transmitindo-lhes doenças
(CARVALHO et al., 2012).
A família Psychodidae se divide em 6 subfamílias: Bruchomyiinae,
Horaiellinae, Trichomyiinae, Psychodinae, Sycoracinae e Phlebotominae, no entanto,
apenas a última possui relevância médica, por abranger os flebotomíneos: vetores
naturais de doenças como as leishmanioses, bartonelose – também conhecida como
Doença de Carrión, Febre de Oroya ou Verruga Peruana – além de vários arbovírus.
Os flebotomíneos também são conhecidos pelos nomes populares “asa branca”,
“mosquito-palha”, “birigui”, “cangalhinha” e “tatuquira” (MARTINS et al., 1978). Até o
momento, o checklist de táxons válidos de flebotomíneos contabiliza cerca de 1000
espécies e subespécies no mundo, das quais, 530 ocorrem na região das Américas
(SHIMABUKURO et al., 2017).
A subfamília Phlebotominae na maior parte de sua história tinha apenas
seis gêneros em sua classificação – Warileya, Brumptomyia, Lutzomyia no novo
mundo; Sergentomyia, Phlebotomus e Chinius no velho mundo (LEWIS, 1982 apud
GRACE-LEMA et al., 2015; YOUNG; DUNCAN, 1994). No entanto, avanços no estudo
da filogenia dos flebotomíneos do novo mundo realizados por Galati (1995) resultaram
em um desmembramento de Lutzomyia e elevação dos subgêneros à categoria de
gênero, resultando em 19 táxons e, posteriormente, a descrição do 20°: Edentomyia,
até então com apenas uma espécie catalogada (GALATI et al., 2003). Esta subfamília
atualmente é dividida em duas tribos: Hertigiini e Phlebotomini, sendo a última, até o
18
momento, a única de relevância na saúde pública por englobar os vetores dos
parasitos Leishmania (Ross, 1903) (Euglenozoa, Kinetoplastida, Trypanosomatidae)
aos humanos.
O estudo da biologia de artrópodes veiculadores de doenças criou os
fundamentos para a compreensão da dinâmica de transmissão de patógenos, no
entanto, a priori, os fatores determinantes são significativamente mais ecológicos
(MEDLOCK et al., 2014; PATZ; NORRIS, 2004).
A literatura relata que existem espécies de flebotomíneos antropofílicas e
que se adaptam bem em áreas expostas às diversas intempéries, com isso, as
interações ecológicas são intensificadas quando se observa a pressão que áreas
conservadas sofrem com o desmatamento – pela construção de estradas e
desenvolvimento da agricultura, por exemplo, gerando novos sítios de procriação e
provocando uma expansão nas áreas de ocorrência desses insetos. Quando
satisfeitas as condições, esses fatores sugerem tendência para uma rápida
colonização e invasão de novos habitats, agravando quando em associação com o
manejo inadequado de matéria orgânica (e.g. lixo doméstico), criação de animais
domésticos e novos assentamentos humanos com condições sanitárias precárias, que
acabam por atrair reservatórios naturais silvestres, iniciando surtos e epidemias de
leishmanioses (HORBY et al., 2014; HOYOS-LÓPEZ et al., 2016).
1.2 BIOLOGIA DOS FLEBOTOMÍNEOS
Os flebotomíneos são insetos pequenos que possuem um corpo
densamente piloso, não excedendo os três milímetros de comprimento e com um
período de atividade predominantemente crepuscular ou noturno, embora algumas
espécies também possam apresentar hábitos diurnos. Podem ser encontrados em
repouso em locais relativamente frios e úmidos, como casas, estábulos, cavernas,
matas, abrigo de animais, entre outros. A distribuição mundial dos flebotomíneos
estende-se acima da latitude 50° N no sudoeste do Canadá e 40° S na direção austral;
ainda, em relação à altitude são encontrados abaixo do nível do mar até 3300 metros
19
acima do nível do mar, porém são ausentes na Nova Zelândia e ilhas do pacífico
(KILLICK-KENDRICK, 1999, 2002; RIVAS et al., 2014).
Assim como nos demais grupos da ordem Diptera, os flebotomíneos
apresentam holometabolia, ou seja, seu ciclo de vida é caracterizado por quatro fases
bem distintas: Ovo, Larva, Pupa e Adulto (BRAZIL; BRAZIL, 2003). O ciclo completo
– do ovo ao adulto – é bem variável entre as espécies, totalizando, por exemplo, 51
dias para Evandromyia evandroi (Costa Lima & Antunes, 1936), 40 dias para Pi. evansi
e Ev. lenti (Mangabeira, 1938), enquanto em Lu. longipalpis e Lu. cruciata (Coquillett,
1907) observa-se 30 e 53 dias, respectivamente, podendo chegar até 96 dias para
algumas espécies da série Verrucarum (BRAZIL et al., 1997; CASTILLO et al., 2015;
SUÁREZ; RODRÍGUEZ; MARTÍNEZ, 2012; XIMENES; MACIEL; JERÔNIMO, 2001).
No entanto, o ciclo de vida é bem detalhado em poucas espécies, visto as diversas
dificuldades de criação desses insetos em laboratório (MANN; KAUFMAN, 2010;
SOUZA et al., 2009).
1.2.1 FORMAS IMATURAS E ADULTOS
Segundo Claborn (2010), os ovos dos flebotomíneos possuem um aspecto
elipsoidal e tamanho bem reduzido, variando de 300 a 500 µm de comprimento. Além
disso, a deposição dos ovos é realizada de forma isolada ou em pequenos
aglomerados em locais com alta umidade e disponibilidade de nutrientes. A oviposição
e eclosão da larva é altamente dependente de fatores abióticos, principalmente
temperatura e pluviosidade (JUSTINIANO et al., 2004; XIMENES; MACIEL;
JERÔNIMO, 2001), podendo levar de 6 a 17 dias para ocorrer. Fêmeas de
flebotomíneos utilizam pistas semioquímicas para decidir onde colocar seus ovos, as
quais podem ser em superfícies que tenham odor de dejetos putrefatos de animais,
resíduos de sangue de hospedeiros digeridos, restos de ovos conspecíficos não
eclodidos e restos de colônias antigas contendo adultos mortos. Isso demonstra uma
certa influência da microbiota associada aos criadouros do inseto, embora esta não
seja decisiva para seu estabelecimento (KUMAR et al., 2013; MARAYATI et al., 2015;
PETERKOVA-KOCI et al., 2012; WASSERBERG; ROWTON, 2011). É oportuno frisar
20
que, após a escolha de um criadouro, desenvolvimento do embrião e ocorrência de
condições ambientais favoráveis, o flebotomíneo passa à fase larval, cujo habitat é
totalmente terrestre.
Em flebotomíneos do Novo Mundo, a maioria das larvas das espécies
possuem um par de cerdas caudais durante o primeiro estádio (L1), duplicando em
quantidade ao realizar ecdise para L2 e permanecendo em mesma quantidade até o
quarto estádio (L4); a única exceção é para o gênero Brumptomyia, no qual as larvas
possuem apenas um par de cerdas caudais em todos os estádios (LEITE; WILLIAMS,
1996, 1997; MANGABEIRA, 1942). Suspeita-se que tais cerdas possuam função
quimiosensorial (PESSOA; QUEIROZ; WARD, 2001).
As pupas de flebotomíneos caracterizam-se por possuírem uma coloração
amarelada e olhos bem claros. Seu corpo é totalizado em 13 segmentos, sendo os
quatro primeiros fundidos e constituintes do cefalotórax, os nove restantes são bem
individualizados e formam o abdômen. À medida que vão maturando, o tegumento da
pupa e os olhos vão escurecendo e permanecem assim até a emergência do adulto
(RIBEIRO et al., 2015).
Segundo Brazil e Brazil (2000), neste momento já é possível observar a
separação dos sexos. O último segmento pupal dos machos é mais largo,
arredondado e de coloração clara em relação à pupa da fêmea. Em uma visão geral,
os segmentos abdominais pupais da fêmea decrescem do cefalotórax ao final do
abdômen, sendo assim, o último segmento abdominal é menor que os demais.
Após certo tempo, a pupa do flebotomíneo passa por sua completa
metamorfose e torna-se pronta para a emergência do adulto alado.
Depois de emergirem da pupa, os adultos não são muito ativos. Via de
regra, os machos emergem primeiro, cerca de 24 horas antes das fêmeas. Esse
comportamento permite que sua genitália externa sofra uma rotação de 180°,
possibilitando a cópula com a fêmea (BRAZIL; BRAZIL, 2003; INTRODUCTION TO
SAND FLIES apud CHOWDHURY et al., 2016; DINESH et al., 2009).
21
O dimorfismo sexual entre os flebotomíneos é bem acentuado. Ambos os
sexos apresentam na região interna da cabeça uma estrutura quitinizada chamada
cibário, no qual nas fêmeas normalmente apresentam dentes, com a exceção de
machos e fêmeas de Edentomyia e dos machos dos grupos restantes. Externamente,
os sexos podem ser distinguidos pelos últimos segmentos abdominais, sendo o
macho portador de uma genitália externa, enquanto a fêmea apresenta a extremidade
abdominal arredondada e curva para baixo (Figura 1).
Figura 1 – Genitália externa de um macho de Evandromyia (Aldamyia) walkeri (superior) em
comparação com o abdômen de uma fêmea (inferior) da mesma espécie.
Fonte: acervo próprio.
A anatomia da cabeça, características dos dentes cibariais, genitália
externa dos machos e espermateca das fêmeas (Figura 2) são de extrema importância
na taxonomia e identificação das espécies de flebotomíneos (PETERS, 1992).
22
Figura 2 – Espermateca de uma fêmea de Ev. (Ald.) walkeri.
Fonte: acervo próprio.
1.2.3 REPRODUÇÃO E CRIADOUROS
A reprodução dos flebotomíneos é pouco conhecida na natureza, as
informações sobre este aspecto do ciclo de vida são praticamente todas originadas
de observações em laboratório (BRAZIL; BRAZIL, 2003).
Os machos dos flebotomíneos produzem feromônios sexuais para atrair
fêmeas. Em Lu. longipalpis sabe-se que nas glândulas tergais de diferentes
populações podem ser encontrados três tipos de feromônios: dois
homoesquiterpenos, 3-metil-α-himacaleno e 9-metilgermacreno-B; e o diterpeno
monocíclico cembreno (C20) (HAMILTON et al., 2002; HAMILTON; DAWSON;
PICKETT, 1996a, 1996b). É importante destacar que o feromônio 3-metil-α-
himacaleno, através da indução de respostas neurofisiológicas, parece agir tanto no
macho quanto na fêmea, promovendo o comportamento de atração e agregação
(SPIEGEL et al., 2005).
23
Supõe-se que o movimento de dobra do abdômen e o bater de asas do
macho facilite a liberação e dispersão dos feromônios sexuais, respectivamente. As
fêmeas, se comparadas com os machos, tem um repertório de comportamento
limitado durante a corte, restringindo apenas ao toque e batimento das asas (BRAY;
HAMILTON, 2007; CHELBI; BRAY; HAMILTON, 2012).
Sabe-se que além dos feromônios sexuais, os cairomônios também
realizam um papel importante no processo de atração dos flebotomíneos. Em Lu.
longipalpis observa-se o fenômeno de agregação – normalmente os machos chegam
antes no local –, sendo o acasalamento dessa espécie feita em forma de “lekking”
sobre ou acima dos hospedeiros, sugerindo que estes últimos são locais frequentes
de cópula na natureza. Essa agregação infere que esta espécie utiliza esse
comportamento como uma forma de escolher com qual fêmea/macho acasalar
(ANDRADE et al., 2008; DOUGHERTY et al., 1999; GIBSON; TORR, 1999; JARVIS;
RUTLEDGE, 1992; KELLY; DYE, 1997).
O comportamento reprodutivo dos flebotomíneos como um todo é bastante
complexo e com vários componentes; além da participação de feromônios sexuais, de
agregação e cairomônios, os flebotomíneos machos também lançam mão de sinais
acústicos (sons de cortejo) na tentativa de acasalar.
Especula-se que este comportamento promova uma seleção sexual e, em
alguns casos, até isolamento reprodutivo, já que demonstra diferenças dos sons em
populações de regiões distintas. Os sons primários emitidos pelas asas dos machos
são divididos três tipos: sons de pulso (pulse-type), sons de estouro (burst-type) e
sons mistos (mix-type); tais sons foram identificados em pelo menos quatro
morfoespécies de flebotomíneos neotropicais: Lu. cruzi, Lu. longipalpis, Ny. intermedia
e Migonemyia migonei (França, 1920) (ARAKI et al., 2009; SOUZA et al., 2004, 2002;
VIGODER et al., 2010; VIGODER; SOUZA; PEIXOTO, 2010, 2011).
Comumente associa-se um local como criadouro de flebotomíneos pela
proximidade do local de repouso dos adultos; No entanto, o verdadeiro criadouro é
difícil de definir, pois normalmente observa-se uma enorme discrepância entre o
número de imaturos e adultos coletados no mesmo local, o que sugere que essas
24
duas fases do ciclo de vida exploram locais diferentes (ALENCAR; QUEIROZ;
BARRETT, 2011; FELICIANGELI, 2004; REINHOLD-CASTRO et al., 2015).
Informações precisas sobre os criadouros de flebotomíneos são
necessárias, pois possuem elevada importância epidemiológica. Para isso, existem
diversas técnicas de coleta de imaturos de flebotomíneos, sendo a armadilha de
emergência o principal método indireto de amostragem (CASANOVA, 2001). Em um
estudo realizado em área endêmica de leishmaniose visceral (LV) por Casanova e
cols. (2013), encontrou-se, proporcionalmente, uma grande quantidade de Lu.
longipalpis, principal vetor da LV no Brasil, em galinheiros. O peridomícilio pode
constituir um ótimo criadouro e abrigo para espécies vetoras, há registro da ocorrência
de criadouros de Ny. intermedia – vetor da leishmaniose tegumentar (LT) – apenas a
20 metros das casas, daí a importância de se identificar tais locais (VIEIRA et al.,
2012).
Em regiões de clima seco, as fendas, cavernas e tocas de animais
adquirem uma grande importância como abrigo de flebotomíneos, pois são locais
bastante sombreados e alguns chegam a reter umidade (MONCAZ et al., 2012;
SANGIORGI et al., 2012).
1.2.4 ALIMENTAÇÃO E HEMATOFAGIA
A base da dieta dos flebotomíneos consiste de alimentação açucarada,
visto que necessitam de grandes aportes de energia para suas atividades diárias de
voo, forrageamento, reprodução e procura por hospedeiros. Ambos os sexos
alimentam-se de carboidratos, os quais são armazenados no divertículo do intestino
anterior (TANG; WARD, 1998). Sem esse aporte energético, a expectativa de vida
desses insetos é de poucos dias após a emergência (SCHLEIN; JACOBSON, 1999).
É de se saber que os flebótomos ingerem carboidratos através da
perfuração de tecidos vegetais para obtenção de seiva de folhas ou frutos, porém, isto
não é necessário quando encontram néctar ou secreções de outros insetos sugadores
25
de seiva (CAVALCANTE et al., 2006; MÜLLER; REVAY; SCHLEIN, 2011; MÜLLER;
SCHLEIN, 2004; WASSERBERG; KIRSCH; ROWTON, 2014).
Os flebotomíneos exibem uma plasticidade em torno do consumo de
açúcares, podem alimentar-se tanto em espécies nativas e exóticas de plantas
arbóreas, arbustivas e até gramíneas (PINHEIRO et al., 2013a), a emissão noturna
de gás carbônico (CO2) das plantas ricas em carboidratos parece ser um chamariz
para os flebótomos (SCHLEIN; JACOBSON, 2008).
Em um estudo envolvendo machos e fêmeas de Phlebotomus papatasi
(Scopoli, 1786), Junnila, Müller e Schlein (2011) identificaram resultados significativos
dessa espécie de flebotomíneo sendo altamente atraída pelos frutos da (a) nectarina
(Prunus persica variante nucipersica L. – Rosaceae), (b) palma (Opuntia ficus-indica
L. – Cactaceae) e (c) goiaba (Psidium guajava L. – Myrtaceae).
A atividade de flebotomíneos em plantas parece ser favorecida pela
contaminação por secreção açucarada (melada) dos afídeos (Hemiptera: Aphididae).
Acredita-se que a melada tenha um papel como fonte de carboidratos (KILLICK-
KENDRICK; KILLICK-KENDRICK, 1987) ou de fagoestimulante para algumas
espécies de flebotomíneos, através da ação do feromônio de alarme dos afídeos, o
trans-β-farneseno (TESH; GUZMAN; WILSON, 1992).
Há relatos significantes da correlação entre a densidade de Lu. longipalpis
com os afídeos Aphis gossypii Glover e A. craccivora Koch; Pintomyia verrucarum
(Townsend, 1913) com Eriosoma lanigerum (Hausmann), Acyrthosiphon pisum
(Harris), Therioaphis trifolii (Monell) forma maculata (Buckton) e também A. gossypii.
No entanto, é inseguro afirmar que a associação entre flebotomíneos e uma
determinada planta se dê pela alimentação açucarada, pois, como já abordado, os
flebotomíneos também podem utilizar esses microhabitats como local de descanso ou
de reprodução (CAMERON et al., 1994, 1995a, 1995b).
Assim como em outras famílias de dípteros (e.g. Culicidae), as fêmeas de
flebotomíneos exibem comportamento de atividade hematofágica em vertebrados.
Apesar de raríssimo, há relatos de machos de Brumptomyia sp., Pi. fischeri (Pinto,
26
1926), Mg. migonei e Pi. pessoai (Coutinho & Barreto, 1940) realizando espoliação
sanguínea na natureza, enquanto machos de Lu. longipalpis e Lu. renei (Martins,
Falcão & Silva, 1957) se alimentaram de sangue em condições de laboratório
(COELHO; FALCÃO; FALCÃO, 1967; GONTIJO et al., 1987; SANTOS DA SILVA;
GRÜNEWALD, 1999).
O primeiro repasto sanguíneo ocorre entre 24 e 48 horas após a
emergência, visto que o tegumento das peças bucais necessita do enrijecimento, além
do amadurecimento das glândulas salivares. A probóscide dos flebotomíneos é curta,
o que dificulta uma penetração profunda na pele do hospedeiro, sendo assim, a picada
deste inseto se apresenta como do tipo telmofágica, ou seja, ocorre por laceração da
pele e extravasamento do sangue subcutâneo, o qual é sugado pelo flebotomíneo
(BRAZIL; BRAZIL, 2003).
A necessidade da hematofagia está relacionada diretamente com o
desenvolvimento dos ovos da fêmea. Cabe frisar que o tipo de sangue consumido
influencia diretamente nos parâmetros biológicos dos flebotomíneos. Em um estudo
realizado por Noguera, Rondón & Nieves (2006), constatou-se que o sangue de
galinha (Gallus domesticus) obtido por fêmeas de Pintomyia ovallesi (Ortiz, 1952)
forneceu uma maior longevidade, fecundidade e quantidade de ovos gerados, quando
comparados com sangues de bode (Capra hircus), vaca (Bos taurus), porco (Sus
scrofa domestica), humano (Homo sapiens sapiens), cão (Canis familiaris) e cavalo
(Equus caballus).
A saliva do flebotomíneo detém um importante papel no processo da
hematofagia, pois a mesma apresenta propriedades anti-hemostáticas, anti-
inflamatórias, anestésicas e imunomodulatórias, além de estar relacionado ao
aumento da infectividade pela Leishmania. Na composição da saliva ainda se
encontra o mais potente vasodilatador conhecido, o maxadilan (ANDRADE et al.,
2007; LERNER et al., 1991). Os flebotomíneos também podem lançar mão de
estratégias comportamentais de cooperação para aumentar a eficácia da ação da
saliva e economizar energia, através de agregações espoliativas sobre os
hospedeiros (TRIPET et al., 2009).
27
Assim como na alimentação açucarada, as fêmeas de flebotomíneos
também realizam hematofagia em diversas fontes. A preferência na espoliação
sanguínea pode variar conforme a idade da fêmea, mas, de forma sucinta, existem
espécies que são mais atraídas por humanos (antropofilia), enquanto outras preferem
animais não humanos (zoofilia) ou se apresentam como ecléticas/oportunistas (BRITO
et al., 2014; CHAGAS et al., 2007; MACEDO-SILVA et al., 2014; MAIA et al., 2015;
QUARESMA et al., 2012; SALES et al., 2015; XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN,
1999).
Na procura por sangue, os compostos voláteis emitidos pela respiração e
transpiração dos hospedeiros (cairomônios) – como o 1-octen-3-ol, por exemplo –
realizam um papel importante. As plumas de odor advindas do hospedeiro são
utilizadas como pistas químicas pelos insetos hematófagos, atraindo-os e estimulando
a hematofagia (BERNIER et al., 2000; MACHADO et al., 2015; MAGALHÃES-JUNIOR
et al., 2014; PINTO et al., 2011).
A despeito da necessidade hematofágica da fêmea, há registros de
espécies que não necessitam da espoliação sanguínea para o desenvolvimento dos
ovos (autogenia), como é o caso de Phlebotomus chinensis (Newstead, 1916), Lu.
cruciata e Lutzomyia lichyi (Floch & Abonnenc, 1950) (CASTILLO et al., 2015;
GUANG-HUA; XIAN-YIN; JIA, 1981; MONTOYA-LERMA, 1992). Diante dessas
informações, convém ressaltar que existem relatos de pelo menos duas espécies que,
além da autogenia, realizam partenogênese: Deanemyia maruaga (Alves, Freitas &
Barrett, 2008) e Pintomyia mamedei (Oliveira, Afonso, Dias & Brazil, 1994) (ALVES;
FREITAS; BARRETT, 2008; BRAZIL; OLIVEIRA, 1999; SOUSA et al., 2013).
1.3 AS LEISHMÂNIAS COMO AGENTES ETIOLÓGICOS DAS LEISHMANIOSES
As leishmanioses são um grupo de doenças que tem como agentes
etiológicos mais de 20 espécies de protozoários parasitos do gênero Leishmania e
são transmitidas pela picada de uma fêmea de flebotomíneo infectada (Figura 3).
Existem três principais formas clínicas da doença: leishmaniose visceral (LV),
28
leishmaniose mucocutânea (LMC) e leishmaniose difusa (LD). Estima-se que as
leishmanioses ocorram em 102 países, no entanto, poucos países concentram a maior
parte dos casos (Figura 4) (WHO, 2016).
Existe uma correlação muito forte entre as leishmanioses e as populações
que vivem em situação de vulnerabilidade social (e.g. pobreza e saneamento
inadequado ou ausente), as quais são levadas a ter um estreito contato com os
vetores e reservatórios, o que leva as leishmanioses serem classificadas dentro do
grupo das 17 Doenças Tropicais Negligenciadas (DTNs). As DTNs são doenças
parasitárias e bacterianas que afetam mais de 1 bilhão de pessoas em todo o globo,
recebem incipientes investimentos em pesquisa e influenciam negativamente os
acometidos, tornando sua vida difícil e limitando a produtividade nos campos de
trabalho, perpetuando as pessoas em um ciclo vicioso de pobreza e doença (CDC,
2017; GLOBAL NETWORK NEGLECTED TROPICAL DISEASES, 2015; WHO,
2017a).
29
Figura 3 – Ciclo de vida geral de Leishmania.
Fonte: adaptado de Harhay et al. (2011).
30
Figura 4 – Mapa demonstrando os países em que há maior concentração de casos de LV (cinza) e LT (pontilhado) segundo dados epidemiológicos de 2014.
Destaca-se o Brasil como o único país com alta concentração das duas formas clínicas.
Fonte: WHO (2016).
31
1.3.1 LEISHMANIOSE VISCERAL
A LV é considerada uma doença epidemiologicamente diversa e bastante
complexa. Cerca de 6 países concentram 90% dos casos globais da doença
(Bangladesh, Brasil, Etiópia, Índia, Sudão do Sul e Sudão). Globalmente, estima-se
que 300.000 novos casos de LV surjam anualmente (WHO, 2015). Segundo dados do
Sistema de Informação de Agravos de Notificação (SINAN), no Brasil, durante o
período de 2007 a 2015, houve acúmulo de quase de 33.500 casos confirmados de
LV, sendo a maior parte deles notificados na região nordeste (Figura 5).
Figura 5 – Número de casos de LV confirmados nas cinco regiões administrativas do Brasil no período
de 2007 a 2015.
Fonte: Ministério da Saúde/SVS - Sistema de Informação de Agravos de Notificação - SINAN Net.
Dados disponíveis em: http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/leishvbr.def. Acesso
em 10 de mai. 2017.
A história da leishmaniose visceral é relativamente recente, apesar de
haver registros dos casos desde dois séculos atrás. Na segunda metade do século
6199
17708
6414
54
3113
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
14000
16000
18000
20000
NO
TIF
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ÇÕ
ES
DE
LV
REGIÕES ADMINISTRATIVAS
Norte
Nordeste
Sudeste
Sul
Centro-Oeste
32
XIX e começo do séc. XX houve uma verdadeira saga para se descobrir o vetor da
LV, não sem antes a doença espalhar-se e dizimar cidades na Índia, chegando a uma
taxa de mortalidade de 90%. Só então Shortt, em 1942, descobriu que o vetor, na
Índia, tratava-se da fêmea de Phlebotomus argentipes Annandale & Brunette, 1908
(KILLICK-KENDRICK, 2013).
As leishmânias pertencentes as espécies L. donovani, L. infantum e L.
archibaldi são agentes etiológicos das formas clínicas da LV. O período de incubação
varia de 2 semanas a 18 meses, reações inflamatórias viscerais desenvolvem-se
frequentemente entre 2 a 8 meses, mas pode demorar anos. Clinicamente, a doença
é caracterizada por episódios crônicos e irregulares de febre, elevada perda de peso,
hepatoesplenomegalia (inchaço do fígado e do baço), pancitopenia, palidez, mal-
estar, hiporexia, vômito, dor abdominal e anemia. Se não tratada, a taxa de letalidade
é altíssima, variando de 75-95%, embora ocorram casos de cura espontânea
(CANTACESSI et al., 2015; MOURÃO et al., 2014; PETERS; PASVOL, 2008; READY,
2014; WHO, 2017b).
O curso da infecção depende de fatores diversos, tais como, a espécie de
Leishmania e de flebotomíneo envolvida, cepa do protozoário, idade, estado
nutricional e resposta imunológica do paciente (MARCONDES; OTRANTO; DANTAS-
TORRES, 2017).
No novo mundo, os principais vetores comprovados da LV pertencem as
espécies Lu. longipalpis, que fora considerado o único vetor por mais de 50 anos, e
relatos mais recentes incriminam Pi. evansi e Lu. cruzi, sendo esses dois últimos
vetores alternativos, atuando em áreas mais restritas quando comparadas com a
primeira espécie citada (SANTOS et al., 1998; TRAVI et al., 1990; URIBE, 1999).
Como já abordado anteriormente, existem relatos de que Lu. longipalpis
constitui um complexo de espécies, que podem diferir entre si no que concerne à
capacidade e competência vetorial, o que levou à hipótese de que as populações da
região nordeste seriam mais susceptíveis à infecção pela Leishmania, o que explicaria
a quantidade de casos na região (BAUZER et al., 2007; CASANOVA et al., 2015;
SOUZA et al., 2008; SOUZA; BRAZIL; ARAKI, 2017; URIBE, 1999). Apesar da falta
33
de consenso entre os pesquisadores sobre quantas espécies fazem parte desse
complexo ou sobre a distribuição geográfica das espécies-irmãs, evidências de
hibridação introgressiva apontam que Lu. cruzi também é um membro desse
complexo (SANTOS et al., 2013a; VIGODER et al., 2010).
Migonemyia migonei, uma outra espécie de flebotomíneo, é apontada como
possível vetor alternativo de L. infantum na América Latina. Essa espécie demonstrou
ter competência vetorial para a transmissão do parasito, apresentando um alto número
de promastigotas metacíclicas (forma infectante para o humano) colonizando a porção
torácica do intestino médio e a válvula estomodeal do inseto, concluindo sua
permissividade à infecção. Além disso, outras evidências suportam a hipótese de vetor
alternativo, como: relatos de Mg. migonei naturalmente infectado por L. infantum e
casos de LV em locais onde Mg. migonei é abundante e Lu. longipalpis ausente
(CARVALHO et al., 2010b; GUIMARÃES et al., 2016; MOYA et al., 2015;
RODRIGUES et al., 2016; SALOMÓN et al., 2010).
Apesar do flebotomíneo ser o único vetor biológico de Leishmania aceito,
alguns autores citam potenciais modos secundários de transmissão de L. infantum,
como pelo carrapato-marrom-do-cão (Rhipicephalus sanguineus) ou pulgas, por
exemplo, embora sua relevância epidemiológica ainda seja questionável no meio
acadêmico (COUTINHO; LINARDI, 2007; DANTAS-TORRES, 2011; FERREIRA et al.,
2009). Em um estudo realizado por Medeiros-Silva et al. (2015), os pesquisadores
conseguiram isolar com sucesso L. infantum de R. sanguineus que se alimentaram
em cães naturalmente infectados, corroborando com a hipótese de que esse carrapato
pode agir como vetor em determinadas circunstâncias.
Ao passo que alguns autores propõem vetores alternativos, outros sugerem
vias alternativas de infecção não vetorial por L. infantum, como a transmissão vertical
(via transplacentária) de cadelas infectadas para seus filhotes; e transmissão
horizontal de cão para cão, através de ferimentos de mordida em partes infectadas
pelo parasito, no entanto, essas hipóteses necessitam de estudos mais aprofundados
antes de serem acatadas (LATROFA et al., 2016; NAUCKE; AMELUNG; LORENTZ,
2016).
34
1.3.2 LEISHMANIOSE TEGUMENTAR
As formas clínicas de leishmaniose tegumentar se expressam como
leishmaniose cutânea, cutâneo-mucosa e difusa, são causadas por cerca de 22
espécies de Leishmania, com quinze presentes nas Américas. No Velho Mundo as
espécies que causam a LT incluem L. tropica, L. major e L. aethiopica, de forma mais
rara, L. infantum e L. donovani também podem acometer o tegumento do paciente.
No Novo Mundo, onde a doença passa a se chamar leishmaniose tegumentar
americana (LTA), a diversidade é ainda maior, os principais agentes causais
pertencem ao complexo L. mexicana e ao subgênero Viannia (CDC, 2016; PAHO,
2014).
As leishmanioses cutâneas atingem grupos distintos nas diferentes regiões
do planeta. Cada região endêmica possui uma combinação particular de leishmânias,
cepas, espécies de flebotomíneos, vertebrados hospedeiros-reservatórios e
hospedeiros humanos com diferentes origens genéticas (ARONSON et al., 2016).
Cerca de dez países englobam mais de 70% dos casos globais de LT,
sendo eles: Afeganistão, Argélia, Brasil, Colômbia, Costa Rica, Etiópia, Irã, Peru,
Sudão e Síria (REITHINGER et al., 2007; WHO, 2016).
Entre os anos de 2007 e 2015, foram notificados através do SINAN mais
de 202.000 casos de LTA em território brasileiro, sendo as regiões norte e nordeste
com maior incidência, contabilizando 85.933 e 63.998 casos, respectivamente (Figura
6). No Rio Grande do Norte, no mesmo período, foram registrados 199 casos. Apesar
de baixo, o número representa um dado epidemiológico importante, pois a área de
transmissão ativa de LTA no RN acomete somente uma pequena porção do estado,
sendo restrita à região do Alto Apodi (XIMENES et al., 2007).
35
Figura 6 – Número de casos de LTA confirmados nas cinco regiões administrativas do Brasil no período
de 2007 a 2015.
Fonte: Ministério da Saúde/SVS - Sistema de Informação de Agravos de Notificação - SINAN Net.
Dados disponíveis em: http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/ltabr.def. Acesso em
10 de mai. 2017.
A relação LT-Homem vem desde a antiguidade, existem relatos e
descrições na literatura desde o séc. I d.C., onde se referiam à doença com o nome
de “úlcera de Balkh”, referente a uma cidade ao norte do Afeganistão. No novo mundo,
foram encontradas cerâmicas incas (400-900 d.C.) contendo imagens de humanos
com mutilações de lábios e nariz, característicos da espúndia ou leishmaniose
mucocutânea (LMC) (CAMARGO; BARCINSKI, 2003).
A LT caracteriza-se por ser um espectro de manifestações clínicas,
podendo causar lesão ulcerativa única no local da picada (leishmaniose cutânea
localizada - LCL), múltiplos nódulos não-ulcerativos na pele (leishmaniose difusa - LD)
ou inflamação destrutiva das mucosas (leishmaniose mucocutânea - LMC) (Figura
17), que afeta tanto a pele quanto as mucosas; os sintomas podem perdurar por
meses ou até anos (REITHINGER et al., 2007).
85933
63998
17582
4213
30300
0
10000
20000
30000
40000
50000
60000
70000
80000
90000
100000
NO
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LT
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Norte
Nordeste
Sudeste
Sul
Centro-Oeste
36
Apesar de raramente ser fatal, a LT mostra-se uma doença altamente
incapacitante se não controlada. Em casos mais severos, a doença entra em
metástase e, além de acometer estruturas da pele, dissemina-se para a mucosa naso-
orofaríngea, provocando sérias lesões como a perfuração do septo nasal, destruição
do palato e da cartilagem nasal (“nariz de tapir”), gerando sérios problemas de
deglutição, disfunção palatina, fonação, respiração e severa desfiguração, afetando a
autoestima e vivência diária do acometido (CDC, 2016; DANTAS et al., 2014; DINIZ;
COSTA; GONÇALVES, 2011; ITO et al., 2015; MARTINS et al., 2011; PAHO, 2014;
SANTOS et al., 2013b; VELOZO et al., 2006).
No Brasil, a LTA apresenta uma enorme diversidade de espécies vetoras,
geralmente variando de acordo com a localização geográfica, sendo algumas
espécies de incriminação já comprovada e outras permanecendo como putativas,
possivelmente atuando pontualmente em ciclos enzoóticos, silvestres ou
sinantrópicos.
Nyssomyia whitmani, Ny. intermedia, Ny. neivai, Migonemyia migonei,
Pintomyia fischeri, Pi. pessoai, Expapillata firmatoi (Barreto, Martins & Pellegrino,
1956), Psychodopygus complexus (Mangabeira, 1941), Ps. wellcomei, Ps. davisi
(Root, 1934), Pressatia choti (Floch & Abonnenc, 1941), Evandromyia lenti
(Mangabeira, 1938) e Martinsmyia minasensis (Mangabeira, 1942) estão relacionados
com a transmissão de L. (Viannia) braziliensis, o principal agente etiológico da LTA no
Brasil (CARVALHO et al., 2010a; DANTAS-TORRES et al., 2017; DINIZ et al., 2014;
GIL et al., 2003; ODORIZZI; GALATI, 2007; RÊGO et al., 2015; SHIMABUKURO et
al., 2010; VILELA et al., 2013; VIRGENS et al., 2008).
L. (V.) naiffi parece ser transmitido por Ps. davisi e Ps. hirsutus hirsutus
(Mangabeira, 1942), enquanto seus vetores comprovados são Ps. ayrozai (Barreto &
Coutinho, 1940) e Ps. squamiventris maripaensis (Floch & Abonnenc, 1946) (BRAZIL;
RODRIGUES; FILHO, 2015; CARVALHO et al., 2010a; DE SOUZA et al., 2016;
FERREIRA et al., 2014; FOUQUE et al., 2007).
No que se refere a transmissão de L. (Leishmania) amazonensis, agente
causal da leishmaniose cutânea difusa, o vetor primário é Bichromomyia flaviscutellata
37
(Mangabeira, 1942) e Bi. olmeca nociva, de forma secundária (BASANO; CAMARGO,
2004; CARVALHO et al., 2015).
Em espécies com ocorrência epidemiológica mais restrita, como a L. (V.)
guyanensis, o vetor principal é a espécie Nyssomyia umbratilis (Ward & Fraiha, 1977),
enquanto Ny. anduzei (Rozeboom, 1942) e Ny. whitmani transmitem secundariamente
(RANGEL; LAINSON, 2009).
L. (V.) lainsoni tem no Brasil como seu vetor principal e, até então, único,
Trichophoromyia ubiquitalis (Mangabeira, 1942) (DE SOUZA et al., 2016; FERREIRA
et al., 2014; LAINSON et al., 1992). E finalmente, L. (V.) shawi shawi parece ser
transmitida por Ny. whitmani e Lutzomyia gomezi (Nitzulescu, 1931) (DE SOUZA et
al., 2016; RANGEL et al., 1996).
Por ser uma DTN, a superaglomeração humana combinada com outros
fatores como urbanização não planejada, desnutrição, pobreza, condições insalubres
e moradias em locais inadequados nos rincões das cidades, contribuem com a
disparidade da incidência e morbidade da LTA. Esse conjunto de fatores leva a um
aumento da susceptibilidade à infecção (KARIMKHANI et al., 2016; KNUDSEN;
SLOOFF, 1992).
1.4 VIGILÂNCIA E CONTROLE ENTOMOLÓGICO
A Vigilância Entomológica (VE) pode ser conceituada como uma
observação e avaliação assídua de dados originados da análise bioecológica dos
vetores, suas interações com humanos e animais reservatórios, correlacionados com
os fatores ambientais, que possibilitem a detecção de qualquer mudança no
delineamento da transmissão de patógenos (GOMES, 2002).
A VE tem como finalidade o levantamento de informações de caráter
quantitativo e qualitativo acerca dos flebotomíneos e do ambiente em áreas com e
sem transmissão das leishmanioses, contribuindo para o conhecimento sobre a
38
biologia e ecologia dos flebotomíneos e, através disto, propor medidas profiláticas e
controle advertindo de forma precoce aos casos de transmissão (BRASIL, 2006, 2007;
GOMES, 2002).
A relação dos vetores e a população humana pode ser classificada pelo
seu grau de domiciliação, sendo possível observar três padrões distintos: (a)
população doméstica, cuja bionomia envolve a utilização de microhabitats do
intradomicílio como criadouro, onde também realiza o repasto sanguíneo e o repouso;
(b) população peridoméstica, que utiliza microhabitats, realiza espoliação sanguínea
e repousa no peridomicílio; e (c) população silvestre, que utiliza microhabitats naturais
como criadouro, assim como realiza hematofagia e repousa também na floresta
(DONALÍSIO; GLASSER, 2002).
Segundo os manuais do Ministério da Saúde brasileiro sobre a vigilância
da LTA (BRASIL, 2007) e da LV (BRASIL, 2006), quando em área de transmissão
ativa, as capturas dos insetos devem ocorrer em, no mínimo, três ecótopos: (a)
intradomicílio; (b) peridomicílio, preferencialmente nos anexos ou locais alterados por
cultura de subsistência e (c) na margem da mata, se esta estiver à, no máximo, 500
metros do domicílio.
Os programas de VE em flebotomíneos consistem basicamente no
monitoramento das formas adultas, visto que pouco se conhece sobre os criadouros
e ecologia das formas imaturas (CASANOVA, 2001; CASANOVA et al., 2013;
WARBURG; FAIMAN, 2011).
Existe uma diversidade de métodos que podem ser empregados nas
capturas de adultos, embora alguns sejam mais utilizados em detrimento de outros,
sendo eles: busca ativa com tubo de sucção manual (capturador de Castro); busca
ativa com aspirador motorizado (aspirador de Nasci); armadilha adesiva sticky trap;
armadilhas luminosas modelo Center for Disease Control (CDC) ou similares; e
armadilhas com iscas animais, semioquímicos e inseticidas (BRASIL, 2006, 2007,
BRAY et al., 2009, 2010, 2014; CHANIOTIS, 1983; HAMILTON, 2008; HESAM-
MOHAMMADI et al., 2014; HOEL et al., 2011; MASCARI et al., 2007, 2008; MASCARI;
FOIL, 2010; SIGNORINI et al., 2013; WHEELER et al., 1996).
39
O controle dos vetores têm sido um importante componente na estratégia
da luta contra as doenças veiculadas por artrópodes. Nas décadas de 40 e 50, o
objetivo de reduzir os focos e eliminação das espécies vetoras conduziu ao uso de
métodos químicos de controle (e.g. aplicação de Dicloro-Difenil-Tricloroetano - DDT),
no entanto, nos meados dos anos 70, efeitos colaterais em animais não-alvos e
impactos ambientais derivados de seu uso indiscriminado, levou a reconsiderar a
existência e desenvolvimento de métodos alternativos (BOS, 1992).
Os flebotomíneos ainda são considerados bastante sensíveis aos
inseticidas, seu controle consiste na aplicação de produtos residuais – piretróides,
geralmente –, fumigação com permetrina e deltametrina, uso de mosquiteiros e
cortinas tratados com deltametrina, coleiras de cão impregnadas com deltametrina e
uso de repelentes. Além disso, recomenda-se a telagem de portas e janelas e a
cobertura das partes expostas do corpo – com camisas de manga longa e calça – para
pessoas que moram ou trabalham em áreas de risco (ALEXANDER; MAROLI, 2003;
DESJEUX, 2004; FAIMAN et al., 2011; LACERDA, 1994; MÜLLER; XUE; BEIER,
2012; OTRANTO; WALL, 2008; YAGHOOBI-ERSHADI, 2016).
Apesar dos inseticidas serem considerados os principais componentes da
linha de controle vetorial, é preciso cuidado em sua escolha, pois já se tem relatos de
populações de flebotomíneos apresentando tolerância e resistência, principalmente
ao DDT (DINESH et al., 2010; FAWAZ et al., 2016; SAEIDI et al., 2012). Conquanto,
apesar de todos os seus efeitos colaterais, Marcondes e Costa (2014) discutem
reconsiderar a utilização cuidadosa do DDT no Brasil, devido a limitações no
diagnóstico e tratamento das leishmanioses; ineficiência do programa de eutanásia
de cães; e o efeito residual de curto prazo dos piretróides.
Outros métodos de controle da LT e LV são aplicados pelos serviços de
VE. Porém, no caso da LT, sua aplicação é bastante árdua, devido ao hábito
predominantemente exofílico dos vetores e da natureza silvestre dos mamíferos
hospedeiros-reservatórios, o que demanda um manejo ambiental dispendioso e difícil
de manter com regularidade (GRAMICCIA; GRADONI, 2005; REINHOLD-CASTRO et
al., 2013).
40
No caso da LV, o Brasil implementou como um dos métodos do programa
de controle da doença a eutanásia de cães – considerado o principal reservatório na
LV zoonótica – soropositivos para anticorpos anti-Leishmania; todavia, sua eficácia é
questionável, pois o método não resulta em redução da incidência de infecção canina
pela Leishmania em áreas hiperendêmicas, além de ser considerado extremamente
antiético (MOREIRA et al., 2004; PALATNIK-DE-SOUSA; DAY, 2011).
Não obstante, os programas de controle das leishmanioses negligenciam a
educação em saúde como uma das ferramentas de auxílio e, quando presentes, são
avaliados de forma rasa. A escassez de materiais adequados de comunicação
científica para as atividades de extensão em saúde pública intensifica a necessidade
de uma reflexão crítica nos esforços de educar a população, particularmente novas
abordagens audiovisuais (AMÓRA et al., 2009; MAROLI et al., 2013).
O controle biológico também se mostra uma fonte auspiciosa de resultados
no que concerne ao controle vetorial. Como parte de sua relação ecológica natural, as
populações de flebotomíneos podem ser controladas pela ação predatória, tóxica,
endo e ectoparasítica de alguns agentes, como: ácaros, aranhas, toxinas bacterianas
(Bacillus sphaericus), esporos de fungos (Metarhizium anisopliae), nematódeos e
protozoários apicomplexos (DINESH et al., 2014; EL-SHAZLY; SOLIMAN; ZAYED,
2012; ROBERT et al., 1997; ROCHA et al., 2015; SECUNDINO et al., 2002).
Pensando em um contexto de menor impacto ambiental e na saúde
humana, estudos vem sendo desenvolvidos para o controle vetorial indireto, como a
utilização de vacinas quiméricas de subolesina/aquirina por exemplo, cujos resultados
demonstraram capacidade de diminuição de infestações através da produção de
antígenos que atuam na mortalidade, ecdise, oviposição e fertilidade de artrópodes
vetores, como carrapatos, mosquitos e flebotomíneos (DE LA FUENTE et al., 2013;
MORENO-CID et al., 2013).
1.5 A LUZ COMO ISCA DE CAPTURA
41
O fenômeno da visão obedece ao preceito da existência de lentes capazes
de focar o espectro luminoso em células sensíveis a luz e um sistema nervoso com
poder de processar a informação visual. Nos olhos dos insetos, a estrutura de
recepção da luz se chama rabdoma, este é formado por um grupo de células nervosas
(células de retínula) que contém microvilosidades com pigmentos visuais. Quando a
luz atinge o rabdoma, ocorre uma alteração na estrutura tridimensional do pigmento,
acarretando no disparo de um sinal nervoso, que é transmitido por meio de sinapses
até o centro de processamento de informações visuais, o protocérebro (CRANSTON;
GULLAN, 2012; LAND; CHITTKA, 2013).
Insetos possuem olhos compostos, são chamados assim pois consistem
da junção e repetição de unidades similares denominadas omatídeos (Figura 7). Via
de regra, todos os insetos adultos possuem um par de olhos compostos, que cobrem
quase 360° de espaço visual.
Figura 7 – Fotografia de uma fêmea de Ev. evandroi com um par de olhos compostos e seus omatídeos.
Fonte: Acervo próprio.
Cada omatídio é formado pelas seguintes partes: (a) ótica – as lentes, (b)
captadora de luz – o rabdoma – e (c) sensorial – as células de retínula; os receptores
42
das células sensoriais da maioria dos insetos diurnos terminam próximo à lente e
produz um determinado método de formação de imagem e, devido a isso, os olhos
deste tipo de inseto é chamado de olho de aposição (Figura 8). Em contrapartida, a
maioria dos insetos crepusculares e noturnos, como é o caso dos flebotomíneos,
possuem olhos com uma ampla zona clara entre as lentes e o maquinário sensorial,
este tipo é denominado olho de superposição (Figura 8) e produz imagens mais
brilhantes que os olhos de aposição (CRANSTON; GULLAN, 2012; LAND; CHITTKA,
2013).
Os insetos respondem aos estímulos ambientais utilizando pistas visuais e
olfatórias. A capacidade visual varia de simples respostas de diferentes níveis de
iluminação até a percepção dos objetos (DOS SANTOS; DE MELLO GAIA; BRAZIL,
2003; TCHOUASSI et al., 2012). Uma boa parte dos métodos de captura de
flebotomíneos utiliza como princípio o comportamento fototrópico (GALATI et al.,
1997; YANG et al., 2014).
Historicamente, a armadilha de New Jersey (HEADLEE, 1932) era bastante
utilizada nas capturas de artrópodes vetores, no entanto, seu tamanho avantajado
implica em um manejo difícil, além disso, um pré-requisito fundamental para o
funcionamento desta armadilha é uma fonte de energia elétrica que opere em 110
volts, o que torna inviável sua utilização em locais que não ofereçam cobertura de
rede elétrica (KIM et al., 2017; NELSON; CHAMBERLAIN, 1955).
Neste contexto, houve o desenvolvimento da armadilha em miniatura
reconhecida como CDC através do trabalho de Sudia & Chamberlain (1962), que
chamaram atenção à necessidade de os entomologistas disporem de uma ferramenta
de tamanho reduzido; fácil de montar e manusear; e que não exija cobertura de rede
elétrica ou enormes geradores para seu pleno funcionamento. A armadilha CDC
demonstrou ter uma ótima eficácia quando lançada, todavia, durante sua história,
passou por pequenas modificações estruturais posteriores para aumentar seu
rendimento (ADDISON; WATSON; WEBBER, 1979; ELSTON; APPERSON, 1977;
JOHNSTON; WEAVER JR.; SUDIA, 1973; STEWART, 1970).
43
Figura 8 – Esquema histológico do omatídio de um olho de aposição (esquerda) e de superposição
(direita). Neste último tipo, além da existência da zona clara, o local de concentração dos pigmentos
visuais (representado em cinza escuro) muda de acordo com a situação (visão no escuro versus no
claro).
Fonte: adaptado de Land & Chittka (2013).
Apesar da grande mudança, a armadilha CDC também tem suas
limitações. De acordo com Alexander (2000), além do baixo raio de alcance (2 a 6
metros) da armadilha, destaca-se o enviesamento amostral para grupos de
flebotomíneos que apresentam maior fototropismo, em detrimento de outras espécies
que possuem baixa detectabilidade utilizando a mesma metodologia, como a
Bichromomyia flaviscutellata, por exemplo (CARVALHO et al., 2015). De modo
contrário, Davies et al. (1995) demonstraram que estatisticamente as armadilhas
luminosas são equiparáveis à isca humana.
A fototaxia é bem diversa dentro do grupo dos insetos, a maior parte ostenta
fotorreceptores que apresentam sensibilidade máxima (λmáx) em ~530 nanometros,
~440 nm e ~350 nm, que correspondem ao verde, azul e ultravioleta, respectivamente.
O fato de algumas espécies dicromáticas (λmáx verde e λmáx UV) diferirem
44
veementemente em seus estilos de vida (e.g. Ascalaphus macaronius e Periplaneta
americana), fortalece a hipótese de que não há uma causa adaptativa comum para a
perda evolutiva de um tipo de fotorreceptor. Os fotorreceptores vermelhos (λmáx > 565
nm), mais raros, surgiram várias vezes de forma independente em Odonata,
Hymenoptera, Lepidoptera e Coleoptera (BRISCOE; CHITTKA, 2001).
O primeiro trabalho envolvendo a utilização de lâmpadas coloridas do tipo
Light-Emitting Diode (LED) na captura de artrópodes vetores de doenças foi realizado
por Burkett, Butler e Kline (1998); os autores chamam atenção para o baixo consumo
de energia da lâmpada LED (~0,125 mA/h) em relação ao bulbo incandescente padrão
(150 mA/h), resultando em uma economia de tempo de recarga das baterias, aumento
da eficiência amostral e maior custo-benefício, pelo baixo preço da lâmpada. Desde
então, outros autores têm se inspirado a utilizarem do mesmo material para obter
resultados nas pesquisas com flebotomíneos.
LEDs podem ser caracterizados como dispositivos semicondutores com
propriedades de baixo consumo de energia – 50 a 60%, quando comparada às
incandescentes; alta eficiência – aumento da taxa de captura de insetos em 50% – e
durabilidade; operação em baixas temperaturas; e emissão espectral em banda
estreita (cor específica). Ademais, enquanto os LEDs apresentam uma eficácia de
35% na emissão de ondas de luz, os bulbos incandescentes dissipam, praticamente,
toda sua energia na forma de ondas do espectro infravermelho e de calor, enquanto
apenas uma pequena parte (6%) é emitida dentro do espectro visível aos insetos.
Outrossim, o filamento de tungstênio dos bulbos de lâmpadas incandescentes não
emite luz UV, que é visível aos insetos (COHNSTAEDT; GILLEN; MUNSTERMANN,
2008; PRICE; BAKER, 2016).
Diversos trabalhos têm destacado o uso potencial da luz UV como uma
importante ferramenta capaz de melhorar a captura de flebotomíneos, principalmente
em áreas onde a densidade populacional é baixa (BURKETT et al., 2007;
HASHIGUCHI et al., 2014; JERALDO et al., 2012; KLINE; HOGSETTE; MÜLLER,
2011; MÜLLER et al., 2015; MÜLLER; REVAY; BEIER, 2011; OBENAUER et al.,
2012).
45
Em laboratório, Lu. longipalpis, através do uso de eletrorretinografia,
revelou um padrão bimodal na sensibilidade ao espectro luminoso, apresentando um
pico principal na região UV (340 nm) e um pico secundário na região do azul-verde-
amarelo que diferiu entre os sexos (520 nm para os machos, 546 nm para as fêmeas),
apesar de não ter sido estatisticamente significante (MELLOR; HAMILTON;
ANDERSON, 1996). A posteriori, notou-se também que esta mesma espécie exibe
uma resposta que não depende somente do comprimento de onda, mas também de
sua amplitude, ou seja, Lu. longipalpis consegue discriminar diferentes comprimentos
de onda com diferentes amplitudes, logo, tem visão verdadeira. Além disso, em baixa
amplitude, houve diferença na atração de machos e fêmeas, que responderam melhor
à luz verde-amarela (546 nm) e azul-verde (490 nm), respectivamente (MELLOR;
HAMILTON, 2003).
Em campo, estudos tem demonstrado uma certa diversidade e
discordância no que se refere às cores mais atrativas nas espécies de flebotomíneos
do velho e novo mundo. Na Argentina, uma melhor taxa de captura de Lu. longipalpis
foi observada utilizando luz UV (FERNÁNDEZ et al., 2015), enquanto no Brasil a
mesma espécie apresentou a mesma atração, porém, adicionalmente, também exibiu
resposta satisfatória ao espectro verde e à luz incandescente usada como controle
(GALATI et al., 2001; SILVA et al., 2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016). Já no
Egito, Phlebotomus papatasi respondeu melhor quando exposto à luz vermelha
(HOEL et al., 2007), enquanto que na Etiópia, Phlebotomus spp. responderam melhor
ao tratamento controle (KIRSTEIN et al., 2013).
Alguns autores discutem uma possível influência da fase lunar na captura
de flebotomíneos, especialmente durante a lua cheia (GEBRESILASSIE et al., 2015;
SOUZA et al., 2005), no entanto, a resposta às armadilhas luminosas durante as fases
lunares parece variar entre as espécies e sua correlação só deve ser cogitada quando
a fototaxia da espécie-alvo é conhecida (KASILI et al., 2010).
A pesquisa em áreas de preservação ambiental, como parques, reservas
ou zonas de proteção (ZPAs), contribuem para o conhecimento e informação acerca
da biologia, ecologia e diversidade dos insetos vetores (SILVA et al., 2014).
46
Em termos ecológicos, o uso amplo de lâmpadas elétricas nas cercanias
das residências tem sido alvo de críticas de alguns autores, os quais consideram a
utilização deste artefato como uma fonte de poluição luminosa que gera uma “ecologia
de luzes artificiais”. Em geral, as lâmpadas LED com picos de emissão espectral
máxima na região do amarelo/laranja parecem atrair menos insetos, ao passo que as
lâmpadas de iluminação incandescentes caseiras parecem atrair mais dípteros, o que
sugere um aumento da interferência em processos ecológicos, interrupção de ritmos
circadianos e aumento da exposição humana aos insetos vetores (JUSTICE;
JUSTICE, 2016; LONGCORE et al., 2015; POIANI et al., 2014).
Diante disso, a crescente expansão das áreas de ocorrência das
leishmanioses, a urbanização da forma visceral da doença, adaptação dos vetores,
como Lu. longipalpis e a proximidade humano-mata – através da ocupação de
moradias em situação irregular e atividades de ecoturismo, há necessidade de uma
vigilância entomológica constante sobre os locais onde há risco epidemiológico,
possibilitando futuras ações de controle de transmissão das leishmanioses (AMÓRA
et al., 2010; BARBOSA, 2013; BRITO et al., 2012; CARRANZA-TAMAYO et al., 2010;
CARVALHO et al., 2013; COSTA, 2008; MICHALSKY et al., 2011; NASCIMENTO et
al., 2008; SALOMÓN et al., 2015; VIANNA et al., 2016; XIMENES et al., 2009, 2007).
47
2 OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
Identificar e estimar a diversidade e abundância da fauna de flebotomíneos
da Zona de Proteção Ambiental nove (ZPA-9) e seu entorno, sobrelevando a
atratividade de cada espécie em relação ao espectro visível da luz.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
➢ Identificar a fauna de flebotomíneos presente nas áreas de mata e
peridomicílio;
➢ Estimar os parâmetros ecológicos básicos (abundância e diversidade) do
local e das espécies;
➢ Investigar a relação das variáveis climáticas temperatura, umidade relativa
e pluviosidade com o número de flebotomíneos;
➢ Averiguar a presença de espécies que são vetoras comprovadas ou
suspeitas de Leishmania;
➢ Comparar a densidade de capturas dos diferentes espectros luminosos
para cada espécie e área;
➢ Analisar se a utilização da lâmpada LED é uma alternativa viável para o
monitoramento de flebotomíneos adultos.
48
3 MATERIAIS E MÉTODOS
3.1 CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO
A Zona de Proteção Ambiental nove (ZPA-9), também conhecida como
Complexo de lagoas e dunas ao longo do Rio Doce, abrange uma área territorial de
734,10 hectares limítrofe com o município de Extremoz (entorno); está inserida na
mesorregião Leste Potiguar, Microrregião e município de Natal, Estado do Rio Grande
do Norte, Brasil. Margeia parte dos bairros de Lagoa Azul, Pajuçara e Redinha (Figura
9). Foi instituída pelo Plano Diretor da Cidade do Natal, Lei Complementar nº 082, de
21 de junho de 2007 (NATAL, 2007).
A região apresenta um clima tropical chuvoso quente com verão seco,
temperatura média anual de 26,5°C com um pico médio de 27,5°C nos meses de
fevereiro e umidade relativa do ar anual de 77%. A estação seca, que vai de setembro
a fevereiro, apresenta meses com precipitações abaixo de 60 mm, enquanto a estação
chuvosa estende-se de março até agosto (MOURA, 2016).
Segundo Araújo (2009), a ZPA-9 apresenta uma taxa de ocupação do solo
de 35,5% com imóveis, restando por volta de 64% de área preservada e área de
plantações. Esta ZPA possui um potencial paisagístico e turístico que poderá,
futuramente, ser transformada em um ponto turístico de lazer contemplativo voltado
para a população local.
Além das funções de perenização do rio e de recarga dos aquíferos, este
complexo é utilizado por famílias de renda baixa para atividades agrícolas (Figura 10,
11), cultivando espécies vegetais, como: Lactuca sativa L. (alface); Allium
schoenoprasum L. (cebolinha); Coriandrum sativum L. (coentro); Carica papaya L.
(mamão); Petroselinum crispum (Mill.) Nym. (salsa); Raphanus sativus L. (rabanete);
Allium porrum L. (alho-poró); Spinacia oleracea L. (espinafre); Ocimum gratissimum L.
(manjericão); Brassica oleracea L. (couve); Cichorium intybus (almeirão); Vigna
unguiculata (L., Walp.) (feijão-verde); Manihot esculenta Crantz (macaxeira); Solanum
49
melongena L. (berinjela); Solanum lycopersicum L. (tomate); Cucurbita maxima
Duchesne (jerimum); Musa sp. (banana); Cocos nucifera L. (coco) e Citrus sp. (limão).
Figura 9 – Mapa destacando a localização da ZPA-9.
Fonte: ROCHA (2015).
50
Figura 10 – Fotografia demonstrando o uso de terra para atividades agrícolas e a intensa pressão que
esta atividade exerce sobre a mata (ao fundo).
Fonte: acervo próprio.
Figura 11 – Supressão vegetal observada na mata do entorno da ZPA-9.
Fonte: acervo próprio.
A ocupação por residências construídas de forma desordenada e sem um
sistema de esgotamento sanitário adequado (Figura 12) ocorrem em áreas de dunas,
51
próximo à mata ou em Áreas de Preservação Permanente (APPs) às margens do rio
Doce, cuja situação se agrava pelo fato da ZPA-9 não possuir regulamentação por lei
específica (AZEVEDO, 2010).
Figura 12 – Fotografia demonstrando um exemplo de construção irregular não-planejada próximo à
mata do entorno da ZPA-9.
Fonte: acervo próprio.
Possui cobertura vegetal dos tipos tabuleiro e vegetação de dunas; a mata
ciliar é composta de espécies herbáceas (margem do rio), arbustivas e arbóreas
(encostas e topo das dunas fixas), apresentando nestas últimas uma vegetação mais
densa (Tabela 1) (SOARES, 2006).
Tabela 1 – Espécies de plantas, famílias e fitofisionomias presentes na ZPA-9 e seu entorno.
Família Espécie Nome popular Fitofisionomia
Asteraceae Acanthospermum hispidum Cabeça-de-boi Restinga herbácea
Asteraceae Spilanthes urens Cabeça-de-velho Restinga herbácea
Asteraceae Tridax procumbens Erva-de-touro Restinga herbácea
Asteraceae Wedelia villosa - Restinga herbácea
Convolvulaceae Ipomoea pes-caprae Salsa-da-praia Restinga herbácea
Cyperaceae Cyperus sp. - Restinga herbácea
Cyperaceae Eleocharis sp. - Restinga herbácea
52
Verbenaceae Stachytarpheta angustifolia - Restinga herbácea
Poaceae Cenchruse chinatus Carrapicho Restinga herbácea
Poaceae Dactyloctenium aegyptium Pé-de-galinha Restinga herbácea
Poaceae Eleusine indica Pé-de-galinha Restinga herbácea
Poaceae Eragrostis ciliaris Capim penacho Restinga herbácea
Rubiaceae Richardia grandiflora - Restinga arbustiva
Bromeliaceae Hohenbergia ramagaenae - Restinga arbustiva
Bromeliaceae Aechmea aquilega - Restinga arbustiva
Cactaceae Cereus fernambucensis - Restinga arbustiva
Cactaceae Melocactus bahiensis - Restinga arbustiva
Apocynaceae Hancornia speciosa Mangabeira Rest. arbustiva-arbórea
Myrtaceae Eugenia sp. Ubaia-azeda Rest. arbustiva-arbórea
Myrtaceae Eugenia luschnathiana Ubaia-doce Rest. arbustiva-arbórea
Myrtaceae Myrciaria tenella Cambuí Rest. arbustiva-arbórea
Myrtaceae Psidium sp. Araçá Rest. arbustiva-arbórea
Anacardiaceae Anacardium occidentale Cajueiro Rest. arbustiva-arbórea
Salviniaceae Salvinia auriculata Salvínia Vegetação hidrófila
Pontederiaceae Eichhornia crassipes - Vegetação hidrófila
Nymphaeaceae Nymphaea sp. - Vegetação hidrófila
Cabombaceae Cabomba sp. - Vegetação hidrófila
Pteridaceae Acrostichum aureum - Veg. de áreas alagadas
Pteridaceae Acrostichum danaeifolium - Veg. de áreas alagadas
Poaceae ? - Veg. de áreas alagadas
Convolvulaceae ? - Veg. de áreas alagadas
Euphorbiaceae Ricinus communis Mamona Vegetação Ruderal
Euphorbiaceae Jatropha gossypiifolia Pinhão-roxo Vegetação Ruderal
Euphorbiaceae Cnidoscolus urens Urtiga Vegetação Ruderal
Fonte: Adaptado de Rocha (2015).
(?) o autor não citou a espécie.
3.1.1 ÁREA PERIDOMICILIAR
O peridomicílio pode ser definido como a área externa ao redor das casas
e limitada até os 100 metros de raio. Via de regra, nesta região estão inseridos,
quando existentes, os anexos cobertos (Figura 13C) e descobertos, como abrigos de
53
animais (galinheiros, canis, gatis, currais, etc.) e materiais acumulados (areia, tijolos,
lenha, sucata e outros objetos).
O peridomicílio deste trabalho está inserido dentro da ZPA-9 e envolve três
casas distintas. Esta área caracteriza-se pela presença de porções de terra com
pouca ou nenhuma cobertura vegetal, rica em matéria orgânica, geralmente fezes de
animais ou esgoto; além das atividades agrícolas realizadas nesta área, ainda há
presença de plantas, como: cajueiro (Anacardium occidentale); coqueiro (Cocos
nucifera); mangueira (Mangifera indica); bananeira (Musa sp.); goiabeira (Psidium
guajava); pinheira (Annona squamosa); macaxeira (Manihot esculenta) e Nim
(Azadirachta indica) (Figura 13A).
Quanto a fauna, o animal mais comum entre os peridomicílios pesquisados
é a galinha (Gallus gallus domesticus) e, em menor número, também há presença de
cachorros (Canis familiaris); patos (Cairina sp.); bodes (Capra aegagrus hircus) e
cavalos (Equus caballus) (Figura 13B).
Figura 13 – Fotografias demonstrando o perfil peridomiciliar das casas em que a pesquisa foi realizada.
54
Fonte: acervo próprio.
3.1.2 ÁREA DE MATA
55
A região de mata localiza-se na área limítrofe com a ZPA-9, cerca de 350
metros do ponto de coleta do peridomicílio mais próximo até sua borda.
A vegetação corresponde ao tipo mata atlântica de restinga, com
predominante fitofisionomia do tipo arbóreo-arbustiva (Figura 14), que consiste de
uma considerável diversidade de espécies (Tabela 1), no entanto, este fragmento de
mata sofre intensa pressão antrópica por supressão de madeira utilizada nas
atividades agrícolas que são realizadas nas proximidades.
Figura 14 – Visão geral da trilha na mata limítrofe com a ZPA-9.
Fonte: acervo próprio.
Não há trabalhos que relatem levantamentos de fauna desta área. Porém,
a partir de observações em campo constatou-se uma grande quantidade de aves,
como: Nyctidromus albicollis (Gmelin, 1789) (bacurau), Paroaria dominicana
(Linnaeus, 1758) (galo-de-campina) e Crotophaga ani Linnaeus, 1758 (anu-preto);
posteriormente observou-se outros animais, como: Gymnodactylus geckoides Spix,
1825 (lagartixa), Rhinella jimi (Stevaux, 2002) (sapo-cururu) (Figura 15); Boa
constrictor (jibóia) e Callithrix jacchus Linnaeus, 1758 (saguí).
56
Figura 15 – Exemplar de Rhinella jimi (sapo-cururu) encontrado em uma das expedições na trilha.
Fonte: acervo próprio.
3.2 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS E CAPTURAS EM CAMPO
As capturas dos flebotomíneos ocorreram mensalmente, durante o período
de novembro de 2015 a outubro de 2016. Foram instaladas armadilhas luminosas do
tipo Center for Disease Control (CDC) (Hausherr’s Machine Works, NJ, U.S.A.) com
três lâmpadas de espectros distintos: lâmpada incandescente “controle” (Modelo
Philips 8008-N, 6,3 V, 0,15 A) (Figura 16A), LED azul 5 chips (Modelo LED SMD
5050B, λ emitido 460-470 nm, 900-1200 mcd, 2,83-3,77 lm por chip, 12 V) (Figura
16B) e LED vermelho 5 chips (Modelo LED SMD 5050R, λ emitido 620-630 nm, 1500-
1800 mcd, 4,7-5,65 lm por chip, 12 V) (Figura 16C).
Os locais de coleta foram divididos em duas áreas distintas, uma
margeando a ZPA-9 (mata) e a outra inserida em sua parte interna, o peridomicílio.
Em cada área, três pontos foram selecionados – totalizando 6 pontos e, quando
possível, a distância entre cada armadilha dentro da mesma área foi fixada em 80
metros.
57
Figura 16 – Lâmpadas utilizadas durante a pesquisa. (A) lâmpada incandescente; (B) LED azul; (C)
LED vermelho.
Fonte: acervo próprio.
As armadilhas foram expostas em campo seguindo a metodologia
adaptada do quadrado latino em uma matriz 3x3 (Figura 17), fixadas na altura de 1,5
metros (Figura 18, 19) e permaneceram 12 horas ininterruptas em funcionamento
(17:00 as 05:00) durante 3 dias consecutivos, totalizando 2592 horas de esforço
amostral (432 horas por armadilha).
Por conseguinte, os insetos capturados foram transportados para o
laboratório de Entomologia (LABENT) da Universidade Federal do Rio Grande do
Norte (UFRN), onde passaram pelo processo de “eutanásia” por congelamento,
triagem, separação dos sexos, clarificação, diafanização e montagem em lâmina para
identificação à nível de espécie.
Os dados climáticos foram obtidos por meio da série histórica do Instituto
Nacional de Meteorologia (INMET) na estação climatológica localizada na UFRN.
Quanto aos dados de temperatura, utlizou-se preferencialmente os valores da
58
temperatura mínima média mensal, visto que é uma temperatura mais condizente com
o horário em que há maior atividade dos flebotomíneos, que remete às horas mais
frias do dia.
Figura 17 – Esquema da matriz 3x3 e a permuta que ocorreu entre as lâmpadas em cada dia de coleta
nas áreas.
Fonte: elaborado pelo autor.
Figura 18 – Armadilha CDC com lâmpada LED azul instalada no peridomicílio de uma das casas
selecionadas na pesquisa no início do horário crepuscular.
Fonte: acervo próprio.
59
Figura 19 – Armadilha CDC instalada na área de mata no final do período crepuscular.
Fonte: acervo próprio.
3.3 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS EM LABORATÓRIO
Após serem “eutanasiados”, triados e separados de acordo com o sexo, os
flebotomíneos passaram pelo processo de clarificação e diafanização seguindo o
protocolo de referência adotado e fornecido gentilmente pela Dra. Eunice Aparecida
Bianchi Galati da Universidade de São Paulo.
Para a identificação das espécies, foram utilizados microscópio ótico e a
chave de identificação dicotômica proposta por Galati (2003, 2016). As abreviações
dos gêneros e subgêneros das espécies seguiram a sugestão elaborada por
Marcondes (2007).
Após a identificação, as lâminas permanentes foram etiquetadas com
informações sobre o local de captura, data, ponto e cor da luz da armadilha.
60
3.4 INDICADORES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ABUNDÂNCIA
As estimativas da diversidade e abundância foram realizadas pelo índice
de diversidade de Shannon-Wiener (H’) e pelo Índice de Abundância de Espécies (ISA
- Index of Species Abundance) somado ao Índice de Abundância de Espécies
Padronizado (SISA - Standardized Index of Species Abundance), respectivamente. Os
indicadores foram calculados utilizando o programa PAST e o Microsoft Excel 2016,
respectivamente.
O ISA é um indicador de biodiversidade que fornece a abundância relativa
baseado na distribuição espacial e no ranking que as espécies ocupam em cada ponto
de captura. No entanto, os limites mínimos e máximos do ISA variam em cada ponto
analisado, logo, aplica-se o SISA para que haja a padronização destes limites, que
passam a variar de 0 a 1, onde, quanto maior o valor do SISA, mais abundante é a
espécie. O cálculo do ISA e SISA são definidos pelas seguintes fórmulas:
ISA = (a + Rj) / K
SISA = (c – ISA) / (c – 1)
Onde:
a: representa o número de amostras zeradas multiplicado pelo valor de “c”;
c: soma dos rankings ocupados por cada espécie em cada ponto acrescido de uma
unidade;
Rj: soma dos rankings ocupados por cada espécie em cada ponto;
K: número de amostras ou pontos de coleta;
3.5 ANÁLISE ESTATÍSTICA
O teste utilizado para a verificação da normalidade dos dados foi o Shapiro-
Wilk.
61
A análise comparativa dos dados foi realizada através do teste de Kruskal-
Wallis com teste post hoc de Mann-Whitney para a verificação da relação da
distribuição entre as espécies capturadas e as cores utilizadas nos tratamentos.
Utilizou-se um Modelo Linear Generalizado (GLM) com teste post hoc de Bonferroni
para correlacionar a cor da luz do tratamento, área e sexo com a quantidade de
flebotomíneos capturada. O software utilizado para estas análises foi o IBM SPSS
Statistics 20.
Para a relação dos dados climáticos e os flebotomíneos, foi realizada uma
correlação cruzada com o intuito de identificar alguma defasagem no tempo de
resposta da população de flebotomíneos frente as variáveis ambientais,
principalmente a pluviosidade, além do uso de uma regressão linear múltipla e o
cálculo uma correlação de Pearson entre as variáveis, a quantidade de cada espécie
e o total de flebotomíneos capturados. Os softwares utilizados para tais testes foram
o BioEstat 5.3 e o PAST 3.15.
62
4 RESULTADOS
4.1 DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA
Após a montagem e posterior identificação de todo material, chegou-se ao
número de 2211 espécimes de flebotomíneos distribuídos em 5 gêneros:
Evandromyia, Lutzomyia, Micropygomyia, Sciopemyia e Psychodopygus,
compreendendo 7 espécies (Tabela 2).
Tabela 2 – Lista de espécies de flebotomíneos coletadas nas áreas de estudo.
Subtribo Gênero Subgênero Espécie
Lutzomyiina
Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) walkeri
Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) evandroi
Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) lenti
Sciopemyia - Sc. sordellii
Lutzomyia Lutzomyia Lu. (Lut.) longipalpis
Sergentomyiina Micropygomyia Micropygomyia Mi. (Mic.) schreiberi
Psychodopygina Psychodopygus - Ps. wellcomei*
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta
última espécie no RN.
A região de mata apresentou uma maior abundância de flebotomíneos em
relação ao peridomicílio, sendo 1924 e 288 espécimes capturados, respectivamente.
Os 2211 flebotomíneos coletados estão divididos em 3 subtribos:
Lutzomyiina com 2133 (96,48%) indivíduos coletados, Sergentomyiina com 75
exemplares (3,39%) e Psychodopygina com apenas 3 exemplares (0,13%)
capturados. Merecem destaque as espécies Lu. longipalpis e Ps. wellcomei* por
serem vetores comprovados de L. infantum (causador da LV) e L. braziliensis (agente
causal da LTA), respectivamente.
Do total de flebotomíneos capturados, a sexagem das amostras revelou
1396 machos e 815 fêmeas, sendo as espécies de maior representatividade
numéricas: Ev. (Aldamyia) walkeri (69,72%), Lu. (Lutzomyia) longipalpis (11,52%) e
63
Ev. (Ald.) evandroi (11,12%). No que se refere à proporção entre os sexos (♂/♀), em
suma, a maioria das espécies apresentaram valores em torno de um macho para uma
fêmea (1,00:1) ou próximos disso; as exceções foram Lu. longipalpis, Mi. schreiberi,
Sc. sordellii e Ps. wellcomei*, que apresentaram os valores 4,20, 0,23, 0,42 e 0,00,
respectivamente (Tabela 3).
Tabela 3 – Valores absolutos dos flebotomíneos coletados nas duas áreas, destacando-se a cor da luz
utilizada, o sexo e a proporção sexual.
Espécies
Vermelho Azul Controle
♀ ♂ Subtotal % ♂/♀
♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀
Ev. walkeri 58 55 595 286 358 190 531 1011 1542 69,72 1,90:1
Lu. longipalpis 30 9 80 16 96 24 49 206 255 11,52 4,20:1
Ev. evandroi 7 9 90 80 31 28 117 128 245 11,12 1,09:1
Mi. schreiberi 2 9 6 32 6 20 61 14 75 3,39 0,23:1
Sc. sordellii 6 11 5 13 3 9 33 14 47 2,12 0,42:1
Ev. lenti 2 2 17 16 4 3 21 23 44 2,00 1,10:1
Ps. wellcomei* 0 1 0 2 0 0 3 0 3 0,13 0,00:1
Total 105 96 793 445 498 274 815 1396 2211 100 1,71:1
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta
última espécie no RN.
O índice de diversidade de Shannon-Wiener apontou que a armadilha de
LED vermelho, quando considerados os dados gerais e da mata, apresentou os
maiores valores (H’ geral = 1,316; H’ mata = 1,041) (Figura 20), inferindo que esta cor
captura uma maior diversidade de flebotomíneos, apesar de ter apresentado os
menores números de abundância. Por outro lado, na área do peridomicílio, a
armadilha com LED azul apresentou um maior valor entre os três tratamentos (H’ peri
= 0,6847).
64
Figura 20 – Valores do índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) calculado para a área de mata,
peridomicílio e sua junção em relação às cores utilizadas nas armadilhas.
A abundância dos flebotomíneos diferiu quando comparada entre as duas
áreas. Na mata, Ev. walkeri apresentou o valor máximo do SISA (1,000) em todas as
três lâmpadas, enquanto Ps. wellcomei* exibiu valores praticamente nulos (Figura 21).
Ev. evandroi e Sc. sordellii demonstraram valores de abundância bastante
semelhantes nos três grupos de lâmpadas pesquisados. Em contrapartida, no
peridomicílio Lu. longipalpis foi mais abundante nos tratamentos controle e vermelho,
porém, quando observada a sua abundância no LED azul, verificou-se que exibiu valor
idêntico a Ev. lenti e Ev. evandroi (SISA azul peri = 0,4444). Sc. sordellii foi a única
espécie com nenhum exemplar capturado no peridomicílio, apresentando um SISA
nulo nesta área (Figura 22).
1,316
1,041
0,3083
0,9885
0,76440,6847
0,9507
0,6589
0,4816
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
Geral Mata Peridomicílio
Valo
r H
'
LED Vermelho LED Azul Controle Incandescente
65
Figura 21 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de mata (SISA = Standardized Index
of Species Abundance).
Figura 22 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de peridomicílio (SISA = Standardized
Index of Species Abundance).
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta
última espécie no RN.
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
0,70
0,80
0,90
1,00
Ev. walkeri Lu.longipalpis
Ev. lenti Ev.evandroi
Mi.schreiberi
Sc. sordellii Ps.wellcomei*
Valo
r do S
ISA
SISA vermelho mata SISA azul mata SISA controle mata
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
0,70
0,80
0,90
1,00
Ev. walkeri Lu.longipalpis
Ev. lenti Ev. evandroi Mi.schreiberi
Sc. sordellii Ps.wellcomei*
SISA vermelho peri SISA azul peri SISA controle peri
66
4.2 ABUNDÂNCIA DE FLEBOTOMÍNEOS E VARIÁVEIS CLIMÁTICAS
A observação dos dados climáticos e a abundância de flebotomíneos exibiu
um padrão de dois picos de captura, sendo um pico principal no mês de fevereiro/2016
e um secundário em abril/2016 (Figura 23).
Figura 23 – Relação entre o número de flebotomíneos capturados e os dados mensais de umidade
relativa do ar média (URA), temperatura mínima média (TMM) e pluviosidade mensal total (PMT) no
período de novembro de 2015 a outubro de 2016 na ZPA-9 e entorno.
A correlação cruzada exibiu valores significativos quando comparados os
dados de pluviosidade total com o número de flebotomíneos mensal, mostrando uma
defasagem de um (p = 0,017; r = 0,6939) e cinco meses (p = 0,010; r = -0,8704) (Figura
24A). Para Ev. walkeri e Mi. schreiberi, a correlação cruzada demonstrou o mesmo
padrão anterior de defasagem de um (p = 0,048, r = 0,6061; p = 0,05, r = 0,5963) e
cinco meses (p = 0,004, r = -0,9090; p = 0,024, r = -0,8169), respectivamente (Figura
24B e C). Ou seja, a abundância de Ev. walkeri, Mi. schreiberi e da população geral
de flebotomíneos da ZPA-9 e seu entorno correlaciona-se positivamente com os níveis
de pluviosidade, aumentando a abundância de insetos cerca de 1 mês após os
episódios de chuva, no entanto, quando visto sob a ótica de um intervalo maior de
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
Fle
boto
mín
eos e
Plu
vio
sid
ade
Um
idade
e T
em
pera
tura
Número de flebotomíneos TMM (°C)
URA (%) Pluviosidade Total (mm)
67
tempo (cinco meses), a correlação passa a ser negativa e a abundância desses
insetos tende a responder de forma oposta aos níveis de pluviosidade.
Figura 24 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca da relação entre
o total de flebotomíneos (A), Evandromyia walkeri (B) e Micropygomyia schreiberi (C) e os níveis de
pluviosidade da ZPA-9 e entorno.
-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0
Defasagem (meses)
A Correlação Valor p
-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0
Defasagem (meses)
BCorrelação Valor p
68
Em tempo, Lu. longipalpis e Sc. sordellii também apresentaram correlações
cruzadas significativas, tendo a primeira espécie apresentado uma discrepância em
seis (p = 0,0484; r = -0,8144), cinco (p = 0,05; r = -0,7523) e quatro (p = 0,037; r = -
0,7349) meses após os episódios de chuva (Figura 25A); Sc. sordellii exibiu
correlações cruzadas com descompassos de seis (p = 0,027; r = -0,8646) e um mês
(p = 0,002; r = 0,8171) (Figura 25B). Entretanto, as duas espécies apresentaram um
resultado altamente significante (p = 0,006) na não-defasagem de sua resposta à
variável pluviosidade mensal total, ou seja, o aumento das populações de Lu.
longipalpis e Sc. sordellii tende a ser mais rápido que nas outras espécies, ocorrendo
dentro de períodos menores que 30 dias após os episódios de chuva.
O teste de regressão linear múltipla demonstrou que há uma relação
significante de no mínimo uma dentre as quatro variáveis climáticas com o total de
flebotomíneos capturados (p = 0,05; r = 0,8378) e com a abundância de Sc. sordellii
(p = 0,018; r = 0,8863). A correlação post hoc de Pearson demonstrou influências
moderadas à forte da pluviosidade mensal total (PMT) com o número de
flebotomíneos (p = 0,014; r = 0,6846); PMT com Ev. walkeri (p = 0,048; r = 0,5805);
PMT com Mi. schreiberi (p = 0,03; r = 0,6243); PMT com Sc. sordellii (p = 0,0009; r =
0,8277) (figura 26); observou-se também correlações significativas moderadas entre
a umidade relativa do ar média (URA) e o número total de flebotomíneos (p = 0,0188,
-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0
Defasagem (meses)
CCorrelação Valor p
69
r = 0,6628), URA com Ev. walkeri (p = 0,0424, r = 0,5923), URA com Lu. longipalpis
(p = 0,0288, r = 0,6276) e URA com Sc. sordellii (p = 0,0226, r = 0,6483) (Figura 27).
Figura 25 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca da relação entre
Lutzomyia longipalpis (A), Sciopemyia sordellii (B) e os níveis de pluviosidade da ZPA-9 e entorno.
-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0
Defasagem (meses)
A Correlação Valor p
-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0
Defasagem (meses)
B Correlação Valor p
70
Figura 26 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos (eixo Y) e a
pluviosidade mensal total (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno.
Figura 27 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos (eixo Y) e a
umidade relativa do ar média (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno.
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
0 60 120 180 240
Tota
l m
ensal de f
leboto
mín
eos
0
50
100
150
200
250
300
350
0 60 120 180 240
Tota
l m
ensal de E
v.
walk
eri
0
5
10
15
20
25
30
0 60 120 180 240
Tota
l m
ensal de M
i. s
chre
iberi
0
2
4
6
8
10
12
14
16
0 60 120 180 240
Tota
l m
ensal de S
c.
sord
elli
i
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
76 77 78 79 80 81 82
Tota
l m
ensal de f
leboto
mín
eos
0
50
100
150
200
250
300
350
76 77 78 79 80 81 82
Tota
l m
ensalE
v.
walk
eri
71
4.3 RESPOSTA COMPORTAMENTAL A DIFERENTES COMPRIMENTOS DE
ONDA DO ESPECTRO LUMINOSO
A comparação entre as diferentes fontes de espectro luminoso demonstrou,
numericamente, uma certa preferência dos flebotomíneos em relação à cor azul
(Tabela 4). Entretanto, quando separamos as diferentes áreas, os flebotomíneos do
peridomicílio tendem a ser levemente mais atraídos pela luz incandescente utilizada
como controle. Na mata, capturou-se 160, 1125 e 638 flebotomíneos através dos
tratamentos vermelho, azul e controle, respectivamente; enquanto no peridomicílio os
mesmos tratamentos amostraram 41, 113 e 134 espécimes.
0
10
20
30
40
50
60
70
76 77 78 79 80 81 82
Tota
l m
ensal Lu.
longip
alp
is
0
2
4
6
8
10
12
14
16
76 77 78 79 80 81 82
Tota
l m
ensal S
c.
sord
elli
i
72
Tabela 4 – Valores absolutos referentes às capturas realizadas nas duas áreas, discriminando-se o espectro luminoso emitido e o sexo das espécies
capturadas.
Espécies
Mata Peridomicílio
Vermelho Azul Controle Vermelho Azul Controle
♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀
Ev. walkeri 58 54 592 284 355 188 0 1 3 2 3 2
Lu. longipalpis 1 0 3 0 1 0 29 9 77 16 95 24
Ev. lenti 2 2 12 14 3 2 0 0 5 2 1 1
Ev. evandroi 7 7 85 78 27 25 0 2 5 2 4 3
Mi. schreiberi 2 9 6 32 6 19 0 0 0 0 0 1
Sc. sordellii 6 11 5 13 3 9 0 0 0 0 0 0
Ps. wellcomei* 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0
Total por sexo 76 84 703 422 395 243 29 12 90 23 103 31
Média mensal por sexo 10,86 12,00 100,43 60,29 56,43 34,71 4,14 1,71 12,86 3,29 14,71 4,43
Total geral 160 1125 638 41 113 134
Média mensal geral 11,43 80,36 45,57 2,93 8,10 9,60
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta última espécie no RN.
73
O teste H’ de Kruskal-Wallis (Tabela 5) rejeitou a hipótese nula, cuja
premissa é de que as populações amostrais das três lâmpadas possuem uma
distribuição igual entre si. No entanto, o teste revelou uma influência significante (p <
0,05) entre o espectro luminoso emitido por pelo menos uma das lâmpadas das
armadilhas e a abundância média de insetos capturados.
Tabela 5 – Análise da influência da cor em relação ao número de flebotomíneos de cada espécie e seu
total capturados na ZPA-9 e entorno.
Táxons H’3 Significância2 Vermelho
vs. Azul1
Vermelho vs.
Controle1
Azul vs.
Controle1
Ev. walkeri 6,440 p = 0,040 p = 0,018 p = 0,049 p > 0,05
Lu. longipalpis 4,923 p = 0,085 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Ev. lenti 13,832 p = 0,001 p = 0,001 p > 0,05 p = 0,012
Ev. evandroi 15,584 p < 0,001 p < 0,001 p = 0,002 p > 0,05
Mi. schreiberi 4,189 p = 0,123 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Sc. sordellii 0,124 p = 0,940 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Ps. wellcomei* 2,028 p = 0,363 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Todas as espécies 21,400 p < 0,001 p < 0,001 p < 0,001 p > 0,05
(1) Teste post hoc de Mann-Whitney. (2) Nível adotado α = 0,05. (3) Teste H’ de Kruskal-Wallis. (*) as
fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta última
espécie no RN.
O teste post hoc de Mann-Whitney (Tabela 6) conferiu par a par a
interferência da luz em relação aos insetos e também encontrou resultados
significativos (p < 0,05). Ev. walkeri apresentou relação significante quando
confrontados os dados de sua abundância frente ao LED azul (µ = 73,42
flebotomíneos) e LED vermelho (µ = 9,42 flebotomíneos) (p = 0,018); assim como
também para LED vermelho e controle incandescente (µ = 45,67 flebotomíneos) (p =
0,049), no entanto, o número de Ev. walkeri capturado não apresentou significância
quando comparados o LED azul e controle (p > 0,05), ou seja, estatisticamente, não
há diferença entre o montante de Ev. walkeri capturado quando se faz uso da
armadilha controle ou a armadilha com LED azul. Ev. evandroi apresentou resultados
semelhantes à espécie citada anteriormente, tendo uma diferença significante entre a
abundância capturada entre o LED azul (µ = 14,17 flebotomíneos) e LED vermelho (µ
74
= 1,33 flebotomíneos) (p < 0,001), como também entre o LED vermelho e o controle
incandescente (µ = 4,92 flebotomíneos); a diferença entre a quantidade de
flebotomíneos capturados entre o LED azul e controle incandescente não apresentou
significância (p > 0,05).
Tabela 6 – Média de flebotomíneos capturados na ZPA-9 e entorno.
Espécies LED Vermelho LED Azul Controle Incandescente
Ev. walkeri 9,42 A, B 73,42 A 45,67 B
Lu. longipalpis 3,25 8,00 10,00
Ev. lenti 0,33 A 2,75 A, B 0,58 B
Ev. evandroi 1,33 A, B 14,17 A 4,92 B
Mi. schreiberi 0,92 3,17 2,17
Sc. sordellii 1,42 1,50 1,00
Ps. wellcomei* 0,08 0,17 0,00
Todas as espécies 16,75 A, B 103,17 A 64,33 B
A, B: Médias com letras iguais indicam que existem diferenças significativas identificadas pelo teste post
hoc de Mann-Whitney. (*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto,
não há registro desta última espécie no RN.
Sem discriminar espécie alguma, a quantidade de flebotomíneos capturada
apresentou uma diferença significativa entre a abundância média do LED azul (µ =
103,17 flebotomíneos) e o LED vermelho (µ = 16,75 flebotomíneos) (p < 0,001); assim
como também demonstrou significância entre a média de flebotomíneos capturada
entre o LED vermelho e o Controle incandescente (µ = 64,33 flebotomíneos) (p <
0,001). Em relação a Ev. lenti, quando observamos os resultados, houve diferenças
significativas entre os pares LED vermelho (µ = 0,33 flebotomíneos) e LED azul (µ =
2,75 flebotomíneos) (p = 0,001); LED azul e controle incandescente (µ = 0,58
flebotomíneos) (p = 0,012), mas não para o par LED vermelho e controle
incandescente (p > 0,05), sendo assim, a armadilha equipada com lâmpada de LED
azul apresenta-se mais eficiente em coletar Ev. lenti quando comparada às demais.
O GLM (Tabela 7) não demonstrou uma influência significativa entre os
conjuntos cor-área-sexo e cor-sexo com o número total de flebotomíneos coletados (p
> 0,05), entretanto, apresentou alguns resultados significativos quando comparados o
75
conjunto área-sexo (p < 0,05) com a abundância de Ev. walkeri, Lu. longipalpis e Mi.
schreiberi; dessa forma, de acordo com a área analisada, existe uma tendência em se
coletar mais indivíduos de um sexo das três espécies citadas, em detrimento do outro.
É oportuno destacar também a relação significativa que o conjunto cor-área (p < 0,05)
teve com o número de Ev. walkeri, Ev. evandroi e o total de flebotomíneos.
Tabela 7 – Modelo linear generalizado demonstrando a análise da influência da cor, área e sexo sobre
a abundância de flebotomíneos coletados.
Grupos comparados
CAS2 CS3 AS4 CA5
F (Pillai’s Trace)1 0,887 0,824 4,503 2,716
Ev. walkeri p > 0,05 p > 0,05 p = 0,007 p < 0,001
Lu. longipalpis p > 0,05 p > 0,05 p = 0,001 p > 0,05
Ev. lenti p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Ev. evandroi p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p = 0,006
Mi. schreiberi p > 0,05 p > 0,05 p = 0,013 p > 0,05
Sc. sordellii p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Ps. wellcomei* p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05
Todas as espécies p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p < 0,001
(1) Modelo Linear Generalizado. (2) Cor, Área e Sexo. (3) Cor e Sexo. (4) Área e Sexo. (5) Cor e Área.
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta
última espécie no RN.
Conforme pode-se constatar, é que não apenas a cor da luz da armadilha
influencia a captura, mas também o ecótopo onde a mesma está instalada (Tabela 8).
O espectro azul (µ = 93,75 flebotomíneos) demonstrou numericamente ter uma maior
eficácia para os flebotomíneos da região de mata, apresentando uma média de coleta
pouco mais de sete vezes maior que a lâmpada de espectro vermelho (µ = 13,33
flebotomíneos) e 1,76 vezes maior que o controle (µ = 53,17 flebotomíneos). No
peridomicílio, essa diferença não fica tão evidente, sendo as médias de captura do
espectro azul (µ = 9,42 flebotomíneos) e do controle (µ = 11,17 flebotomíneos) bem
semelhantes, sendo estas maiores apenas que a do espectro vermelho (µ = 3,42
flebotomíneos), apesar disso, como já abordado anteriormente, o uso peridomiciliar
da armadilha com LED azul se mostrou estatisticamente mais eficaz, pela sua maior
captura de Ev. lenti.
76
Tabela 8 – Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando cor-área sobre a abundância de
flebotomíneos coletados.
Espécies
Mata Peridomicílio
LED vermelho LED azul Controle LED vermelho LED azul Controle
Ev. walkeri 9,33 73,00 45,25 0,08 0,42 0,42
Ev. evandroi 1,17 13,58 4,33 0,17 0,58 0,58
Todas as esp. 13,33 93,75 53,17 3,42 9,42 11,17
(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta
última espécie no RN.
A análise do conjunto área-sexo revelou uma discrepância na proporção
dos sexos capturados entre os ecótopos de mata e o peridomicílio (Tabela 9). Para
Ev. walkeri, a proporção sexual na mata é quase o dobro (1,91) de machos em relação
à quantidade de fêmeas, porém, no peridomicílio, esta proporção sexual praticamente
se iguala, atingindo o valor de 1,19 (p = 0,007). Sendo assim, para esta espécie, no
peridomicílio a quantidade de fêmeas tende a parear com a abundância de machos.
Lu. longipalpis também exibiu uma resposta bastante semelhante, embora as
proporções sexuais tenham sido diferentes (p = 0,001).
Mi. schreiberi exibiu um padrão de resposta inversa (p = 0,013) ao
observado em Ev. walkeri e Lu. longipalpis, demonstrando uma quantidade de fêmeas
maior que a abundância de machos, principalmente na mata, onde a proporção sexual
foi bem acentuada, chegando a uma quantidade de fêmeas cinco vezes maior que os
machos.
Tabela 9 - Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando área-sexo sobre a proporção sexual e
abundância média de flebotomíneos coletados.
Espécies
Mata Peridomicílio
♂ ♀ ♂/♀ ♂ ♀ ♂/♀
Ev. walkeri 83,75 43,83 1,91 0,50 0,42 1,19
Lu. longipalpis 0,42 0,00 - 16,75 4,08 4,10
Mi. schreiberi 1,17 5,00 0,23 0,00 0,08 -
77
5 DISCUSSÃO
Um dos desafios referentes ao controle das leishmanioses é a falta de
conhecimento sobre as condições epidemiológicas, principalmente as que se referem
a distribuição das populações dos flebotomíneos, seus comportamentos e
identificação destas espécies (SANGUINETTE et al., 2015).
É notória a relação de dependência existente entre os moradores da ZPA-
9 e entorno com as matas fragmentadas de mata atlântica ainda existentes. Diversos
trabalhos tem demonstrado tendência de aumento da adaptação de flebotomíneos ao
peridomicílio como uma resposta à invasão humana e deflorestação, com aumento no
risco de transmissão da Leishmania (BRANDÃO-FILHO et al., 2011; XIMENES;
SOUZA; CASTELLÓN, 1999).
A caracterização das áreas de coleta é bem semelhante à descrita por
Brandão-Filho et al. (2011). A diversidade de espécies de flebotomíneos encontrada
corrobora com o mesmo estudo, tendo os pontos localizados na mata apresentado
maior biodiversidade, quando comparado ao peridomicílio.
A presença abundante de animais domésticos criados no peridomicílio
favorece a atração e ocorrência de espécies de flebotomíneos, que em associação ao
manejo inadequado de matéria orgânica, gera microhabitats favoráveis a colonização
dos vetores de Leishmania, como Lu. longipalpis, aumentando o risco de infecção
(HORBY et al., 2014; HOYOS-LÓPEZ et al., 2016; XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN,
1999).
Apesar dos dados serem relativamente incipientes para afirmar uma
sazonalidade das populações de flebotomíneos, estas parecem predominar de forma
mais abundante em dois momentos diferentes do período chuvoso anual, sendo os
meses de fevereiro e abril com maiores picos de captura, corroborando com outros
estudos semelhantes (MARCONDES; SANTOS-NETO; LOZOVEI, 2001; MOSCHIN
et al., 2013; OLIVEIRA et al., 2013; SILVA et al., 2012; XIMENES et al., 2006). Como
os dados de defasagem demonstraram, a resposta de cada espécie é variável,
embora Lu. longipalpis e Sc. sordellii tenham uma resposta de aumento da população
78
mais rápida, compreendendo períodos menores que um mês, o que reforça os
resultados encontrados por Ximenes et al. (2006). É necessário um acompanhamento
de maior período para verificar se ocorre de fato uma sazonalidade nas populações
de flebotomíneos da ZPA-9 e entorno.
A pluviosidade parece ser o principal fator que atua na flutuação das
populações dos flebotomíneos ao longo do ano. A precipitação, aliada à umidade do
solo, aumenta a disponibilidade de alimento, hospedeiros e microhabitats favoráveis
ao desenvolvimento. Isto explica a maior abundância de flebotomíneos capturadas no
período chuvoso.
No Rio Grande do Norte, Lu. longipalpis é o vetor consagrado da LV,
apresentando uma ampla distribuição espacial, embora predomine em ecótopos
peridomiciliares, como os resultados deste trabalho demonstraram, corroborando com
estudos anteriores (CORTEZ et al., 2007; MACEDO-SILVA et al., 2014). Sua
capacidade adaptativa reforça o seu papel antropofílico, apresentando uma grande
importância no fenômeno da urbanização da LV, o que justifica a vigilância
entomológica constante sobre a mesma. Lu. longipalpis apresenta um hábito alimentar
extremamente eclético, alimentando-se de animais domésticos e silvestres, além do
próprio homem. Tende a colonizar habitats secos ou fortemente alterados por ação
humana na Caatinga e no litoral, demonstrando sua ampla valência ecológica. É rara
ou ausente em manchas florestais mais úmidas ou conservadas, como a Mata
Atlântica (DIAS-LIMA; GUEDES; SHERLOCK, 2003; MACEDO-SILVA et al., 2014;
OLIVEIRA et al., 2013). Em um estudo realizado em Minas Gerais, Lu. longipalpis foi
coletado em grande abundância nos habitats com menor influência antropogênica,
este fato favorece a hipótese de que Lu. longipalpis faz parte de um complexo de
espécies, sendo que as diferentes populações exibem padrões de comportamento
diferente e, possivelmente, possuem diferenças acerca de sua capacidade e
competência vetorial, o que explica a grande quantidade de casos no nordeste em
relação às outras regiões (BAUZER et al., 2007; CASANOVA et al., 2015; SOUZA et
al., 2008; SOUZA; BRAZIL; ARAKI, 2017; URIBE, 1999).
No que diz respeito a Ps. wellcomei, apesar da pouquíssima abundância
encontrada, é importante manter a vigilância entomológica e acompanhar a dispersão
79
desta espécie devido à sua intensa antropofilia, realizada até mesmo em período
diurno. No RN, estudos anteriores demonstraram que esta espécie é exclusivamente
associada à ambientes florestais silvestres (PINHEIRO et al., 2013a, 2013b, 2016a,
2016b; SILVA et al., 2013), todavia, neste trabalho houve captura desta espécie em
ambiente peridomiciliar, evidência de que fêmeas estão dispersando-se em direção
às casas, possivelmente à procura de hospedeiros para alimentação sanguínea.
A baixa densidade de Ps. wellcomei no peridomicílio pode ser explicada
pelo seu hábito predominantemente exofílico, tendendo a fêmea ao retorno à mata
após realizar espoliação sanguínea. Esta espécie é um vetor comprovado de L.
braziliensis (BRANDÃO-FILHO et al., 1998; READY et al., 1983; SILVA;
VASCONCELOS, 2005), pondo em risco ocupacional biológico toda a população da
ZPA-9 que depende da mata e seus arredores para o trabalho no cultivo de hortaliças.
Ev. walkeri é uma espécie que merece maior atenção da vigilância
entomológica. Em fragmentos de mata atlântica do Rio Grande do Norte esta espécie
tem demonstrado estar cada vez mais dominante dentro da estrutura comunitária dos
flebotomíneos, embora os trabalhos pioneiros demonstrem esta espécie como sendo
pouco abundante (CORTEZ et al., 2007; XIMENES et al., 2007, 2000). Esta espécie
parece estar associada à fragmentos de mata atlântica que estão passando por
processo de antropização em diferentes escalas, futuramente isto pode levar à um
fenômeno de adaptação semelhante ao sofrido por Lu. longipalpis. Apesar de Ev.
walkeri não ser considerado vetor de leishmaniose, esta espécie já foi encontrada
naturalmente infectada por Leishmania (Viannia) sp. (PINHEIRO et al., 2013a). O alto
índice de abundância (SISA) de Ev. walkeri silvestre encontrado neste estudo
corrobora com outros resultados semelhantes (PINHEIRO et al., 2013a, 2016b).
Em relação a Sc. sordellii, a resposta rápida frente às variáveis climáticas
pode estar relacionada diretamente com a ocorrência de sua fonte de espoliação
sanguínea, os vertebrados de sangue frio, principalmente anfíbios (DORVAL et al.,
2016), que se tornam mais disponíveis em períodos mais chuvosos. Esta espécie já
foi encontrada naturalmente infectada por tripanosomatídeo não identificado e
também por Leishmania (Leishmania) sp. (CARVALHO et al., 2017; SARAIVA et al.,
80
2015), o que sugere um potencial papel desta espécie como vetora, ainda que seja
em ciclos epidemiológicos silvestres restritos.
Segundo Pinto et al. (2012), Ev. lenti é uma espécie que compartilha as
mesmas preferências ecológicas com Lu. longipalpis, podendo ser utilizada como uma
espécie-índice para a detecção precoce do vetor em áreas silenciosas para LV. Além
disso, Ev. lenti já foi encontrado naturalmente infectado por L. braziliensis
(MARGONARI et al., 2010), o que justifica a competência vetorial e o monitoramento
desta espécie. São necessários estudos mais aprofundados a fim de obter
informações acerca da importância desta espécie no ciclo das leishmanioses, visto
que pode ser encontrada no peridomicílio com relativa facilidade, principalmente nos
períodos mais chuvosos.
A dominância de Ev. evandroi mostrou-se menos comum apenas que Ev.
walkeri e Lu. longipalpis, sendo a terceira espécie mais comum nas capturas,
ocupando uma posição semelhante aos achados descritos por Brandão-Filho et al.
(2011) e Ximenes, Souza e Castellón (1999). Ev. evandroi é considerada uma espécie
eclética em relação à escolha de seus biótopos e antropofílica acerca dos
hospedeiros, embora nunca tenha sido incriminada como uma espécie vetora de
Leishmania (XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN, 1999). Em contrapartida, os autores
do estudo citado anteriormente encontraram, através da captura em galinheiros com
armadilha CDC, uma proporção sexual favorecendo as fêmeas, enquanto no presente
trabalho o número de machos foi sensivelmente maior. No entanto, na mata, onde
estão inseridos os abrigos de animais silvestres, o resultado demonstrou uma
proporção maior de machos, corroborando com o estudo dos mesmos autores citados.
Segundo Cortez et al. (2007), as interações específicas, competição por
espaço, corte, locais de repouso e alterações no microclima dos habitats pode resultar
na flutuação da densidade de flebotomíneos. Isto explica o fato de espécies
comumente encontradas em áreas de mata, tais como Ev. walkeri, Ev. lenti, Ps.
wellcomei e Mi. schreiberi, também serem encontradas de forma pontual no
peridomicílio. O aumento sazonal das populações destas espécies pode estimular a
competição e promover a dispersão para o peridomicílio, onde há disponibilidade de
abrigo e hospedeiros.
81
Ainda, o estudo de Pinheiro et al. (2013a) sugere que os flebotomíneos
praticam o voo dispersivo para a procura de alimentação em áreas habitadas por
humanos. Constatou-se que os flebotomíneos adaptaram-se em obter carboidratos
de plantas exóticas, cujos monossacarídeos absorvidos pelos flebotomíneos
coincidiram com aqueles encontrados em Eucalyptus sp. e Pennisetum pupureum
(Capim-elefante). O peridomicílio das casas da ZPA-9 possui diversas árvores
frutíferas nativas e exóticas, implicando em uma potencial fonte de açúcar para os
flebotomíneos.
Diversos trabalhos demonstram que normalmente o ecótopo urbano ou
peridomiciliar abriga uma maior abundância de flebotomíneos em relação ao ambiente
extradomiciliar (FERREIRA et al., 2013; LOIOLA; DA SILVA; GALATI, 2007;
SANGUINETTE et al., 2015; VIRGENS et al., 2015), entretanto, os resultados deste
trabalho demonstram justamente o contrário, a região de mata abriga uma maior
abundância de flebotomíneos em relação ao peridomicílio. O processo de
antropização da ZPA-9 parece ainda estar em curso, isso explica a baixa densidade
de flebotomíneos encontrada no peridomicílio, embora o pouco deste processo já
tenha sido o suficiente para que Lu. longipalpis tenha se estabelecido e colonizado os
espaços peridomiciliares.
A proporção entre os sexos revelou uma maior quantidade de machos em
relação às fêmeas. Esta divergência entre os sexos está relacionada com o perfil de
comportamento e estratégia de corte em “lekking” adotado pelos machos de Lu.
longipalpis (KELLY; DYE, 1997; XIMENES et al., 2006). Ainda, os números de Ev.
walkeri sugerem que os machos desta espécie tenham o mesmo tipo de
comportamento adotado pela espécie citada anteriormente. Em contrapartida, Sc.
sordellii, Mi. schreiberi e Ps. wellcomei são espécies em que, via de regra, fêmeas são
coletadas em maior quantidade – como demonstrado neste trabalho, o que levanta a
hipótese de que as estratégias reprodutivas adotadas por estas três espécies sejam
diferentes.
Em um estudo envolvendo os fatores associados à soroprevalência de
leishmaniose em cães que vivem nos arredores de fragmentos de mata atlântica, as
galinhas foram os animais mais comumente encontrados nas casas investigadas,
82
embora tenha sido atribuído um caráter protetivo à sua presença (CURI et al., 2014).
De forma controversa, apesar de não haver registros de infecções aviárias por
Leishmania, estudos atestam que a alimentação sanguínea fornecida por esses
animais é adequada no que concerne ao fornecimento de nutrientes essenciais para
os flebotomíneos e, tão importante quanto, não inibe o desenvolvimento do parasito
(NOGUERA; RONDÓN; NIEVES, 2006; PRUZINOVA; VOTYPKA; VOLF, 2013;
SANT’ANNA et al., 2010). Deste modo, a vigilância entomológica em locais de criação
destes animais, como os peridomicílio das casas na ZPA-9, se torna mais importante
ainda, visto que claramente são potenciais criadouros e fonte de desencadeamento
de cadeias de transmissão das leishmanioses.
O atual contexto da influência climática sobre os vetores de doenças tem
levantado discussões acerca do impacto causado nas dinâmicas de transmissão de
zoonoses, dentre elas as leishmanioses tegumentar e visceral. Alguns trabalhos
demonstram associações entre a flutuação das populações de flebotomíneos, casos
de leishmanioses e as fases posteriores à Oscilação Sul do El Niño (CHAVES et al.,
2014; FRANKE et al., 2002), o que demonstra um claro impacto das variáveis
climáticas sobre a comunidade dos flebotomíneos, assim como ficou evidenciado
neste trabalho, principalmente pela ação dos níveis de pluviosidade.
O ecoturismo é uma atividade recreativa que tem ocupado um espaço no
crescimento econômico no Brasil (TONELLI et al., 2017). O ecoturismo de baixo
impacto é uma atividade que potencialmente estuda-se implantar na área e
proximidades da ZPA-9, será feita através da implantação de trilhas interpretativas
(NATAL, 2016). Apesar da ausência de evidência da circulação de Leishmania na área
próxima da ZPA-9, o bairro de Lagoa Azul, um dos três bairros onde a ZPA-9 está
inserida, apresenta um dos maiores índices de casos de LV em Natal (BARBOSA,
2016), elevando o risco de exposição dos turistas nas matas (CURI et al., 2014;
SARAIVA et al., 2015). É necessário um estudo mais aprofundado do local para
identificar se o risco de infecção no local do estudo é tolerável ou não.
A Mata Atlântica consiste de um ecossistema que atua como um hot spot,
com altos níveis de endemismo, embora sua distribuição seja altamente fragmentada
e ocupe a porção mais desenvolvida do Brasil. Há uma forte presença de
83
impulsionadores das alterações nas dinâmicas de transmissão das leishmanioses,
como as mudanças ambientais antropogênicas e aproximação da interface entre
humanos, animais domésticos, animais silvestres e vetores. Entretanto, apesar da
existência de programas de prevenção em áreas com características rurais, como a
ZPA-9, locais com a presença de zonas rurais próximas à fragmentos florestais tem
recebido pouca atenção do governo e das pesquisas científicas em termos de atenção
e saúde (CURI et al., 2014).
A perda e fragmentação de habitat, como pode ser visto nas atividades
agrícolas na ZPA-9, junto ao declínio da biodiversidade pode causar, dentre vários
efeitos, alterações na ecologia dos parasitos, resultando em aumento da taxa de
infecção em animais silvestres ou até a adaptação dos vetores à ambientes que
sofreram ação antrópica, como é o caso de Lu. longipalpis (DIAS-LIMA; GUEDES;
SHERLOCK, 2003; SERVICE, 1991).
As armadilhas CDC são mais eficientes em capturar flebotomíneos em
relação à isca humana, até mesmo armadilhas luminosas com iscas animais
apresentaram-se menos eficientes quando comparadas apenas às que emitiam luz
sem isca animal, chegando a atrair espécies que são conhecidamente pouco
fototrópicas, como a Bichromomyia flaviscutellata (GOMES; GALATI, 1989). A
capacidade atrativa da luz não pode ser ignorada, isso justifica seu uso em larga
escala nas pesquisas e estimula os estudos sobre como torná-la mais eficiente.
Existe uma tendência de mercado acerca da redução na produção e no
consumo de lâmpadas incandescentes, isso afeta o custo-benefício deste tipo de
produto, que acaba por se tornar mais dispendioso, colocando o LED em evidência.
A substituição das lâmpadas na vigilância entomológica é apenas uma questão de
tempo, tendo em vista as claras vantagens que a tecnologia LED possui sobre as
lâmpadas incandescentes (ABILUMI, 2017; COHNSTAEDT; GILLEN;
MUNSTERMANN, 2008).
O resultado de uma maior atração dos flebotomíneos pelo LED azul
exposto neste trabalho corrobora com os achados de outros estudos com
flebotomíneos e outros insetos (SERRANO et al., 2016; TCHOUASSI et al., 2012;
84
YANG et al., 2014). É inevitável afirmar que as lâmpadas LED atraem melhor os
flebotomíneos, no entanto, existe uma diversidade de cores que podem ser utilizadas.
Neste trabalho observamos que o LED azul teve uma maior abundância de
flebotomíneos, ao passo que o LED vermelho apresentou uma maior diversidade.
Sendo assim, antes de escolher qual LED utilizar, em futuras capturas é importante
planejar o objetivo a ser alcançado, pois é provável que haja variações nos resultados
se utilizadas cores diferentes.
Diversos trabalhos envolvendo insetos e LED têm demonstrado que a cor
vermelha é menos atrativa, o que corrobora com o resultado encontrado neste estudo
(HOPE et al., 2015; RODRÍGUEZ-ROJAS et al., 2016; SILVA; DA SILVA; REBÊLO,
2016). No entanto, Hoel et al. (2007) afirma que o LED vermelho é mais eficiente em
áreas onde há predomínio de Phlebotomus papatasi. Sendo assim, parece haver uma
divergência no conjunto dos receptores fotossensíveis entre os grupos de
flebotomíneos do Velho e Novo Mundo, que se mostra mais diverso do que aparenta.
Apesar de ter capturado uma menor quantidade de flebotomíneos,
surpreendentemente o LED vermelho mostrou um maior índice de diversidade e
capturou, proporcionalmente, uma considerável quantidade de fêmeas. McCulloch,
Osorio e Briscoe (2016) estudaram o dimorfismo sexual no olho composto da
borboleta Heliconius erato (Lepidoptera: Nymphalidae) e identificaram que os machos
e fêmeas diferem na quantidade de fotorreceptores e na expressão de genes de
proteínas opsinas. Isso sugere a possibilidade dos machos e fêmeas de flebotomíneos
perceberem as pistas visuais de maneiras diferentes. Sabe-se que algumas espécies
de mosquito possuem alguma sensibilidade para ondas infravermelhas (IV) (λ > 630
nm) (BENTLEY et al., 2009); sendo assim, é possível inferir que a maior proporção de
fêmeas de flebotomíneos no LED vermelho com banda espectral próxima ao IV (620-
630 nm) talvez seja uma adaptação para a procura de hospedeiros, visto que
mamíferos naturalmente emitem ondas do espectro infravermelho. Entretanto, uma
provável baixa acuidade visual nesse comprimento de onda comprometa esse sistema
de navegação, podendo as pistas semioquímicas terem um maior peso nesse
comportamento.
85
A atratividade das armadilhas baseadas em lâmpadas de LED é bastante
variável entre as espécies, sendo ideal que sejam realizados experimentos em
laboratório a nível de espécie, a fim de que se tenha uma noção mais exata do quanto
cada espécie é atraída por determinada faixa de comprimento de onda (FERNÁNDEZ
et al., 2015; HOEL et al., 2007; MELLOR; HAMILTON; ANDERSON, 1996; MELLOR;
HAMILTON, 2003; MOSCHIN et al., 2013; SERRANO et al., 2016). Estudos
posteriores podem aprofundar com a adição de mais cores, além da utilização de
unidades de LEDs mistos, potencialmente incrementando a eficácia das capturas,
principalmente das espécies comumente subrepresentadas (HOPE et al., 2015).
Quando analisado o conjunto cor-área do modelo linear generalizado, nota-
se que há uma tendência em se coletar Ev. walkeri, Ev. evandroi e a abundância global
de flebotomíneos em números diferentes utilizando lâmpadas de mesmo espectro em
locais diferentes, isso sugere que a influência externa de outras fontes luminosas não
deve ser ignorada na fototaxia dos flebotomíneos; é provável que a captura destas
espécies seja influenciada através da competição luminosa acarretada pela emissão
de luz por fontes de iluminação externas, como postes de iluminação pública ou até
mesmo lâmpadas das próprias casas.
Por outro lado, quando observamos o grupo área-sexo, tende-se a capturar
mais flebotomíneos de um sexo das espécies Ev. walkeri, Lu. longipalpis e Mi.
schreiberi, desbalanceando a proporção sexual. Globalmente, a proporção entre os
sexos foi de 1,71 macho para cada fêmea, porém, quando observamos os dados do
ponto de vista dos dois ecótopos estudados, a proporção sexual muda bastante no
peridomicílio, apresentando um valor de 3,37 machos para cada fêmea. Este dado
corrobora com comportamento reprodutivo em lekking para Lu. longipalpis (XIMENES
et al., 2006; XIMENES; SOUZA; CASTELLON, 1999) e reforça a hipótese de que Ev.
walkeri também realiza o mesmo tipo de comportamento sexual. No entanto, Mi.
schreiberi apresentou um grande número de fêmeas na região da mata, exibindo uma
proporção sexual de apenas 0,23 machos por cada fêmea, com uma taxa de captura
quase 5 vezes maior que os machos. Este dado demonstra que a estratégia de corte
utilizada por esta espécie provavelmente é diferente da adotada por Lu. longipalpis.
86
Os estudos envolvendo flebotomíneos costumam serem conduzidos em
diferentes contextos ambientais, sazonais e de métodos de captura, isso leva à um
enviesamento dos próprios dados. Existem limitações intrínsecas nos métodos de
captura baseados em luz. Desta forma, trazendo para o contexto da vigilância
epidemiológica, não apenas o melhoramento da eficácia dos métodos de capturas é
necessário, mas também uma mescla das técnicas a fim de obter um resultado mais
fiel e adequado à realidade.
A abundância de flebotomíneos coletados pelo LED azul foi cerca de 1,76
vezes maior que a lâmpada incandescente, corroborando com os dados de outros
estudos (BURKETT; BUTLER; KLINE, 1998; COHNSTAEDT; GILLEN;
MUNSTERMANN, 2008; PRICE; BAKER, 2016). Os flebotomíneos, no geral, parecem
responder melhor aos estímulos visuais pertencentes à banda espectral do
comprimento de onda referente as cores azul-verde e ultravioleta (FERNÁNDEZ et al.,
2015; HASHIGUCHI et al., 2014; JERALDO et al., 2012; MÜLLER et al., 2015;
SERRANO et al., 2016; SILVA et al., 2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016),
embora outros autores atribuam à lâmpada incandescente um melhor poder atrativo
(RODRÍGUEZ-ROJAS et al., 2016). Os resultados encontrados sugerem que as
lâmpadas incandescentes podem ser perfeitamente substituídas por lâmpadas de
tecnologia LED sem prejuízo algum in situ na sensibilidade de captura do método,
ainda, apresentando maiores valores de diversidade e abundância, principalmente na
mata. Dentre as opções analisadas neste estudo, o LED azul é o mais promissor, por
detectar de forma mais abundante as espécies nos diferentes pontos, como
demonstrado através de sua capacidade atrativa à Ev. lenti no peridomicílio, além das
demais espécies.
O fototropismo dos flebotomíneos parece não ser apenas dependente do
comprimento de onda, mas também da intensidade de luz emitida pelas lâmpadas
(MELLOR; HAMILTON, 2003; SNYDER; CERNICCHIARO; COHNSTAEDT, 2016).
Desta forma, recomenda-se utilizar LEDs que tenham valores de intensidade luminosa
mais elevados, com o intuito de melhorar as capturas.
Em um estudo envolvendo atração espectral de Culicoides sonorensis
Wirth & Jones (Diptera: Ceratopogonidae), Snyder, Cernicchiaro e Cohnstaedt (2016)
87
identificaram mudanças na resposta atrativa à luz UV de acordo com o fornecimento
de carboidratos antes e/ou durante os ensaios experimentais, ampliando o espectro
de resposta dos maruins. Isto demonstra claramente que o comportamento de
forrageio pode influenciar na atração espectral, podendo influenciar na resposta
comportamental a bandas espectrais que em situações comuns não sejam atrativas;
a resposta relativamente exacerbada das fêmeas ao LED vermelho pode ter sido
causada pelo fato das fêmeas estarem procurando carboidratos.
A percepção de cores parece ter um valor adaptativo importante na
sobrevivência e reprodução dos flebotomíneos, as pistas visuais fornecidas pelos
hospedeiros, aliadas aos cairomônios, influenciam diretamente na taxa de sucesso de
grupo de insetos. A atratividade à luz verde relatada por vários estudos (SILVA et al.,
2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016), pode estar relacionada à percepção do
tecido vegetal, como as folhas, por exemplo; no entanto, a disparidade entre os grupos
de flebotomíneos acerca de seu espectro luminoso ótimo de atração influencia
diretamente em sua bionomia, a atração por frutos e flores (JUNNILA; MÜLLER;
SCHLEIN, 2011; MÜLLER; REVAY; SCHLEIN, 2011; MÜLLER; SCHLEIN, 2004) de
diferentes cores pode estar diretamente relacionada à isso, embora necessite de
estudos mais aprofundados, incluindo aí a identificação dos espectros ótimos dos
fotorreceptores de cada espécie, principalmente as que são vetores comprovados ou
suspeitos.
No campo da profilaxia, a educação em saúde e o estímulo ao uso de
roupagem adequada pelos moradores e ecoturistas podem ser utilizados como
ferramenta no combate à transmissão das leishmanioses, além de unir toda a
comunidade que depende da ZPA-9 para sua subsistência ou como local de moradia.
O poder público possui um papel importante nisto, pois é quem deve informar da
maneira correta e mais eficiente possível (AMÓRA et al., 2009; MAROLI et al., 2013).
88
6 CONCLUSÕES
✓ A fauna de flebotomíneos da Zona de Proteção Ambiental 9 é pouco diversa,
quando comparada a outras áreas abrangendo sete espécies, distribuídas entre
os gêneros: Lutzomyia, Evandromyia, Sciopemyia, Psychodopygus e
Micropygomyia.
✓ A presença de espécies importantes nos ciclos de transmissão das leishmanioses,
como Lu. longipalpis e Ps. wellcomei, em ambientes peridomiciliares chama
atenção para a necessidade de vigilância permanente em relação as duas
espécies e para o risco de transmissão de leishmaniose.
✓ Ev. walkeri é a espécie mais frequente e abundante na ZPA-9 e suas cercanias
durante o ano todo. A dispersão desta espécie para o peridomicílio e o fato de já
ter sido encontrada naturalmente infectada, a faz merecer atenção das autoridades
competentes à vigilância entomológica da região.
✓ Dentre as espécies que ocorrem na área de estudo, as populações de Lu.
longipalpis e Sc. sordellii são as que aumentam de abundância em períodos mais
curtos frente aos níveis de pluviosidade.
✓ A abundância dos flebotomíneos aumenta no período chuvoso, apresentando um
padrão bimodal, com picos de densidade em fevereiro e abril.
✓ Os níveis de pluviosidade e umidade influenciam na abundância dos
flebotomíneos, desta forma, é importante reforçar a vigilância entomológica nos
períodos em que há aumento das populações de flebotomíneos.
✓ Em relação a abundância, as armadilhas que utilizam LED azul apresentaram uma
maior eficácia na captura dos flebotomíneos na mata, apresentando valores quase
duas vezes maiores que a lâmpada incandescente.
89
✓ O LED vermelho, apesar de ter apresentado uma baixa densidade de
flebotomíneos, apresentou o maior índice de diversidade de capturas, desta forma,
seu papel na vigilância entomológica não deve ser desprezado.
✓ As lâmpadas com tecnologia LED podem substituir favoravelmente a atração e
captura das espécies de flebotomíneos, aumentando a eficácia na diversidade e
abundância dos insetos.
90
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