Universidade Federal de Goiás

Instituto de Ciências Biológicas

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e

Evolução

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA

VEGETAL NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA)

EM DOSSEL DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA

EQUATORIANA

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Orientador: Paulo De Marco Júnior

Goiânia 2010

ii

Universidade Federal de Goiás

Instituto de Ciências Biológicas

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL

NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL

DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA

EQUATORIANA

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Mestre.

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Orientador: Paulo De Marco Júnior

Goiânia 2010

iii

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL

NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL

DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA

EQUATORIANA

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Mestre.

Dr. Divino Brandão

Dra. Viviane Gianluppi Ferro

Dr. Paulo De Marco Júnior

(Orientador)

Goiânia 2010

iv

A mis amores Mamita Tete, Dome, Gabi, Nico e Mati

A la inmortal Charlotte y nuestra inmortal estación: esperanza

A la Pacha Mama

v

se miente más de la cuenta por falta de fantasía:

también la verdad se inventa

Antonio Machado

vi

AGRADECIMENTOS

Agradeço profundamente a minha família pelo imenso amor, força, espera,

compreensão: Luci, Angelo, Doménica, Gabriela, Nicolas, Matias, Cristina, Carlos e

muito especialmente para essa mulher amorosa, guerreira, minha maior mestre e

apoio: a mamita Tete.

As minhas amadisimas Gabi, Dani, Fer e Charlotte, pelo apoio, caminhos

compartilhados, sabedoria e autenticidade.

Meu agradecimento profundo para Luciana e sua família por sua extraordinária

solidaridade e carinho.

A Luis, Irena, Dani, Guilherme, Fran, Victor, Marina e Bruno, obrigada de coração

meus queridos e queridas, por todos os momentos, pelo carinho e pela força naquelas

malegrias da vida no meu paso pelo Brasil.

Agradeço a meu orientador Paulo De Marco Júnior por ter aceitado ser meu orientador

mesmo sem me conhecer muito bem, pelos ensinamentos e incentivo para a

conclusão do mestrado.

Agradeço ao CNPq, Conselho Nacional de Desenvolvimento científico e Tecnológico e

o convenio Brasil – Equador pela bolsa concedida para realizar o mestrado.

A toda essa linda galera do mestrado, de maneira especial para Ronny e Luciana pelo

apoio, carinho e convivência, e da mesma forma para o querido amigo Fabio gatinho

pela sempre bondosa e solicita ajuda.

A querida Myriam que me ajudou desde o primeiro dia que cheguei a Goiânia,

obrigada por estar sempre disposta me apoiar carinhosamente.

Agradeço aos amigos de besouros Mayra e Leonardo, obrigada por ser

carinhosamente muito solícitos. A Heury e Rodrigo pelas conversas, a Silvia pelas

caronas vespertinas e nocturnas e demais pessoal do laboratório pela ajuda de cada

um na sua maneira.

A André Junqueira, Anirban Bhattacharjee, Danielle Soares, Fernando R. Martins,

Guilherme Oliveira, Jari Niemelä, Maria Fernanda Checa, Mauricio González F., Matti

Salo, Mayra Pimenta, Miguel Pinto, Miriam Almeida, Nalini Nadkarni, Pablo Araujo,

vii

Pablo Jarrin, Rafael Cárdenas, Roland Navarrete, Sandra Enríquez e Simon Grove por

facilitarme a bibliografia.

Agradeço pela ajuda com o mapa a Belen Liger e pelo desenho da metodologia a

Valeria Granda.

Este trabalho não tivesse sido possível sem a ajuda incondicional de Pablo, obrigada

pelos ensinamentos, apoio constante e confiança em mim, da mesma forma para os

demais amigos que compartilhamos por anos mesmos sonhos e sonos, Güilli, Paulo,

Ruben, Sandrita e Valeria.

Sei que minhas palavras não puderam expressar toda minha gratidão, para todos e

todas que me ajudaram neste caminho: muito obrigada.

viii

RESUMO

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL NA

COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL DE FLORESTAS DE

TERRA FIRME DA AMAZÔNIA EQUATORIANA

As florestas de terra firme da Amazônia equatoriana estão sujeitas a dramáticas

perturbações, devido principalmente às atividades de extração de madeira na região.

Considera-se a família de besouros Carabidae como um potencial grupo de

organismos que poderia indicar as transformações destes hábitats. Este estudo foi

desenvolvido em florestas Não-alteradas, Medianamente-alteradas e Alteradas,

distribuídas entre 19 locais de floresta amazônica de terra firme do Equador. Os

carábideos de dossel foram amostradas através da metodologia de fumigação. Para

testar se teve influência da transformação das florestas sobre as comunidades de

Carabidae de dossel, se estimou a riqueza de espécies em cada tipo de floresta e se

analisou a qualidade do ajuste ao modelo log-normal de distribuição de abundância

entre espécies. Além disso, se utilizou a metodologia IndVal para detectar espécies

indicadoras em cada tipo de floresta. As comunidades estudadas mostraram baixas

abundâncias para quase todas as espécies, com poucas espécies que podem ser

consideradas dominantes. A riqueza de espécies nas florestas com grau mediano de

perturbação foi maior que nos outros tipos de floresta, o que suporta a hipótese do

distúrbio intermediário. Contrário à expectativa teórica, nas florestas Não-alteradas a

distribuição das abundâncias de Carabidae não se ajustou ao modelo log-normal. Nas

florestas Mediamente-alteradas e Alteradas foram encontrados taxa bioindicadores

que serviriam como potenciais detectores de mudanças ambientais. Assim, neste

estudo, os padrões de diversidade das comunidades de Carabidae de dossel mudam

frente às modificações dos seus habitats, o que se observa nas inúmeras formas de

resposta das comunidades. Os padrões observados não suportam a hipótese de que a

competição interespecífica tenha um papel importante na organização dessa

comunidade, e sugerem que a dinâmica de dispersão pode ser um fator importante

para a resposta dessa comunidade às alterações ambientais.

ix

RESUMEN

INFLUENCIA DE LA TRANSFORMACIÓN DE LA COBERTURA VEGETAL EN LA

COMUNIDAD DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EN DOSEL DE BOSQUES DE

TIERRA FIRME DE LA AMAZONÍA ECUATORIANA

Los bosques de tierra firme de la Amazonía ecuatoriana están sujetos a drámaticas

alteraciones, debido principalmente a las actividades de extracción de madera en la

región. Se considera a la familia de escarabajos Carabidae como un potencial grupo

de organismos que podrían indicar las transformaciones de estos hábitats. Este

estudio fue realizado en bosques No-alterados, Medianamente-alterados e Alterados,

distribuidos entre 19 localidades de bosques amazónicos de tierra firme del Ecuador,

con muestreos de carábidos de dosel colectados a través de la metodología de

fumigación. Para testar si hubo influencia de la transformación de los bosques sobre

las comunidades de Carabidae de dosel, se estimó la riqueza de especies en cada tipo

de bosque y se analizó la bondad de ajuste al modelo log-normal de distribución de

abundancia entre especies. Además, se utilizó la metodología IndVal para detectar

especies indicadoras en cada tipo de bosque. Las comunidades estudiadas

presentaron bajas abundancias para casi todas las especies, con pocas especies que

pueden ser consideradas dominantes. La riqueza de especies en bosques con

mediano grado de perturbación fue mayor que en los otros tipos de bosque, lo que

respalda la hipótesis del disturbio intermedio. La distribución de las abundancias de

Carabidae no se ajustó al modelo log-normal en bosques primarios, lo que es contrario

a la expectativa teórica. En bosques Medianamente-alterados y Alterados fueron

encontrados taxa indicadores que servirían como detectores potenciales de cambios

ambientales. Asi, en este estudio, los patrones de diversidad de las comunidades de

Carabidae de dosel cambian ante las modificaciones de sus hábitats lo que se observa

en las innumerables formas de respuesta de estas comunidades. Los patrones

observados no sustentan la hipótesis de que la competición interespecífica tenga un

rol importante en la organización de esa comunidad y sugieren que la dinámica de

dispersión puede ser un factor importante para la respuesta de esa comunidad a las

alteraciones.

x

ABSTRACT

INFLUENCE OF THE TRANSFORMATION OF VEGETAL COVER ON CARABIDAE

(COLEOPTERA) COMMUNITY IN CANOPY OF LOWLAND FOREST OF THE

ECUADORIAN AMAZON

The lowland forests of the Ecuadorian Amazon are subject to dramatic disturbances,

mainly due to logging activities in the region. The family of beetles Carabidae is a

group of organisms that potentially could indicate the changes in these habitats. This

study was conducted in Undisturbed, Moderately-disturbed and Disturbed forests,

distributed among 19 localities of lowland Amazonian forests in Ecuador. Samples of

canopy carabids were collected by the fogging method. To test whether there was

influence of the forest change in the communities of canopy Carabidae, the species

richness was estimated in each forest type and it was analyzed the goodness of fit of

species abundances to the log-normal model of species abundance distribution. In

addition, the IndVal methodology was used to detect indicator species in each forest

type. The communities studied showed low abundances for the majority of species,

with few species that could be considered dominant. Species richness in forests with

moderate degree of disturbance was greater than in other types of forest, which

supports the intermediate disturbance hypothesis. The distribution of the abundances

of Carabidae in the primary forest did not follow the log-normal model, which is contrary

to theoretical expectation. There were found indicators taxa in Moderately-disturbed

and Disturbed forests, which could serve as detectors of potential environmental

changes. Thus, in this study, patterns of diversity of the communities of canopy

Carabidae change with the modifications in their habitats, which are observed in the

countless forms of response from these communities. These patterns do not support

the hypothesis that interspecific competition has an important role in the community

organization and suggest that the dynamics of dispersal may be important to that

community's response to disturbances.

xi

SUMÁRIO

RESUMO___________________________________________________________viii

RESUMEN___________________________________________________________ix

ABSTRACT___________________________________________________________x

INTRODUÇÃO________________________________________________________1

MATERIAIS E MÉTODOS_______________________________________________5

Grupo de estudo_________________________________________________6

Área de estudo __________________________________________________7

Florestas de terra firme Não-alteradas__________________________7

Florestas de terra firme Medianamente-alteradas _________________8

Florestas de terra firme Alteradas_____________________________9

Coleta de dados ________________________________________________12

Análise de dados_______________________________________________13

Estimativa da riqueza de espécies ____________________________13

Análise dos padrões da abundância das espécies _______________13

Análise de taxa bioindicadores _______________________________14

RESULTADOS_______________________________________________________15

Descrição geral da comunidade____________________________________15

Floresta Não-alterada______________________________________16

Floresta Medianamente-alterada_____________________________16

Floresta Alterada__________________________________________17

Riqueza e distribuição das abundâncias de espécies de Carabidae________17

Carabidae como bioindicador______________________________________20

DISCUSSÃO________________________________________________________21

Padrões na diversidade de Carabidae_____________________________________22

Distúrbio intermediário e as comunidades de Carabidae de dossel ______________22

xii

Distribuição da abundância das comunidades de Carabidae de dossel___________24

Comunidade de Carabidae e seu papel como bioindicador_____________________28

Implicações na Conservação____________________________________________29

CONCLUSÕES ______________________________________________________31

LITERATURA CITADA_________________________________________________33

APÊNDICES_________________________________________________________50

Apêndice I. Tabela geral de indivíduos coletados ___________________________50

Apêndice II. Tabela geral dos gêneros coletados___________________________53

Apêndice III. Tabela das espécies exclusivas______________________________54

Apêndice IV. Tabela das espécies comuns________________________________56

xiii

SUMÁRIO DE FIGURAS

Figura 1. Mapa dos locais de estudo _____________________________________11

Figura 2. Representação esquemática da metodologia de fumigação____________12

Figura 3. Porcentagem de morfoespécies de Carabidae de dossel compartidas entre

os diferentes tipos de floresta ___________________________________________ 16

Figura 4. Riqueza estimada das morfoespécies de Carabidae pelo procedimento

Jackknife ___________________________________________________________ 18

xiv

SUMÁRIO DE TABELAS

Tabela 1. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal

truncada nos diferentes locais amostrados _________________________________19

Tabela 2. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal

truncada nos diferentes tipos de florestas__________________________________20

Tabela 3. Morfoespécies de Carabidae com INDVAL significativo______________21

Tabela 4. Gêneros de Carabidae com INDVAL significativo___________________21

1

INTRODUÇÃO

Argumenta-se que as florestas chuvosas de terra firme apresentam alta riqueza

de espécies (Osborne 2000) e que a porção da Amazônia sobre influência dos Andes

pode ter a maior diversidade de flora e fauna que qualquer outra parte do mundo,

baseado em estudos sobre a riqueza de árvores (Gentry 1988), aves (Parker et al.

1994), borboletas (Lamas 1985), répteis (Dixon e Soini 1986), anfíbios (Duellman

1978, 1988) e mamíferos (Rex et al. 2008). Estudos estimam que existam mais de 100

milhões de espécies de invertebrados, com a maior parte representada pelos

artrópodes de dossel na floresta tropical (Stork et al. 1997).

Da fauna total existente aproximadamente 75% são insetos, e somente a

ordem Coleoptera (besouros) representa 40% das espécies de todos os animais

(Wilson 1988). Com uma diversidade tão alta, os besouros estão associados a uma

grande variedade de processos ecológicos e desempenham importante papel na

funcionalidade de ecossistemas (Evans e Bellamy 1996, Lassau et al. 2005). Muitas

das famílias de Coleoptera têm ampla distribuição geográfica (Lawrence e Britton

1994). A família Carabidae é uma das mais ricas e abundantes, ocorrendo em todos

os ecossistemas terrestres à exceção da Antártida (Erwin 1985) e é particularmente

rica no dossel das florestas neotropicais (Erwin 1994). Este grupo, considerado de

manera geral como predador, tem sido objeto de estudo em tópicos de filogenia e

biogeografia (Erwin 1981, Ball e Shpeley 2000), de relações com as características do

habitat e bioindicação (Davies e Margules 1998, Pearson e Carroll 1998, Rodríguez et

al. 1998; Rainio e Niemelä 2003).

Os besouros Carabidae têm sido selecionados como grupo indicador da

qualidade do ambiente (e.g. Eyre et al. 1996, Rodriguez et al. 1998, Rainio e Niemelä

2003) por serem sensíveis às perturbações do habitat (Eyre e Ruston 1989, Niemelä

2001), principalmente nos estágios larvais (Lövei e Sunderland 1996). Os

bioindicadores têm sido utilizados como ferramentas úteis para monitorar e detectar as

mudanças no ambiente (Rainio e Niemelä 2003) e podem ser definidos como uma

espécie ou grupo de espécies que refletem o estado biótico e abiótico do ambiente, e

que representam o impacto nas mudanças ambientais, podendo indicar seu efeito na

diversidade de outras espécies (McGeoch 1998). Embora exista muita controvérsia a

respeito do uso de biondicadores (Pearson 1994, Rolstad et al. 2002), muitos

especialistas sustentam o seu uso para avaliar as condições ambientais (McGeoch

1998, 2007, Niemi e McDonald 2004).

2

Neste trabalho serão analisados os padrões de comunidades de carabídeos no

dossel de florestas tropicais amazônicas. O dossel das florestas se tornou um tema

cada vez mais explorado (Basset et al. 2003a) e reconhecido em relação à

compreensão da biodiversidade (Nadkarni 1994). É considerado um subsistema único

da floresta no qual ocorre uma parte principal de muitos processos (Bongers 2001). É

o principal lugar de assimilação de energia em produção primária, com intensa troca

de oxigênio, vapor de água e dióxido de carbono (Basset et al. 2003a). A maior

atividade fotossintética na biosfera ocorre no dossel, sendo os dosséis florestais

responsáveis por quase metade do carbono armazenado na vegetação terrestre (Malhi

e Grace 2000).

O termo “dossel” tem sido utilizado por diferentes autores para se referir a

diferentes significados. Uma definição aceita é dada por Nadkarni (1995), que define o

dossel como agregado de cada copa das árvores na floresta, incluindo folhas, galhos,

ramos finos e epífitas. A estrutura do dossel da floresta tropical compreende um

mosaico heterogêneo de hábitats no interior da rede tridimensional do tronco da árvore

(Yanoviak et al. 2003). Geralmente os dosséis tropicais estão repletos de cipós e

outras plantas aéreas, contendo muitos microhábitats irregulares, tais como camadas

de epífitas, bolsas de húmus, serrapilheira suspensa, buracos de árvores e bromélias

(Erwin 2001), os mesmos que podem adicionar considerável complexidade física e

biológica para o ambiente do dossel (Benzing 2000). Desta forma, o dossel contém

uma série excepcional de recursos orgânicos para um número igualmente diverso de

consumidores (Basset et al. 2003a). Estes microhábitats possivelmente aumentam a

riqueza coletiva de espécies de artrópodes arborícolas, aumentando a diversidade de

nichos disponíveis (Erwin 1995). Nadkarni (1994) demonstrou que as camadas de

epífitas funcionam como habitat para invertebrados, amenizando as variações no

ambiente local através da retenção da umidade, refúgio contra o vento, além de

servirem como zonas de alimentação e sítios de ovoposição para vários artrópodes.

Os principais determinantes da distribuição vertical dos artrópodes podem ser

agrupados em quatro categorias: fatores abióticos, fisionomia florestal e arquitetura da

árvore, disponibilidade de recursos e comportamento dos artrópodes per se (Basset et

al. 2003b). Considerando apenas os predadores, sua distribuição vertical depende,

provavelmente, do grau de especialização em determinadas presas e de sua

tolerância a condições ambientais nos diferentes estratos. Assim, predadores

generalistas poderiam ocupar mais de um estrato pela presença de presas potenciais,

mas serem restringidos pela disponibilidade de microhabitats adequados nesses locais

(Basset et al. 2003b). Um exemplo da diferença entre estratos é a presença de

3

substratos que afetam a ocorrência de insetos é a serrapiheira, que pode estar

suspensa em um estrato superior às epífitas presas nos troncos das árvores, mas

apresenta um microhabitat mais adequado devido à retenção da umidade.

A Amazônia equatoriana representa 3% de toda a bacia amazônica, porém é

metade do território nacional, sendo enquadrado como um hot spot sob sérias

ameaças (Josse et al. 2001). Nas últimas quatro décadas a floresta de terra firme na

região amazônica equatoriana perdeu aproximadamente 16% da cobertura vegetal

original (Sierra 1999), devido principalmente ao desmatamento, o aumento da

exploração de petróleo e aos processos de reforma agrária e colonização, ambos

iniciados na década de 60 (Araujo 2008).

Existem várias definições de perturbação. Para Grime (1977) a perturbação é a

destruição parcial ou total da biomassa. Sousa (1984) definiu como o deslocamento ou

o dano moderado nos indivíduos que direta ou indiretamente criam uma oportunidade

para que se estabeleçam novos indivíduos. Já Picket e White (1985) definiram como

um evento que perturba os ecossistemas, a comunidade ou a estrutura da população,

no qual mudam os recursos, a disponibilidade de substrato ou o ambiente físico.

Assim, apesar de não ter chegado num consenso na definição de perturbação, tem

que se destacar que a perturbação tem efeitos direitos na dinâmica populacional dos

organismos.

A maioria das explicações sobre a estrutura das comunidades naturais está

baseada nas interações entre espécies, sendo a competição considerada durante

muito tempo como a interação de maior importância nessa estrutura (Schoener 1982).

É esperado que a competição interespecífica seja um fator importante que controla as

comunidades e determina os padrões, principalmente em sistemas estáveis nos quais

as espécies podem estar mantendo populações altas, próximas de sua capacidade

suporte. Nessas condições, a maior quantidade de indivíduos favorece explicações

interativas para a estrutura da comunidade.

No entanto, os padrões nas comunidades podem ser resultado das interações

de muitos fatores desde esses fatores interativos até a resposta das espécies às

condições ambientais (Haddad et al. 2008). Considerando perturbações e as

alterações que causam tanto nas interações interespecíficas quanto nas condições

abióticas, a hipótese do distúrbio intermediário, prediz uma maior diversidade de

espécies em níveis intermédios de alteração (Grime 1973, Connell 1978, Wilkinson

1999). Quando os agentes causadores da perturbação atuam com intensidades

médias, evitam que as espécies mais competitivas excluam as demais, permitindo que

4

essas persistam na comunidade. Se a intensidade do distúrbio fosse baixa as

espécies mais competitivas não seriam inibidas, e se fosse alta nenhuma das espécies

poderia compensar a grande mortalidade provocada pelo distúrbio (Connell 1978,

Wilson e Tilman 2002, Bongers et al. 2009). Espera-se que espécies com maior

amplitude de nicho ou maior tolerância a variações ambientais (e.g. r-estrategistas)

consigam se manter ou preferencialmente colonizem as áreas alteradas (e.g. Molino e

Sabatier 2001, Valdivia et al. 2005). Assim a alteração ambiental em nível

intermediário deve aumentar a riqueza de espécies local pela adição de espécies r-

estrategistas.

Além dos efeitos sobre a diversidade de espécies, o desmatamento ou as

alterações dele decorrentes, também afetam a distribuição de abundância entre

espécies (Cleary et al. 2009, Ernst e Rodel 2005). May (1975) demonstrou que a

distribuição log-normal seria esperada em sistemas estáveis com muitas espécies e

interações interespecíficas multiplicativas. Ugland e Gray (1982) utilizaram esse

argumento para propor uma predição testável sobre a distribuição de abundâncias:

comunidades alteradas não devem seguir a distribuição log-normal, enquanto

comunidades preservadas devem se ajustar a esse modelo. A existência dessa

relação foi corroborada pelos estudos de Kevan e colaboradores (1997) com

comunidades de polinizadores de mirtilos (Vaccinium spp.). No entanto, não foi

observado o mesmo padrão em estudos com besouros (Nummelin 1998, Belaoussoff

et al. 2003), borboletas (Lewis 2001) e plantas do sudeste do Brasil (Cielo Filho et al.

2002). Assim, apesar de um forte apelo teórico, o uso da distribuição log-normal como

indicador de alterações ambientais exige ainda um maior suporte de observações

empíricas que nos ajudem entender em que situações essas predições realmente são

observadas.

O princiapal objetivo deste trabalho é determinar a influência da transformação

da cobertura vegetal em florestas de terra firme da Amazônia equatoriana sobre as

comunidades de besouros Carabidae de dossel. Com base na teoria sobre os efeitos

da perturbação sobre a riqueza e a distribuição de abundância nas comunidades, as

seguintes predições foram avaliadas:

1. Considerando a hipótese de distúrbio intermediário espera-se que a floresta com

grau médio de alteração apresente maior riqueza de espécies.

2. O padrão de distribuição da abundância de espécies pode ser um preditor do nível

de alteração, se isso ocorrer espera-se que a floresta prístina apresente uma

distribuição Log-normal, e as áreas alteradas não se ajustariam a esse modelo.

5

3. Sendo Carabidae considerado como um grupo sensível às perturbações, espera-se

encontrar bioindicadores desse grupo que podem ser utilizados como referentes dos

diferentes graus de alteração nas florestas de terra firme da Amazônia.

MATERIAIS E MÉTODOS

Grupo de estudo

A família Carabidae é uma das dez famílias de besouros com maior número de

espécies. Foi criada por Latreille em 1802, e nesta época era composta de 29 gêneros

(Ball 1996, Roig-Juñent e Domínguez 2001). Atualmente estima-se 40 mil espécies

descritas, distribuídas em 86 tribos (Lövei e Suderland 1996, Roig e Domínguez 2001).

As classificações recentes de Carabidae incluem grupos anteriormente considerados

como famílias distintas, como Cicindelidae, Omophronidae, Paussidae e Rhysodidae

(Martínez 2005).

Os carabídeos habitam todos os continentes excetuando a Antártida entre 78°

de latitude norte e 55° de latitude sul. Eles ocorrem numa ampla gama de

microhábitats, desde o subsolo até o topo das árvores, incluindo praias marinhas,

gretas nas rochas intermareais, solo, margens dos glaciares (montanhas altas) e

cavernas (Erwin 1991).

Lawrence e Briton (1994) classificaram os carabídeos em três grupos

ecológicos:

1) Hidrófilos: aqueles que vivem nas bordas de corpos da água ou habitats

inundáveis. Estão incluidas nesse grupo as tribos Omophronini (Omophron),

Scaritini, Cliviini, Panagaeini (Panagaeus), Peleciini, Chlaeniini, Oodini,

Harpalini, Galeritini (Galerita), Cyclosomini (Tetragonoderus)

2) Geófilos ou mesófilos: aqueles que vivem no solo, sem estar associados com

água. Estão incluidas nesse grupo as tribos Pterostichini, Panagaeini (Coptia),

Galeritini (Ancystroglossus), Platynini, Perigonini, Lachnophorini (Euphorticus),

Pentagonicini

3) Arborícolas: aqueles que habitam folhas e galhos do dossel de florestas.

Fazem parte desse grupo as tribos Collyridini (Ctenostoma), Ozaenini,

Bembidiini, Ctenodactylini, Lebiini (Agra, Calleida, Coptodera, Inna, Lebia)

O tamanho corporal dos carabídeos varia de 1 a 60 mm, usualmente de 2,5 a

30 mm (Lawrence e Britton, 1994). A forma do corpo pode variar de plana a muito

convexa. Igualmente, a coloração é muito diversa, variando de totalmente negras até

6

cores vivas e metálicas, sendo a maioria das espécies de cor parda escura (Ball

1979).

A maioria dos carabídeos são onívoros de vida livre ou carnívoros que

localizam seu alimento através de químico receptores (Ball e Shpeley 2000). Os

Alimentam-se de artrópodes mortos ou moribundos e/ou ovos de insetos, porém

existem algumas espécies de Harpalinae que são fitófagas (Lawrence e Newton

1982). O estágio larval possui três instares. A maioria das larvas são predadoras, mas

algumas se alimentam de frutas ou sementes, e outras são comensais de formigas ou

ectoparasitas de pupas de coleópteros (Roig e Domínguez 2001). A diferença dos

demais adéfagos, as larvas de Carabidae são terrestres (Thompson 1979). Muitos

destes insetos possuem asas posteriores bem desenvolvidas sendo ágeis voadores.

No entanto, algumas espécies apresentam asas reduzidas e não voam, estas

espécies ocorrem em ilhas e, no caso das zonas tropicais, em ecossistemas de

maiores altitudes (i. e. montanhas) (Ball 1979).

A classificação de Carabidae tem recebido grande atenção nos últimos anos,

porém ainda existem problemas a serem resolvidos em vários grupos (Martinez 2005),

e muitas espécies ainda não foram descritas. O sistema de classificação usado na

presente dissertação é de Erwin e Sims (1984).

Área de Estudo

O presente estudo foi realizado em florestas de terra firme na região norte

amazônica do Equador. As formações de terra firme alcançam até 600 m acima do

nível do mar. Neste tipo de floresta a temperatura oscila entre 24°C e 26°C. A umidade

relativa do ar varia de 96% a 100%. A precipitação anual é superior a 3500 mm

(Jaramillo e De Vries 2002), apresentando diferenças em relação à estacionalidade. O

regime da precipitação do tipo equatorial do hemisfério norte apresenta dois picos de

precipitação, um de março a junho e o outro de outubro a novembro. Os períodos

menos chuvosos são janeiro, fevereiro, agosto e setembro (Lips e Duivenvoorden

2001). Uma das características mais importantes das florestas de terra firme é que,

apesar das chuvas freqüentes, estes sistemas nunca ficam alagados.

A floresta de terra firme é a formação natural com maior extensão na Amazônia

equatoriana (Palacios et al. 1999). A maior parte de terra firme está densamente

ocupada com redes de drenagem de padrão dendrítico, formado por extensos

sistemas de colinas pequenas (aproximadamente o 60% da área total), característica

comum nas terras baixas do trópico úmido. O resto da terra firme está em forma de

7

platoa. Em geral as colinas e platoas não ultrapassam os 60 m de altura sobre o nível

local dos rios (Lips e Duivenvoorden 2001).

Segundo Palacios et al. (1999) as florestas de terra firme da Amazônia

equatoriana são altamente heterogêneas e diversas, com um dossel que atinge 30 m

de altura e árvores emergentes que ultrapassam 40 m, sendo a vegetação deste

estrato descontínua. As espécies mais representativas no dossel são: Eschweilera

coriacea (matamatá), Iriartea deltoidea (paxiubinha, paxiúba-barriguda), Guarea

kunthiana (marinheiro), Oenocarpus bataua (patauá), Otoba glycycarpa, Otoba

parvifolia (noz moscada santa fé, otoba), Parkia multijuga (paricá, paricá-grande-da-

terra-firme), Pouroma minor (purumaí, tourém), Pouroma bicolor (imbúba),

Pseudolmedia laevis (inharé folha miúda, muiratinga), Virola duckei (ucuúba), entre

outras (Palacios et al. 1999, Pitman et al. 2001). O subdossel está formado por

espécies de árvores mais ou menos homogêneas em diâmetro e altura (10 a 20 m),

muitas delas com raízes tabulares (Araujo e Enríquez 2005). As espécies abundantes

nesse ambiente são: Grias neuberthii, Phytelephas tenhuicaulis (yarina, jarina),

Protium nodulosum (breu), Symphonia globulifera (anani), Tetrathyllacium

macrophyllum, Virola calophylla (ucubarana) e algumas espécies do gênero

Anacardium (Palacios et al. 1999).

O sub-bosque está constituído por árvores, arbustos e plantas com altura de

entre 1 a 9 m, se caracteriza por ter uma densa vegetação. Está representado pelas

seguintes espécies: Gustavia longifolia, Matisia malacocalyx, Pouteria caimito (abiu,

abiurana), Rinorea apiculata, Siparuna decipiens (Palacios et al. 1999, Pitman et al.

2001). No estrato baixo se encontram raízes de árvores e várias espécies dos gêneros

Dieffenbachia (comigo-ninguém-pode), Philodendron, Calathea, Oenocarpus bataua

(patauá), entre outras (Palacios et al, 1999, Jaramillo e De Vries 2002)

O estudo foi realizado em 19 locais em áreas de floresta de terra firme (Figura

1). De acordo com diferentes condições de cobertura vegetal. Os locais foram

categorizados em três tipos: Não-alteradas, Medianamente-alteradas e Alteradas.

Florestas de terra firme Não-alteradas. Nessas florestas a cobertura vegetal se

encontrava inalterada até o momento da coleta, devido principalmente ao difícil acesso

aos locais. O dossel está a 35 m, mas individualmente existem árvores que

ultrapassam esses limites, chegando até 60 m de altura, sendo a vegetação neste

estrato descontinua. As espécies vegetais mais representativas são: Guarea sp., Inga

sp., Brownea sp., Ireartea deltoidea (paxiubinha), Otoba sp., Eschweilera sp.,

Oenocarpus bataua (patauá), Licania sp., Sterculia corrugata, Iriartea exorrhiza

8

(paxiuba), Pourouma sp., Brosimum sp., Grias neuberthii, Virola sp., Sterculia

apeibophylla e várias espécies das famílias Lauraceae e Moraceae (Pitman et al.

2001).

As amostras em áreas não alteradas ocorreram nos seguintes locais:

1. Lliquino (-77,457° longitude; -1,5° latitude), aproximadamente 7 km ao norte do

povoado Villano, no Rio Pastaza.

2. Río Acaro (-77,419° longitude; -1,388° latitude), aproximandamente 25 km ao

norte de Lliquino.

3. Pozo Apaika (-75,933° longitude; -0,858° latitude), próximo ao Rio Rumiyacu,

dentro do Parque Nacional Yasuní.

4. Nushiño (-77,39° longitude; -1,080° latitude), nos arredores de Waponi,

comunidade étnica Waorani, no Rio Nushiño.

5. Zábalo (-75,690° longitude; -0,260° latitude), situada aproximadamente 10 km

ao norte da comunidade étnica Cofán de Zábalo do Rio Aguarico, dentro da

Reserva de Produção Faunística Cuyabeno.

6. Apaika 1 (-75,887° longitude; -0,822° latitude), entre o Rio Pindoyacu e o Rio

Tiputini, na zona intangível do Parque Nacional Yasuní.

7. Apaika 2 (-75,906° longitude; -0,837° latitude), entre o Rio Pindoyacu e o Rio

Tiputini, dentro da zona intangível do Parque Nacional Yasuní.

Florestas de terra firme Medianamente-alteradas. Caracterizam-se principalmente

pela prática de corte seletivo de madeira, utilizado para o aproveitamento tradicional

das comunidades indígenas próximas, como construção de embarcações e casas, ou

para a comercialização ilegal das árvores. Nessas áreas, contudo a cobertura vegetal

não foi drasticamente modificada, com dossel chegando até 30 m de altura, e árvores

emergentes de 40 m de altura. O dossel e subdossel são bastante densos. A presença

de cipós e trepadeiras é abundante e estão presentes em todos os estratos verticais. A

vegetação característica é: Iriartea exorrhiza (paxiuba), Virola peruviana, Bauhinia

arborea, Pouroma cecropiifolia (embauba de vinho).

Neste habitat as amostras ocorreram nos seguintes locais:

1. Ginta (-76,164° longitude, -1,351° latitude), a aproximadamente 1 km de uma

trilha que conduz ao Km 110 da rodovia Maxus (empresa petroleira), dentro da

Reserva Étnica Waorani, Parque Nacional Yasuní.

9

2. Huataraco (-77,017° longitude; -0,3° latitude), nas proximidades da comunidade

Huataraco. A floresta está influenciada principalmente por plantações e

extração de madeira que é utilizada para construção de casas.

3. OnkoneGare (-76,441° longitude; -0,661° latitude), nas proximidades do Km 32

da rodovia Maxus (empresa petroleira), dentro da Reserva Étnica Waorani no

Parque Nacional Yasuní. O hábitat é influenciado pela abertura da estrada a

mesma que facilitou a extração seletiva de madeira.

4. Chontapunta-Mondaña (-77,265° longitude; -0,891° latitude), nas proximidades

da comunidade Chontapunta. A floresta é influenciada principalmente pela

extração de madeira utilizada para varias atividades do povoado.

5. Sacha El Control 1 (-76,771° longitude; -0,208° latitude), o local amostrado tem

um histórico de 30 anos de corte de árvores madeiráveis.

6. Sacha La Texaco 1 (-76,846° longitude; -0,268°Y), o local é influenciado por

atividades petroleiras e trilhas que facilitaram o corte de árvores usadas para

construção de casas e barcos.

7. Limoncocha Río Blanco Chico (-76,617° longitude; -0,342° latitude), o local é

influenciado por atividades de caça e corte seletivo de madeira.

Florestas de terra firme Alteradas. Caracterizam-se pela proximidade de povoados,

o que facilita a retirada de árvores, o estabelecimento de áreas de plantações, a coleta

de produtos silvestres, a abertura de estradas para trânsito veicular, dentre outros

tipos de impactos sobre a floresta. Neste tipo de floresta o dossel não é muito alto,

chegando até 20 m de altura. O subdosel e sub-bosque são densos. A vegetação está

constituída por árvores pioneiras como Ochroma pyramidale (pau balsa), Cecropia

sciadophylla (embaúba), alem de espécies como: Acalypha diversifolia, Urera

caracasana (urtigão), Cordia alliodora (louro amarelo), Piper aduncum (aperta ruao),

Cecropia ficifolia (Jaramillo e De Vries 2002).

Neste hábitat as amostragens foram realizadas nos seguintes locais:

1. Pompeya Sur (-76,604° longitude; -0,447° latitude), perto da comunidade

Kichwa Pompeya Sur, que é ponto de acesso para a rodovia que conduz às

instalações da empresa petroleira REPSOL-YPF. A floresta está afetada pelas

diferentes atividades do povoado, principalmente extração de árvores para

construção de canoas e domicílios, além de existir trânsito veicular e áreas de

plantações.

10

2. Lumbaqui Río Aguarico (-77,295° longitude; 0,063° latitude), ao noroeste do

povoado Lumbaqui. O hábitat é afetado principalmente pela abertura de vias de

acesso e retirada de madeira.

3. Unión San Miguel (-77,138° longitude; -0,759° latitude), nas proximidades da

comunidade Kichwa Unión San Miguel, perto do Rio Inchillacu, próximo à

estrada La Delicia-Rio Napo. A floresta está influenciada pelo atividades

antrópicas da comunidade como extração de árvores para construção de

canoas e casas, além do trânsito veicular.

4. Sacha El Control 2 (-76,770° longitude; -0,224° latitude), o local foi alterado

para atividades de petróleo e assentamentos humanos. Apresenta vegetação

pionera e poucas árvores remanescentes.

5. Sacha La Texaco 2 (-76,836° longitude; -0,266° latitude), perto de uma

plataforma petroleira. A área foi alterada faz 10 anos, apresenta vegetação

pioneira, arbustos e poucas árvores remanescentes.

11

Figura 1. Mapa dos locais de estudo. Florestas Não-alteradas: 1 (Lliquino), 2 (Rio Acaro), 3 (Pozo Apaika), 4 (Nushiño), 5 (Zábalo), 6 (Apaika 1), 7

(Apaika 2). Florestas Medianamente-alteradas: 8 (Ginta), 9 (Huataraco), 10 (OnkoneGare), 11 (Chontapunta Mondaña), 12 (Sacha El Control 1), 13

(Sacha La Texaco 1), 14 (Limoncocha Rio Blanco Chico). Florestas Alteradas: 15 (Pompeya Sur), 16 (Lumbaqui Rio Aguarico), 17 (Unión San

Miguel), 18 (Sacha El Control 2), 19 (Sacha La Texaco 2).

12

Coleta de dados

Os besouros forma coletados através da metodologia de fumigação proposta

por Erwin (1983) com modificações, com uma média de 10 amostras em cada local.

Em cada local se delimitava um transecto de 1 km ao longo do qual se penduraram

horizontalmente abaixo da cobertura vegetal arbórea, lençóis de nylon de 9 m²

(unidade de amostragem), distanciados 100 metros entre si, onde pelo menos

abrangeram três árvores com no mínimo 20 m de altura (Figura 2). Durante a noite se

fumigava a cobertura vegetal dos pontos de amostragem usando uma fumigadora

(Dyna fogger) com inseticida biodegradável (permetrina técnica 3%), durante um

minuto, tempo suficiente para cobrir de inseticida os microhábitats presentes nos

estratos arbóreos. Os insetos foram coletados e conservando-os em álcool etílico

75%.

Os coleópteros pertencentes à família Carabidae foram separados do material

coletado e identificados até morfoespécie. A classificação taxonômica utilizada

pertence a Erwin e Sims (1984) e outras revisões (Reichardt 1977, Erwin 1991). O

material coletado foi revisado por especialistas para verificar as identificações

realizadas ao nível de morfoespécie, garantindo uma não extrapolação da riqueza de

espécies devido ao dimorfismo sexual.

Figura 2. Representação esquemática da metodologia de fumigação (Desenho de Valeria

Granda).

v

v

v

v

v

v

v

v

Unidade amostral

Transecto 1 km

100 m

13

Análise de Dados

Estimativa da riqueza de espécies

Para corrigir o viés próprio da medida de riqueza, se utilizou o estimador não

paramétrico Jackknife (Burnham e Overton 1978, 1979, Heltshe e Forrester 1983,

Colwell e Coddington 1994). Este é um método que fornece uma estimativa para a

riqueza das espécies somando a riqueza observada mais um parâmetro calculado a

partir do número de espécies que ocorreram em apenas uma amostra (Krebs 1999). A

partir deste método, é possível obter um intervalo de confiança que permite fazer

comparações estatísticas entre dois ou mais locais amostrados. Para a realização

desta análise foi usado o EstimateS Win 7.5 (Colwell 2000).

Na seguinte equação SJack1 é a riqueza estimada, Sobs é a riqueza observada ou

seja o número de espécies coletadas, Q1 é o número de espécies encontradas em

apenas uma amostra e m é o número de amostras.

m

1mQ+S=S 1obs1Jack

- (Eq. 1)

Análise dos padrões da abundância das espécies

Para analisar os padrões da abundância das espécies de Carabidae de dossel,

se realizou um ajuste ao modelo log-normal truncado à distribuição das abundâncias

(Preston 1948). Foi usado um método de estimação não-linear usando os mínimos

quadrados como perda da função no procedimento iterativo quasi-Newton.

A distribuição log-normal é descrita pela seguinte equação:

)Ra-exp(S=)R(S 22o (Eq. 2)

onde:

S(R) = número de espécies na r-ésima classe ou oitava

S0 = número de espécies na classe modal

a = (2σ2)1/2 = amplitude inversa da distribuição

S0 é a freqüência das espécies na classe modal e a está inversamente relacionada à

dispersão da distribuição.

A qualidade do ajuste foi testada pelo teste do qui-quadrado (Zar 1996). Foram

estimados os erros padrões para cada parâmetro e através deles calculado o intervalo

14

de confiança de 95%. Para o cálculo foi utilizada uma rotina no programa MATLAB

versão 7.2.0.232 (R2006a).

Análise de taxa bioindicadores

Para encontrar espécies que caracterizam cada tipo de floresta se utilizou o

Método Valor Indicador (Indicator Value Method – IndVal), desenvolvido por Dufrêne e

Legendre (1997). Este método baseia-se no grau de especificidade de uma espécie

(exclusividade a um habitat particular) e a fidelidade (freqüência de ocorrência dentro

do mesmo habitat), ambos medidos de maneira independente para cada espécie e

que é expressa como porcentagem (McGeoch et al. 2002). Através deste método é

possível não apenas identificar as espécies características, as quais são

indispensáveis para diagnósticos, mas também as espécies detectoras, que são mais

úteis no monitoramento (Van Rensburg et al. 1999, McGeoch et al. 2002).

Já que é comum que espécies de mesmo gênero compartilhem características

ecológicas que podem afetar sua resposta às alterações ambientais se analisou não

apenas as morfoespécies como também os gêneros. Para restar importância de

espécies vágueis nesta análise, morfoespécies e gêneros com apenas um ou dois

indivíduos foram eliminadas, o que reduziu de 85 para 42 o número de morfoespécies

e de 28 para 17 o número de gêneros avaliados como biondicadores.

Este método se calcula com a seguinte fórmula:

100xB xA=IndVal ijij (Eq. 3)

Onde: Nindiv

Nindiv=A

i

ij

ij (Eq. 4)

Aij = medida da especificidade

Nindiv ij = número médio de indivíduos da espécie i em todos os locais do grupo j

Nindiv i = é a soma da média dos indivíduos da espécie i em todos os grupos

Nlocais

Nlocais=B

i

ij

ij (Eq. 5)

Bij = medida de fidelidade

Nlocais ij = número de locais no grupo j onde a espécie i está presente,

Nlocais j = número total de locais nesse grupo

15

A significância do valor indicador foi testada pela técnica de Monte Carlo.

Foram realizadas 10000 aleatorizações para determinar a significância estatística dos

indicadores. As morfoespécies e os gêneros de Carabidae com IndVal

estatisticamente diferente do acaso (p<0,05) e maior que 70% são considerados como

características do hábitat em questão. Já aqueles com IndVal significativo mas

menores que 70% são indicadas como detectoras (Van Rensburg et al. 1999,

McGeoch et al. 2002). O IndVal foi calculado utilizando PCOrd versão 5.15 (McCune e

Mefford 2006).

RESULTADOS

Descrição Geral da Comunidade

Foram capturados um total de 764 indivíduos de besouros Carabidae de dossel

de terra firme, distribuídos em três subfamílias, quatro tribos e 85 morfoespécies

(Apêndice I e II). Dos locais amostrados, os que apresentaram maior abundância de

carabídeos foram OnkoneGare com 193 indivíduos, seguida por Limoncocha Rio

Blanco Chico com 104 e Huataraco com 61, todas em florestas Medianamente-

alteradas.

Os gêneros mais abundantes de Carabidae foram Agra (25%), Lebia (19%),

Euproctinus (15%) e Coptodera (9%). Os gêneros Agra e Lebia tiveram uma ampla

distribuição, ocorrendo em todos os locais estudados. Alguns gêneros apareceram

somente em um local como: Heraldinium, que foi registrada em Apaika 2 (floresta Não-

alterada), Ogygium, em Limoncocha Rio Blanco Chico (floresta Medianamente-

alterada), Apenes e Phacocerus, em Unión San Miguel (floresta Alterada) e

Cryptobates em Sacha La Texaco 2 (floresta Alterada).

Foram encontradas 18 morfoespécies de Carabidae de dossel em comum

entre florestas Não-alteradas e Medianamente-alteradas, duas entre Não-alteradas e

Alteradas, quatro entre Medianamente-alteradas e Alteradas e 20 morfoespécies

foram comuns entre os três tipos de florestas (Figura 3, Apêndice IV).

16

Não-alterado

Alterado Medianamente-alterado

21,18% 2,35%

4,7%

23,53%

11,77%

25,8% 2,35%

Figura 3. Porcentagem de morfoespécies de Carabidae de dossel compartilhadas entre

os diferentes tipos de florestas de terra firme da Amazônia equatoriana.

Floresta Não-alterada

Foram coletados 205 indivíduos de 50 morfoespécies. A abundância média foi

de 4,1 (± 6,11 desvio padrão). As morfoespécies mais freqüentes foram Goniotropis

sp.1 (100% dos locais amostrados), seguido por Lebia sp.1 e Lebia sp.2 (86% dos

locais amostrados). As morfoespécies mais abundantes foram Lebia sp.1 com 31

indivíduos (0,403 ± 1,042) (média ± desvio padrão), seguido de Coptodera sp.2 com

25 indivíduos (0,325±1,446) e Agra sp.1 com 19 indivíduos (0,247 ± 0,691).

Para este tipo de floresta foram registrados 23 singletons (espécies com um

único indivíduo) e oito doubletons (espécies com dois indivíduos). No que diz respeito

a todo o estudo, foram registrados oito singletons (9,4% do total de espécies

coletadas) e dois doubletons (2,35% do total de espécies coletadas). Neste tipo de

floresta ocorreram 10 morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Floresta Medianamente-alterada

Foram coletados 460 indivíduos de 63 morfoespécies. A abundância média foi

de 7,30 (± 13,49). As morfoespécies mais freqüentes foram Agra sp.1 e Onota sp.1

(100% dos locais amostrados), seguido por Lebia sp.1 (86% dos locais amostrados).

As morfoespécies mais abundantes foram Euproctinus sp.1 com 91 indivíduos (1,071

17

± 5,058) (média ± desvio padrão), seguido de Agra sp.1 com 41 indivíduos (0.482 ±

0.766) e Lebia sp.1 com 32 indivíduos (0,376 ± 0,963).

Para este tipo de floresta foram registrados 24 singletons e 11 doubletons. No

que diz respeito a todo o estudo, foram registrados 11 singletons (12.94 % do total de

espécies coletadas) e 5 doubletons (6% do total de espécies coletadas). Neste tipo de

floresta foram encontradas 22 morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Floresta Alterada

Foram capturados 99 indivíduos de 35 morfoespécies. A abundância media foi

de 2,83 (± 3,83). As morfoespécies mais freqüentes foram Agra sp.1 (57% dos locais

amostrados), seguido por Hyboptera sp.1 (43% dos locais amostrados). As

morfoespécies mais abundantes foram Euproctinus sp.1 com 21 indivíduos (0,477 ±

1,959)(média ± desvio padrão), seguido de Agra sp.1 com 10 indivíduos(0,227 ±

0,424) e Lebia sp.11 com nove indivíduos (0,205 ± 0,462).

Para este tipo de bosque foram registrados 18 singletons e sete doubletons.

No que diz respeito a todo o estudo, foram registrados sete singletons (8,23% do total

de espécies coletadas) e um doubleton (1,17% do total de espécies coletadas). Neste

tipo de floresta foram encontradas nove morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Riqueza e Distribuição das Abundâncias das Espécies de Carabidae

As florestas Medianamente-alteradas apresentaram maior riqueza de espécies

que florestas Não-alteradas e Alteradas (Figura 4). A variação espacial observada na

riqueza, a partir dos valores de variância estimados pelo Jackknife, não mostram

grande diferença, sugerindo que do ponto de vista da heterogeneidade ambiental

espacial os três sistemas foram semelhantes.

As abundâncias das morfoespécies de Carabidae foram ajustadas ao modelo

log-normal tanto para cada local como para cada tipo de floresta. Do total de locais

amostrados (19) foram realizados 16 ajustes, os três restantes locais não se ajustaram

porque tiveram poucos números de classes. Ao contrário do esperado, o modelo log-

normal não discriminou entre locais com e sem perturbação (Tabela 1). Ao analisar por

categorias, as florestas Medianamente-alterada e Não-alterada apresentaram um

ajuste log-normal da comunidade de besouros Carabidae (Tabela 2).

18

NA MA A

Categoria

25

30

35

40

45

50

55

60

65

70

Riq

ueza d

e m

orf

oespécie

s d

e C

ara

bid

ade d

e d

ossel

(Jackknife

)

Figura 4. Riqueza estimada das espécies de Carabidae pelo procedimento Jackknife,

nas florestas Não-alteradas (NA), Medianamente-alteradas (MA) e Alteradas (A) das

florestas de terra firme da Amazônia equatoriana. As barras representam o intervalo de

confiança de 95%.

19

Tabela 1. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal

truncada nos diferentes locais amostrados nas categorias NA (Não-alterada), MA

(Medianamente-alterada), A (Alterada). So é número de espécies na classe modal, a

representa a equitabilidade na distribuição de abundância de espécie, x2 é a estatística do

teste qui-quadrado e GL são os graus de liberdade. *Indica que as abundâncias do local

não apresentam ajuste ao modelo log-normal.

Locais

So

a

x²

GL

p Estimado Erro Padrão

Estimado Erro Padrão

NA

Lliquino 19,999 4,605 0,437 0,160 6,670 2 *<0,001

Pozo Apaika 11,761 1,832 0,289 0,078 4,130 2 0,127

Nushiño 11,100 2,789 0,250 0,113 16,810 3 *<0,001

Zábalo 7,751 3,569 0,189 0,170 2,561 2 0,278

Apaika 1 16,937 12,397 0,636 0,636 435,644 2 *<0,001

Apaika 2 8,758 1,926 0,167 0,070 1,373 3 0,712

MA

Ginta 10,361 2,298 0,135 0,059 1,598 3 0,660

Huataraco 16,344 4,152 0,401 0,165 43,788 2 *<0,001

OnkoneGare 11,199 2,655 0,063 0,031 7,328 6 0,292

Contapunta Mondaña 6,614 0,797 0,148 0,035 0,411 3 0,938

Sacha El Control 1 12,867 4,317 0,610 0,286 16,976 2 *<0,001

Sacha La Texaco 1 85,034 21106,1 2,651 248,671 4263,857 1 *<0,001

LRBC 10,512 2,139 0,100 0,041 2,862 4 0,581

A

Pompeya Sur 0,644 0,975 -0,018 0,091 <0,001 4 >0,05

Sacha El Control 2 6,088 0,277 0,188 0,017 0,020 2 0,990

Sacha La Texaco 2 15,861 11,640 0,574 0,605 261,746 2 *<0,001

20

Tabela 2. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal

truncada pertencentes às florestas NA (Não-alterada), MA (Medianamente-alterada) e A

(Alterada). So é o número de espécies na classe modal, a representa a equitabilidade na

distribuição de abundância de espécies, x2 é a estatística do teste qui-quadrado e GL são

os graus de liberdade. *Indica que as abundâncias do local não apresentam ajuste ao

modelo log-normal.

Tipos de

Floresta

So

a

x² GL p Estimado Erro Padrão

Estimado Erro Padrão

NA 22,350 4,405 0,116 0,045 12,754 5 *0,0257

MA 20,942 3,255 0,068 0,022 8,533 6 0,202

A 19,689 3,305 0,166 0,053 5,122 4 0,275

Carabidae como Bioindicador

Das 42 morfoespécies analisadas nove podem ser consideradas como detectoras,

pois apresentam valores de IndVal menor a 70% (Tabela 3). A morfoespécie que

apresentou a maior porcentagem foi Agra sp.1, quanto aos gêneros, dos 18 analisados

três podem ser considerados como detectores (Tabela 4). O gênero Agra apresentou a

maior porcentagem de valor indicador. No geral, a maioria dos taxa que puderam ser

considerados indicadores estão associados a florestas Medianamente-alteradas ou

Alteradas, não sendo encontrada nenhuma espécie indicadora de condições

preservadas.

21

Tabela 3. Morfoespécies de Carabidae com INDVAL significativo. MA (Medianamente-

alterada) e A (Alterada).

Tipo de Floresta Morfoespécie

%

IndVal

p *

MA Agra sp.1 9 0,033

MA Agra sp.5 6 0,006

MA Onota sp.1 5 0,028

MA Lebia sp.12 3 0,008

MA Coptodera sp.1 3 0,044

MA Inna sp.5 2 0,026

MA Coptodera sp.4 2 0,020

A Lebia sp.11 6 <0,000

A Lebia sp.9 2 0,010

Tabela 4. Gêneros de Carabidae com INDVAL significativo. MA (Medianamente-alterada)

e A (Alterada).

Tipo de Floresta Gênero

%

IndVal

p*

MA Agra 18 0,001

MA Onota 5 0,018

A Cylindronotum 2 0,033

DISCUSSÃO

Existem poucos estudos na bacia amazônica que exploraram os efeitos da

perturbação em besouros e nenhum desses estudos enfoca o dossel das florestas. De

fato, estudos prévios foram realizados em comunidades de coleópteros terrestres (e.g.

Klein 1989, Didham et al. 1998, Quintero e Roslin 2005, Scheffler 2005, Carpio et al.

2009).

Erwin e colaboradores (2005) coletaram 462 espécies de Carabidae de dossel

em dois locais de florestas de terra firme da Amazônia equatoriana com intensa

22

amostragem (1200 amostras). Na presente pesquisa foram coletadas 85

morfoespécies em 206 amostras. Os gêneros Agra e Lebia foram os mais abundantes

e freqüentes em todos os tipos de bosque. As espécies de Agra são estritamente

arbóreas com um grupo de caracteres que são encontrados exclusivamente em

grupos altamente especializados do dossel (Erwin 1991). No entanto, algumas

espécies são adaptadas à serrapilheira suspensa localizada abaixo do dossel e

inclusive a capim de altura. Já as espécies de Lebia são arbóreas e semi-arbóreas,

habitam na terra dos arbustos ou do dossel (Erwin 1991).

A floresta Medianamente-alterada apresentou a maior riqueza e abundância

observadas, seguida pela floresta Não-alterada. Ao longo dos dados se apresentou

uma tendência de alto número de morfoespécies raras. Aproximadamente um terço

das morfoespécies observadas foi encontrado apenas uma vez ao longo de todo o

estudo. No caso de bosques Não-alterados e Alterados quase metade das

morfoespécies foram singletons. Lucky et al. (2002), com um maior esforço de

amostragem (900 amostras), encontraram um padrão similar de espécies raras em

florestas preservadas de terra firme amazônicas.

Padrões na diversidade de Carabidae

A perturbação é considerada um dos principais fatores que influencia os

padrões da diversidade das comunidades naturais (e.g. Connell 1978, Huston 1979,

Haddad et al. 2008). Para o presente estudo, foi demonstrado que as transformações

da vegetação de florestas de terra firme influenciam a riqueza de espécies de

carabídeos de dossel, mas não a distribuição das abundâncias, já que os tipos de

floresta estudados apresentaram um padrão diferente ao estabelecido pela teoria.

Distúrbio intermediário e as comunidades de Carabidae de dossel

As perturbações naturais (e.g. fogo, desmoronamento, vulcões, enchentes,

clareiras geradas pela queda de árvores) dentro de uma escala de tempo ecológica

são consideradas parte integral do funcionamento dos ecossistemas tropicais (Hill e

Hill 2001). A dinâmica de alterações naturais nas florestas tropicais do neotrópico está

dominada pela queda de árvores, que desempenha um papel central na manutenção

da diversidade (Denslow 1995). Espera-se que essas perturbações criem um mosaico

de diferentes etapas sucessionais com cada fase mantendo sua própria composição

de espécies. Uma importante formulação conceitual dos efeitos das alterações

naturais sobre a diversidade é a hipótese do distúrbio intermediário (Connell 1978),

23

proposta inicialmente por Horn (1975). Esta hipótese se prediz que em níveis

intermédios de intensidade e freqüência de perturbação há um incremento na riqueza

das espécies, já que estarão presentes tanto espécies pioneiras como espécies

clímax. Este mesmo padrão é esperado para as perturbações antrópicas, e explica

porque neste estudo a floresta Medianamente-alterada apresentou maior riqueza de

espécies estimada que nos demais tipos de bosques. Estas florestas contém mais de

um terço de espécies raras em todo o estudo. A presença de espécies com apenas

um indivíduo é freqüente nos grupos de insetos na região neotropical, com maior

ênfase no dossel (Kitching et al. 1997, Basset 2001), mas também poderia representar

a entrada eventual de novas espécies “satélites” na comunidade em vista do

relaxamento da competição interespecífica.

Em estudos análogos de comunidades de Carabidae na região holártica

(Niemelä e Kotze 2009, Magura et al. 2008, Magura et al. 2004, Niemelä et al. 1988) e

na Austrália (Davies e Margules 1998) não foram encontrados resultados similares.

Considerando outros estudos de besouros em sistemas amazônicos, o estudo de

Didham et al. (1998) não revelou diferenças na riqueza das espécies de besouros de

serrapilhera entre florestas com diferentes graus de perturbação. Padrões similares

apresentaram as comunidades de besouros coprófagos (e. g. Scheffler 2005, Klein

1989).

A estrutura das comunidades é delineada em grande parte pelas interações

entre espécies e é explicada principalmente pela competição (Schoener 1982). A

ocorrência e importância da competição entre besouros Carabidae tem tido uma

grande controvérsia (Lövei e Sunderland 1996). Alguns pesquisadores apoiam a idéia

de que a competição interespecífica é uma força importante que influencia na riqueza,

na abundância e/ou na distribuição espacial das assembléias de Carabidae presentes

(e.g. Lenski 1982a, 1982b, Loreau 1986) ou tem alegado como causa da repartição de

recursos que operam principalmente no passado (fantasma da competição passada)

(Brandl e Topp 1985, Müller 1987, Erikstad et al. 1989, Loreau 1986). No entanto,

outros estudos sugerem que a competição interespecífica não é comum neste grupo

(den Boer 1980, 1985, 1986, Hengeveld 1985).

Erwin na sua teoria do pulso-taxon (1979, 1985) propôs que a evolução de

Carabidae pode ser conduzida por múltiplas forças incluindo a competição

interespecífica. A relativa importância de diferentes fatores pode variar durante o

processo evolutivo, por exemplo, o maior “pulso” pode ter sido iniciado pelas

mudanças de pressões da predação, mas os refinamentos entre “pulsos” pode ter sido

provocado pela competição interespecífica (Erwin 1985).

24

Para Chesson (1991) qualquer par ou conjunto de espécies que competem

para coexistir, devem diferenciar-se em formas ecologicamente significativas, mas a

mera presença de diferenças ecológicas entre as espécies não garante a coexistência.

No caso dos mecanismos de coexistência que dependem da variabilidade ambiental,

as diferenças ecológicas definem as várias formas em que as espécies diferem na sua

resposta a essa variabilidade (Roxburgh et al. 2004). Por outro lado, pesquisadores

sugerem que as condições abióticas (Thiele 1977), a predação (Parmenter e

MacMahon 1988) ou mesmo o parasitismo (Andersen e Skorping 1991) podem ser

mais importantes na organização das comunidades de Carabidae ou podem moderar

os efeitos da competição. Assim, se os efeitos da competição existem podem ser

mascarados pelo “ruído” provocado por outros fatores não controlados (Hilborn e

Stearns 1982).

Distribuição da abundância nas comunidades de Carabidae de dossel

A distribuição da abundância das espécies é utilizada com freqüência para

examinar a relação entre os conjuntos de espécies e seus habitats (Davies et al.

2001). Considera-se que a distribuição log-normal reflete as complexas assembléias

das espécies em equilíbrio (Davies et al. 2001, Ugland e Gray 1982, Sugihara 1980,

Stenseth 1979). No entanto neste estudo o padrão de abundância das assembléias de

Carabidae da floresta Não-alterada não ajustou ao modelo log-normal.

Nummelin (1998) estudando vários grupos de insetos, em áreas de bosque

primário e de corte seletivo, concluiu que a distribuição log-normal não pode ser

utilizada como um indicador universal da alteração das florestas tropicais. Este

argumento foi fundamentado porque a qualidade do ajuste ao modelo log-normal

dependeu do lapso de tempo depois da perturbação e do tipo de comunidade. Assim,

após 20 anos da perturbação o estado de equilíbrio atingido pelas comunidades

naturais não correspondeu à recuperação completa da floresta.

Por outro lado, apesar da possível vantagem para interpretar ou inferir sobre os

processos ecológicos a partir dos padrões de distribuição das abundâncias dos

organismos, em vários destes processos as comunidades teoricamente poderiam

gerar outras distribuições de abundâncias relativas semelhantes (Melo 2008). De

acordo com Wilson (1991), as limitações dos métodos de ajuste de dados observados

para os diferentes modelos matemáticos obscurecem a distribuição da abundância

observada das comunidades aos eventos ecológicos. O fracasso recorrente em

encontrar padrões consistentes envolvendo a distribuição de abundância tem sido

atribuído ao caráter individual das comunidades estudadas (Watkins e Wilson 1994).

25

Sendo assim, a aplicabilidade e o poder preditivo do modelo log-normal deve ser

avaliado com outros grupos e com uma maior robustez nos conjuntos naturais.

Segundo Belaoussoff et al. (2003) a avaliação da incidência da perturbação,

através do uso do modelo log-normal deve ser feita a partir de um único grupo

funcional. Neste contexto os carabídeos de dossel estudados não se ajustariam a este

modelo já que estes organismos apresentam vários grupos funcionais, isto expressado

na ampla variedade de hábitos alimentares e, portanto, no tamanho do corpo das

diferentes espécies. Devido às diferenças de tamanho entre as espécies, é

questionável que a competição ocorra entre várias espécies de carabídeos. A

diferença de tamanho em Carabidae evidencia diferentes formas de ocupar os

microhabitats (para maior detalhe ver Erwin 1979, 1991) e diversos hábitos

aliementares (Lövei e Sunderland 1996, Müller 1985), inclusive existem carabídeos

que requerem da associação com taxa particulares para completar sua história de vida

(Ball e Shpeley 2000). As espécies pequenas (menores do que 10 mm de

comprimento) se alimentam unicamente de presas de tamanho menor porque estão

limitadas por sua habilidade de capturar ou mastigar suas presas (Hengeveld 1980).

Nas espécies grandes o espectro de presas é maior (Rushton et al. 1991) e dessa

forma utilizará maior parte dos recursos dentro do habitat (Brown e Maurer 1986,

Siemann et al. 1996). Não são apenas diversos os hábitos alimentares nos adultos,

entre as larvas existem diferenças adicionais no comportamento de alimentação (Lövei

e Sunderland 1996, Thiele 1977). Assim, devido à diversidade de hábitos alimentares

durante os diferentes estádios de vida dos carabídeos, as perturbações sobre todas as

espécies não terão efeitos uniformes (Belaoussoff et al. 2003)

Cabe mencionar novamente que os gêneros mais abundantes e amplamente

distribuídos foram Agra e Lebia. Agra oscila entre 5,5 mm a 26 mm (Erwin 1991). As

espécies deste grupo são provavelmente predadoras de artrópodes, tem sido

observado que os adultos bebem exsudados de brotos novos e folhas jovens de uma

variedade de espécies de árvores, assim como também se alimentam de pólen (Arndt

et al. 2001). No entanto é ainda desconhecido se existem espécies que são ou não

especialistas em determinados taxa. As espécies deste gênero são encontradas

durante todo o ano. Indivíduos tenerais são comuns na época chuvosa (Erwin 1991).

Além do mais, se conhece que alguns grupos de espécies de Agra têm características

de carabídeos que vivem com formigas (Erwin 1979). Por outro lado, o gênero Lebia

apresenta espécies de tamanho que varia entre 2 mm a 9 mm. Indivíduos tenerais

foram encontrados em época chuvosa (Erwin 1991). As larvas são ectoparasitoideas

de larvas de vários Chrysomelidae (Lindroth 1969). Todas estas particularidades

26

sugerem que os locais de exploração de recursos destes dois grupos sejam diferentes,

já que provavelmente, a preferência do microhabitat dos grupos funcionais dos

besouros está mais fortemente influenciado pelos hábitos da alimentação (Lassau et

al. 2005).

Contrapondo Belaoussoff et al. 2003, está a lógica de como a distribuição log-

normal foi deduzida e discutida por May (1975). Naquele estudo, May demonstra que a

distribuição emergiria simplesmente como resultado de um grande número de

espécies com interações multiplicativas fortes. Essas interações seriam esperadas se

a competição interespecífica fosse um fenômeno importante na organização da

comunidade. A explicação mais plausível e, que se beneficia de alguns argumentos de

Belaoussoff et al. 2003, é que a intensidade de interações interespecíficas na

comunidade de carabidae estudada é pequena. Uma forma de isso acontecer é que as

diferenças de tamanho minizem a intensidade de interações, restando potencialmente

apenas uma competição difusa entre espécies. Outra evidência desse sistema não

apresentar uma alta intensidade de competição é a baixa abundância de todas as

espécies amostradas. A competição interespecífica é um fenômeno dependente da

densidade. Em baixas densidades não se espera que ela tenha influência suficiente na

organização do sistema e, consequentemente, não se esperaria uma distribuição log-

normal dentro dos argumentos analíticos de May (1975).

Em geral, há forte evidência de que comunidades de insetos de dossel

apresentam espécies com baixa abundância em sistemas tropicais (Basset, 1999). Há

dois pontos importantes a considerar aqui. O primeiro deles é: o que é abundância

baixa? Neste estudo aproximadamente 68% das espécies apresentaram menos de

cinco indivíduos. Mas do ponto de vista da teoria da competição, densidades altas e

baixas devem ser julgadas em relação à capacidade suporte do ambiente. Isso é

fundamental porque só assim poderemos associar densidades altas com a

possibilidade de mecanismos interativos, e as densidades baixas com a falta de

suporte à importância desses mecanismos. As densidades de Carabidae no dossel

podem estar sendo afetadas pela abundância de presas. Assim, o encontro de um ou

dois indivíduos de uma espécie poderia indicar apenas que a disponibilidade de

recursos é baixa e que essa população está muito perto da capacidade suporte

sofrendo alta intensidade de competição. Por outro lado, a existência de um ou dois

indivíduos de uma espécie dentro de uma área tão grande pode representar uma

baixa probabilidade de encontro inter e intraespecífico e, logo, uma baixíssima

probabilidade de que a competição direta realmente ocorra. Considerando as

características ecológicas de Carabidade, sua capacidade de movimentação e a

27

possível disponibilidade de presas, se adere à noção de que as comunidades de

besouros do dossel da floresta de terra firme representam um sistema onde as

interações ecológicas como a competição desempenham um papel secundário.

Se a competição não for um fator importante, o aumento da riqueza de

espécies nas áreas medianamente alteradas pode estar sendo causado por

mecanismos diferentes daquele sugerido por Connel (1978) e outros estudos que se

baseiam no distúrbio intermediário (e.g. Kevan et al. 1997). É possível que

intensidades menores de perturbação facilitem a dispersão de espécies bem

adaptadas a condições presentes em refúgios como a serrapilheira suspensa no

dossel e gere um maior efeito da dispersão e colonização sobre o número total de

espécies presentes em cada ponto, ao invés do efeito da competição entre essas

espécies. Esse mecanismo aqui sugerido está baseado em uma explicação neutra

para os padrões de riqueza. A teoria neutra sustenta que a riqueza local é mais

afetada por processos de dispersão do que pelos processos interativos (Hubbell

1997). Estes resultados sugerem que, a teoria neutra também pode representar uma

explicação plausível para os padrões encontrados.

Nas áreas muito alteradas, os impactos devem estar efetivamente diminuindo a

quantidade de árvores no dossel do sistema. Apenas ali, se poderia assumir que as

alterções ambientais estão causando um efeito sério sobre os recursos necessários

para a manutenção da assembléia de Carabidae de dossel.

Através da alta diversidade nichos, os insetos são um elemento chave de todas

as teias alimentares da floresta tropical e a modificação do habitat pode causar

alterações marcantes na estrutura da cadeia alimentar (Tylianakis et al. 2007). Um

estudo de Morris et al. (2004, 2005) numa comunidade de hospedeiro-parasitóides da

floresta tropical sugere que a remoção de uma única espécie pode ter efeitos indiretos

em cascata através de competição aparente. Da mesma forma, alterações na

abundância de herbívoros podem levar a cascatas tróficas (Letourneau e Dyer 1998,

Dyer e Letourneau 1999). Considerando os efeitos principais que os insetos podem ter

sobre o fitness da planta (Marquis 2005) e potencialmente a diversidade de plantas

(Janzen 1970), as alterações nas assembléias de insetos podem ter repercussões

importantes para o ecossistema tropical.

28

Comunidade de Carabidae e seu papel como indicador

Poucas foram as morfoespécies e os gêneros que atingiram o nível de serem

consideradas indicadoras nesse estudo. No caso da floresta Não-alterada não se

encontrou nenhum taxon que fosse considerado bioindicador. Isto pode ser explicado

pela baixa abundância de carabídeos ou porque as espécies não ocorreram em todos

os locais do mesmo tipo de habitat, já que a metodologia IndVal é sensível a estes

parâmetros (Tejada-Cruz et al. 2008). As abundâncias reduzidas limitam as

possibilidades de que as mesmas espécies sejam encontradas em outras

investigações (McGeoch 1998) e, portanto, no seu uso como bioindicadores. Para

Atlegrim et al. (1997) as comunidades de carabídeos são dependentes do tamanho

amostral devido à distribuição irregular das espécies e, portanto, os resultados da

pesquisa podem depender do número de locais estudados. Adicionalmente, os

padrões de diversidade das espécies de insetos no neotrópico, em condições naturais,

tendem a ter muitas espécies com baixas abundâncias (Magurram 2004). Tais

conseqüências estariam elucidadas na existência de várias espécies singletons e

doubletons tanto em cada local amostrado como em cada tipo de floresta. Na floresta

Não-alterada mais de um terço das espécies registradas para todo o estudo foram

raras. Tudo isto em conjunto explicaria a ausência de espécies bioindicadoras para as

florestas primárias.

Os gêneros indicadores para florestas Medianamente-alteradas foram Agra e

Onota e para as florestas Alteradas Cylindronotum. Todos estes gêneros pertencem à

tribo Lebiini (Apêndice IV). A pesar de Agra ser o gênero melhor estudado dentro

desse grupo, se desconhece informação relacionada a bioindicação. A maior parte dos

trabalhos estão direcionados a estudos de sistemática e taxonomia (e. g. Erwin 2002,

2000a, 2000b, Ardnt et al. 2001), isto devido em parte a enorme quantidade de

espécies deste grupo. Especialistas em Carabidae já manifestaram que o excessivo

número de espécies provoca problemas para classificação taxonômica e

conseqüentemente para estudos ecológicos (Stork 1988, Samways 1994). Para ter

uma idéia, existem 567 espécies de Agra descritas e mais de 1.600 estão em museus

ainda não descritas (Ardnt et al. 2001) e, com certeza, muitas espécies não foram

descobertas (Erwin e Geraci 2009). Rainio e Niemelä (2003) consideram que devido a

fatores como estes é muito cedo para avaliar a idoneidade deste grupo como

bioindicadores nas florestas tropicais. No entanto para Andersen (1999) a detecção de

uma resposta não requer necessariamente uma revisão exaustiva ou a análise ao

nível de espécie. De forma similar, Kitching (2006) expressou que embora ainda falta

29

muito para conhecer, já existe o suficiente para poder procurar explicações gerais dos

padrões.

Neste estudo foram encontradas unicamente taxa detectores, ou seja, aqueles que

abrangem uma ampla gama de estados ecológicos e tem especificidade intermédia

(McGeoch 2007). Para MacGeoch et al. (2002), as espécies detectoras seriam mais

úteis no monitoramento porque têm diferentes graus de preferência para diferentes

estados ecológicos. Deste modo são menos propensas a se tornar vulneráveis do que

as espécies características, porque uma grande variedade de habitats ou estados

ecológicos fornecem recursos adequados para elas. Neste sentido, isso respalda que

os taxa de Carabidae encontrados seriam potenciais bioindicadores da direção em que

as mudanças em florestas de terra firme amazônicas estão acontecendo.

Implicações na Conservação

Os padrões apresentados nas comunidades de Carabidae de dossel deste

estudo têm algumas implicações, particularmente para a conservação das florestas de

terra firme. Dado que as florestas Alteradas foram as mais pobres em riqueza de

espécies e as que apresentaram menor porcentagem de espécies compartilhadas com

florestas primárias e, por outro lado, as florestas Medianamente-alteradas e Alteradas

apresentaram taxa detectoras, tudo isto sugere que o dossel das florestas de terra

firme está sendo afetado pelas alterações ali observadas.

Pouco se tem enfatizado sobre o valor e a necessidade de conservar os

besouros como um importante componente da biosfera, apesar de fornecer

numerosos serviços para o ecossistema (Grove e Stork 2000, New 2007). A maioria

dos estudos de Coleoptera tem sido desenvolvidos para documentar mudanças nos

habitats (e.g. Horgan 2008, Castillo e Lobo 2004, Didham et al. 1998). A maior parte

dos estudos ecológicos no grupo não foram realizados com ênfase em questões de

conservação como acontece com estudos de mamíferos, aves e outros grandes

vertebrados, provavelmente devido à maior facilidade de trabalho inerente a esses

grupos (Leather et al. 2008). É assim que, com freqüência, as extinções de insetos são

ignoradas por programas de conservação que estão centrados em vertebrados e

plantas (Dunn 2005).

Segundo Erwin et al. (2005, 2009) as florestas Amazônicas de terra firme

equatorianas são incrivelmente ricas em espécies de Carabidae de dossel, inclusive

em escala local. Para estes autores, os padrões de distribuição de espécies de

invertebrados provavelmente estão ordenados em mosaico ou em um padrão

descontinuo e não distribuídos uniformemente em toda a paisagem local. Contudo

30

Wolda (1992), que analisou um conjunto de dados de 14 anos de insetos de bosques

tropicais, observou que tais conjuntos mudam com o tempo, inclusive em florestas não

sujeitas a qualquer tipo de perturbação.

Ao longo de todo o estudo foram presentes muitos singletons e doubletons, o

que é característica de comunidades de insetos das florestas tropicais (Basset 2001).

Um dos critérios usualmente mais citados para seleção de locais para conservação

são as espécies raras (Lawler et al. 2003, Margules e Ushe 1981). Mas esse critério é

mais fácil de ser utilizado nas regiões temperadas onde as espécies raras são mais

bem conhecidas e estas podem ser utilizadas como grupos indicadores para

estratégias de conservação (Lawler et al. 2003). Infelizmente, esta realidade não se

ajusta nas florestas tropicais (Groombridge 1992).

Erwin et al. 2005 observam que se deve ter atenção quando se tem poucas e

grandes áreas conservadas e amplamente separadas, pois elas podem não conservar

em grande parte a diversidade biológica existente. Este exemplo pode ser também

válido para este estudo. A série de amostragens realizadas ao longo das florestas de

terra firme da região descrevem um mosaico de distribuição de Carabidae de dossel

para os três diferentes tipos de florestas, mas para ter uma melhor compreensão da

dinâmica desse sistema será necessário avaliar se outros grupos presentes no dossel

têm padrões de riqueza concordantes que sustentam uma abordagem

conservacionista mais geral.

Em um contexto diferente, é relevante mencionar que estudos como estes têm

o intuito de gerar informação que sirva como ferramenta para medir as perturbações e

suas conseqüências. As florestas de terra firme da Amazônia equatoriana sofrem

dramáticas alterações provocadas principalmente pela atividade petroleira que se

desenvolve na região (altas taxas de desmatamento, elevados níveis de contaminação

dos ambientes aquáticos, contaminação atmosférica, ruído) (Bass et al. 2010, Araújo

2009). As concessões de petróleo cobrem enormes extensões, incluindo áreas

protegidas e territórios indígenas (Finer et al. 2008, Araújo 2009), o que demonstra

claramente que o acesso aos recursos petrolíferos se superpõe frente aos interesses

ambientais e sociais. No entanto, no ano 2007 o Equador emitiu uma iniciativa

revolucionária que poderia ter implicações nos trópicos, principalmente naquelas áreas

com conflito de extração de recursos naturais e proteção da biodiversidade. Esta

inovadora proposta, conhecida como A Iniciativa Yasuní – ITT, manteria pelo menos

850 milhões de barris de petróleo bruto pesado debaixo terra, sem exploração, para

proteger a diversidade biológica, respeitar os territórios indígenas e combater a

mudança climática (Bass et al. 2010, Finer et al. 2010)

31

Este estudo pretende fornecer uma base científica que sustente estratégias e

planos de conservação, assim como o monitoramento ou o manejo de áreas a serem

conservadas. Finalmente, parafraseando Erwin et al. (2005), é necessário um novo

paradigma de conservação se queremos proteger uma grande parte do patrimônio

natural da terra, desde o universo fractal comumente ignorado, aquele dos pequenos

insetos.

CONCLUSÕES

A floresta Mediamente-alterada apresentou maior riqueza de espécies

comparada com os outros tipos de florestas, suportando a hipótese do distúrbio

intermediário. Um dos principais fatores que servem de mecanismo a essa hipótese é

a competição interespecífica, mas não existem evidências claras de tal processo para

Carabidae de dossel. Uma interação entre capacidade de dispersão e facilitação da

dispersão em florestas Medianamente-alteradas pode explicar a alta riqueza ali

encontrada.

Contrariamente ao estabelecido pela teoria, as abundâncias das morfoespécies

de Carabidae das floresta Não-alterada não se ajustaram ao modelo log-normal. Esse

resultado pode ser em parte função da baixa densidade ali encontrada e da variedade

das comunidades de besouros estudadas em termos de grupos funcionais de

Carabidae, o que está evidenciado na presença das espécies mais abundantes de

Agra e Lebia.

Em florestas Não-alteradas não foi encontrado nenhum tipo de bioindicador.

Entre as razões deste fato está a baixa abundância de insetos em bosques primários

do neotrópico, assim como a distribuição irregular das comunidades de Carabidae.

Adicionalmente, foram encontrados taxa detectores em florestas Medianamente-

alterada e Alterada, o que confirmaria que os bosques de terra firme estão sendo

afetados com a transformação da cobertura vegetal.

As comunidades estudadas no dossel podem ser pouco afetadas por

competição interespecífica, mas são afetadas pelas alterações ambientais. A

capacidade de dispersão dentro do sistema e a existência de microhabitats adequados

podem explicar algumas diferenças de riqueza e a ocorrência de taxa detectores. Essa

informação poderia ser utilizada em planos de monitoramento ou mesmo em

estratégias para conservação das florestas de terra firme Amazônicas do Equador,

que atualmente são as mais propensas a desmatamento, contaminação ou

32

colonização em comparação o resto de habitats amazônicos, devido principalmente a

presença das empresas petroleiras.

33

LITERATURA CITADA

Andersen, J. and A. Skorping. 1991. Parasites of carabid beetles: prevalence

depends on habitat selection of the host. Canadian Journal of Zoology 69: 1216 –

1220.

Andersen, A. N. 1999. My bioindicator or yours? Making the selection. Journal of

Insect Conservation: 3: 61 – 64.

Arndt, E., S. Kimse and T. L. Erwin. 2001. Arboreal beetles of Neotropical forests:

Agra Fabricius, larval descriptions with notes on natural history and behaviour

(Coleoptera, Carabidae, Lebiini, Agrina). The Coleopterists Bulletin 55: 297 –

311.

Araujo, P. 2008. Estado de la Biodiversidad. Páginas 93 – 110 em G. Fontaine, I.

Narváez y P. Cisneros, editores. GEO Ecuador 2008, Informe sobre el estado del

medio ambiente. PNUMA, FLACSO. Quito, Ecuador.

Araujo, P. 2009. El extractivismo: petróleo y procesos de protesta social en el

nororiente ecuatoriano, Shushufindi (Sucumbíos). FLACSO - Sede Ecuador.

Araujo, P. y S. Enríquez. 2005. Composición de la comunidad de escarabajos

arbóreos (Coleoptera: Carabidae y Cerambycidae) en várzea, igapó y bosque de

tierra firme en la Amazonía ecuatoriana. Tesis de Doctorado, Escuela de

Biología de la Universidad Central del Ecuador. Quito, Ecuador.

Atlegrim, O., K. Sjoberg and J. P. Ball. 1997. Forestry effects on a boreal ground

beetle community in spring: selective logging and clear-cutting compared.

Entomologica Fennica 8: 19 – 26.

Ball, G. E. 1979. Conspectus of carabid classification: history, holomorphology,

and higer taxa. Páginas 63-111 em T. L Erwin, G. E. Ball and D. R. Whitehead,

editors. Carabid beetles, their evolution, natural history, and classification. Dr. W.

Junk Publishers. The Hague, The Netherlands.

Ball, G. E. 1996. Vignettes of the history of neotropical carabidology. Annales

Zoologici Fennici 33: 5 – 16.

34

Ball, G. E. and D. Shpeley. 2000. Carabidae (Coleoptera). Páginas 363 – 398 em

J. Llorente Bousquets, J. González y N. Papayero, editores. Biodiversidad,

Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México: hacia una Síntesis de su

conocimiento. Volumen II. Universidad Nacional Autónoma de México. México

DF, México.

Bass, M. S., M. Finer, C. N. Jenkins, H. Kreft, D. F. Cisneros-Heredia, S. F.

McCracken, N. C. A. Pitman, P. H. English, K. Swing, G. Villa, A. Di Fiore, C. C.

Voigt and T. H. Kunz. 2010. Global Conservation Significance of Ecuador’s

Yasuní National Park. PLoS ONE 5: e8767.

Basset, Y. 1999. Diversity and abundance of insect herbivores foraging on

seedlings in a rainforest in Guyana. Ecological Entomology 24: 245 – 259.

Basset, Y. 2001. Invertebrates in the canopy of tropical rain forests: How much

do we really know? Plant Ecology 153: 87 – 107.

Basset, Y., V. Novotny, S. E. Miller and R. L. Kitching. 2003a. Canopy

entomology, an expanding field of natural science. Páginas 3 – 6 em Y. Basset,

V. Novotny, S. E. Miller and R. L. Kitching, editors. Arthropods of tropical forests:

spatio-temporal dynamics and resource use in the canopy. Cambridge University

Press. United Kingdom.

Basset, Y., P. M. Hammond, H. Barrios, J. D. Holloway and S. E. Miller. 2003b

Vertical stratification of arthropod asemblages. Páginas 17 – 27 em Y. Basset, V.

Novotny, S. E. Miller and R. L. Kitching, editors. Arthropods of tropical forests:

spatio-temporal dynamics and resource use in the canopy. Cambridge University

Press. United Kingdom.

Belaoussoff, S., P. G. Kevan, S. Murphy and Clarence Swanton. 2003. Assessing

tillage disturbance on assemblages of ground beetles (Coleoptera: Carabidae) by

using a range of ecological indices. Biodiversity and Conservation 12: 851 – 882.

Benzing, D. H. 2000. Bromeliaceae: Profile of an Adaptive Radiation. Cambridge

University Press. Cambridge.

35

Bongers, F. L. Poorter, W. D. Hawthorne and D. Sheil. 2009. The intermediate

disturbance hypothesis applies to tropical forests, but disturbance contributes

little to tree diversity. Ecology Letters 12: 798 – 805.

Bongers, F. 2001. Methods to assess tropical rain forest canopy structure an

overview. Plant Ecology 153: 263 – 277.

Brandl, R. and W. Topp. 1985. Size structure of Pterostichus spp. (Carabidae):

aspects of competition. Oikos 44: 234 – 238.

Brown, J. H. and B. A. Maurer. 1986. Body size, ecology dominance and Cope’s

rule. Nature 324: 248 – 250.

Burnham, K. P. and W. S. Overton. 1978. Estimation of the size of a closed

population when capture probabilities vary among animals. Biometrika 65: 625 –

633.

Burnham, K. P. and W. S. Overton. 1979. Robust estimation of population size

when capture probabilities vary among animals. Ecology 60: 927 – 936.

Carpio, C., D. Donoso, G. Ramon and O. Dangles. 2009. Short term response of

dung beetle communities to disturbance by road construction in the Ecuadorian

Amazon. Annales de la Société Entomologique de France 45: 455 – 469.

Castillo, M. L. and J. M. Lobo. 2004. A comparison of Passalidae (Coleoptera,

Lamellicornia) diversity and community structure between primary and secondary

tropical forest in Los Tuxtlas, Veracruz, México. Biodiversity and Conservation

13: 1257 – 1269.

Chesson, P. 1991. A need for niches. Trends in Ecology and Evolution 6: 26 –

28.

Cielo Filho, R., F. R. Martins and A. Gneri. 2002. Fitting abundance distribution

models in tropical arboreal communities of SE Brazil. Community Ecology 3: 169

– 180.

Cleary D. F. R., M. J. Genner, L. P. Koh, T. J. B. Boyle, T. Setyawati, R. de Jong,

and S. B. J. Menken. 2009. Butterfly species and traits associated with selectively

logged forest in Borneo. Basic and Applied Ecology 10: 237 – 245.

36

Colwell, R. K. 2000. EstimateS: Statistical estimation of Species Richness and

Shared Species from Samples. (Software and User’s Guide), Version 7.5.

http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates.

Colwell, R. K. and J. A. Coddington. 1994. Estimating terrestrial biodiversity

through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London

Series B 345: 101 – 118.

Connell, J. H. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science

199:1302 – 1310.

Davis, A. J., J. D. Holloway, H. Huijbregts, J. Krikken, A. H. Kirk-Spriggs and S. L.

Sutton. 2001. Dung beetles as indicators of change in the forests of northern

Borneo. Journal of Applied Ecology 38: 593 – 616.

Davies, K. F. and C. R. Margules. 1998. Effects of habitat fragmentation on

carabid beetles: experimental evidence. Journal of Animal Ecology 67: 460 –

471.

den Boer, P. J. 1980. Exclusion or coexistence and the taxonomic or ecological

relationship between species. Netherlands Journal of Zoology. 30: 278 – 306.

den Boer, P. J. 1985. Exclusion, competition or coexistence? A question of

testing the right hypothesis. Zeitschrift Zoology System Evolutions Forschung 23:

259 – 274.

den Boer, P. J. 1986. The present status of the competitive exclusion principle.

Trends in Ecology and Evolution 1: 25 – 28.

Denslow, J. S. 1995. Disturbance and Diversity in Tropical Rain Forests: The

Density Effect. Ecological Applications 5: 962 – 968.

Didham, R., P. Hammond, J. Lawton, P. Eggleton and N. Stork. 1998. Beetle

Species Responses to Tropical Forest Fragmentation. Ecological Monographs

68: 295 – 323.

Dixon, J. R. and P. Soini. 1986. Reptiles of the Upper Amazon Basin, Iquitos

Region, Peru. Part 1: Lizards and Amphisbaenians. Part 2: Crocodilians, Turtles

and Snakes. Milwaukee Public Museum, Milwaukee.

37

Dufrene, M. and P. Legendre. 1997. Species Assemblages and Indicator

Species: The need for a Flexible Asymmetrical Approach. Ecological

Monographs 67: 345 – 366.

Duellman, W. E. 1978. The biology of an Equatorial Herpetofauna in Amazonian

Ecuador. Miscellaneous Publication Museum of Natural History. University of

Kansas.

Duellman, W. E. 1988. Patterns of species diversity in anuran amphibians in the

American tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden 75: 79 – 104.

Dunn, R. 2005. Modern Insect Extinctions, the Neglected Majority. Conservation

Biology 19: 1030 – 1036.

Dyer, L. A. and D. K. Letourneau. 1999. Trophic cascades in a complex,

terrestrial community. Proceedings of the National Academy of Sciences of the

United States of America 96: 5072 – 5076.

Erikstad, K. E., I. Byrkjedal and J. A. Kalas. 1989. Resource partitioning among

seven carabid species on Hardangervidda, southern Norway. Annales Zoologici

Fennici. 26: 113 – 120.

Ernst, R. and M.-O. Rodel. 2005. Anthropogenically induced changes of

predictability in tropical anuran assemblages. Ecology 86: 3111 – 3118.

Erwin, T. L. 1979. Thoughts on the evolutionary history of ground beetles:

hypotheses generated from comparative faunal analyses of lowland forest sites in

temperate and tropical regions. Páginas 539 – 587 em T. L. Erwin, G. E. Ball and

D. R. Whitehead, editors. Carabid beetles: their evolution, natural history and

classification. Dr. W. Junk Publishers. The Hague, The Netherlands.

Erwin, T. L. 1981. Taxon Pulses, Vicariance, and Dispersal: an Evolutionary

Synthesis Illustrated by Carabid Beetles. Páginas 159 – 183 em G. Nelson and

D. E. Rosen, editors. Vicariance Biography: A Critique. Columbia University

Press. New York.

Erwin, T. L. 1983. Beetles and other insects of tropical forest canopies at

Manaus, Brazil, sampled by insecticidal fogging. Páginas 59-75 em S. L. Sutton,

38

T. C. Whitmore, and A. C. Chadwick, editors. Tropical Rain Forest: Ecology and

Management. Blackwell Scientific Publications. Oxford, United Kingdom.

Erwin, T. L. 1985. The taxon pulse: a general pattern of lineage radiation and

extinction among carabid beetles. Páginas 437 – 472 em G. Ball, editor.

Taxonomy, phylogeny and zoogeography of beetles and ants. Dr. W. Junk

Publishers. The Hague, The Netherlands.

Erwin, T. L. 1991. Natural history of the carabid beetles at the BIOLAT Biological

Station, Rio Manu, Pakitza, Peru. Revista Peruana de Entomología 33: 1 – 85.

Erwin, T. L. 1994. Arboreal beetles of tropical forests: The Xystosomi Group,

subtribe Xystosomina (Coleoptera: Carabidae: Bembidiini), Part I. Character

Analysis, Taxonomy and Distribution. Canadian Entomologist 126: 549 – 666.

Erwin, T. L. 1995. Measuring arthropod biodiversity in the tropical forest canopy.

Páginas 109 – 127 em M. D Lowman and N. M. Nadkarni, editors. Forest

Canopies. Academic Press. San Diego, California.

Erwin, T. L. 2000a. Arboreal Beetles of Neotropical Forests: Agra Fabricius, A

Taxonomic Supplement for the Platyscelis Group with New Species and

Distribution Records (Coleoptera: Carabidae, Lebiini, Agrina). The Coleopterists

Bulletin 54: 90 – 119.

Erwin, T. L. 2000b. Arboreal Beetles of Neotropical Forests: Taxonomic

Supplement for the Agra virgata and ohaust Groups with a New Species and

Additional Distribution Records (Coleoptera: Carabidae). The Coleopterists

Bulletin, 54, 251 – 262.

Erwin, T. L. 2001. Forest Canopies, Animal Diversity. Encyclopedia of

Biodiversity 3: 19 – 25.

Erwin, T. L. 2002. The Beetle Family Carabidae of Costa Rica: Twenty-nine new

species of Costa Rican Agra Fabricius 1801 (Coleoptera: Carabidae, Lebiini,

Agrina). Zootaxa 119: 1 – 68.

Erwin, T. L. and C. J. Geraci. 2009. Amazonian rainforests and their richness of

Coleoptera, a dominant life form in the critical zone of the neotropics. Páginas

39

463 - 473 em R. Foottit and P. Adler, editors. Insect Biodiversity, Science and

Society. Wiley Blackwell, USA.

Erwin, T. L., M. C. Pimienta, O. E. Murillo and V. Aschero. 2005. Mapping

Patterns of Diversity for Beetles Across the Western Amazon Basin: A

Preliminary Case for Improving Inventory Methods and Conservation Strategies.

Proceedings of the California Academy of Sciences 56: 72 – 85.

Erwin, T. L. and L. L. Sims. 1984. Carabid beetles of the West Indies (Insecta:

Coleoptera): a synopsis of the genera and checklist of Caraboidea, and of the

West Indian species. Quaestiones Entomologicae 20: 351 – 466.

Evans, A. V. and C. L. Bellamy. 1996. An inordinate fondness for beetles. Henry

Holt and Company. New York.

Eyre, M. D. and S. P. Ruston. 1989. Quantification of conservation criteria using

invertebrates. Journal of Applied Ecology 26: 159 – 171.

Eyre, M., D. A. Lott and A. Garside. 1996. Assessing the potential for

environmental monitoring using ground beetles (Coleoptera: Carabidae) with

riverside and Scottish data. Annales Zoologici Fennici 33: 157 – 163.

Finer, M., R. Moncel and C. N. Jenkins. 2010. Leaving the Oil Under the Amazon:

Ecuador’s Yasuní - ITT Initiative. Biotropica 42: 63 – 66.

Finer, M., C. N. Jenkins, S. L. Pimm, B. Keane and C. Ross. 2008. Oil and gas

projects in the western Amazon: Threats to wilderness, biodiversity, and

indigenous peoples. PLoS ONE 3: e2932.

Gentry, A. 1988. Tree species richness of upper Amazonian forest. Proceedings

of the National Academy of Science of the United States of America 85: 156 –

159.

Grime, J. P. 1973. Competitive exclusion in herbaceous vegetation. Nature 242:

344 – 347.

Grime, J. P. 1977. Evidence for the existence of three primary strategies in plants

and its relevance to ecological and evolutionary theory. American Naturalist 111:

1169 – 1194.

40

Groombridge, B. 1992. Global biodiversity. Chapman and Hall. London.

Grove, S. J. and N. E. Stork. 2000. An inordinate fondness for beetles.

Invertebrate Taxonomy 14: 733 – 739.

Haddad, N., M. Holyoak, T. M. Mata, K. F. Davies, B. A. Melbourne and K.

Preston. 2008. Species traits predict the effects of disturbance and productivity

on diversity. Ecology Letters 11: 348 – 356.

Heltshe, J. F. and N. E. Forrester. 1983. Estimating species richness using the

Jacknife Procedure. Biometrics 39: 1 – 11.

Hengeveld, R. 1985. Methodology of explaining differences in dietary

composition of carabid beetles by competition. Oikos 45: 37 – 49.

Hilborn, R. and S. C. Stearns. 1982. On inference in ecology and evolutionary

biology: the problem of multiple causes. Acta Biotheor 31: 145 – 164.

Hill, J. L. and R. A. Hill. 2001. Why are tropical rain forests so species rich?

Classifying, reviewing and evaluating theories. Progress in Physical Geography

25: 326 – 354.

Horgan, F. G. 2008. Dung beetle assemblages in forests and pastures of El

Salvador: a functional comparison. Biodiversity and Conservation 17: 2961 –

2978.

Horn, H. S. 1975. Markovian properties of forest succession. Páginas 196 – 211

em M. L. Cody and J. M. Diamond, editors. Ecology and evolution of

communities. Harvard University Press. Cambridge, Massachusetts.

Hubbell, S. P. 1997. A unified theory of biogeography and relative species

abundance and its application to tropical rain forests and coral reefs. Coral Reefs

16: S9–S21.

Huston, M. A. 1979. A general hypothesis of species diversity. American

Naturalist 113: 81 – 101.

Janzen, D. H. 1970. Herbivores and the number of tree species in tropical

forests. American Naturalist 104: 501 – 528.

41

Jaramillo, J. y T. De Vries. 2002. Estudio de flora y fauna en el bloque 31 Parque

Nacional Yasuní. Ekseption Publicidad. Quito, Ecuador.

Josse, C. M. Hurtado y T. Granizo. 2001. La diversidad de los Ecosistemas.

Páginas 67-71 em C. Josse, editora. La biodiversidad en Ecuador. Informe 2000.

Ministerio del Ambiente, EcoCiencia y Unión Mundial para la Naturaleza (UICN).

Quito, Ecuador.

Kevan, P. G., C. F. Greco and S. Belaoussoff. 1997. Log-normality of biodiversity

and abundance in diagnosis and measuring of ecosystemic health: pesticide

stress on pollinators on blueberry heaths. Journal of Applied Ecology 34: 1122 –

1136.

Kitching, R. L. 2006. Crafting the pieces of the diversity jigsaw puzzle. Science

313: 1055 – 1057.

Kitching, R. L., H. Mitchell, G. Morse, and C. Thebaud. 1997. Determinants of

species richness in assemblages of canopy arthropods in rain forests. Páginas

131 – 150 em N. E. Stork, J. Adis and R. K. Didham, editors. Canopy arthropods.

Chapman and Hall, London.

Klein, B. 1989. Effects of Forest Fragmentation on Dung and Carrion Beetle

Communities in Central Amazonia. Ecology 70: 1715 – 1725.

Krebs, C. J. 1999. Ecological Methodology. Second Edition. Addison Wesley

Longman, New York.

Lamas, G. 1985. Los Papilionoidea (Lepidoptera) de la Zona Reservada

Tambopata, Madre de Dios, Perú. I: Papilionidae, Pieridae y Nymphalidae (en

parte). Revista Peruana de Entomología 27: 59 – 73.

Lassau, S. A., D. F Hochuli, G. Cassis and A. M. Reid. 2005. Effects of habitat

complexity on forest beetle diversity: do functional groups respond consistently?

Diversity and Distributions 11: 73 – 82.

Lawler, J. J., D. White, J. C. Sifneos and L. L. Master. 2003. Rare species and

the use of indicator groups for conservation planning. Conservation. Biology. 17:

875 – 82.

42

Lawrence, J. F. and E. Britton. 1994. Australian beetles. Melbourne University

Press. Australia.

Lawrence, J. F. and A. F. Newton Jr. 1982. Evolution and classification of

beetles. Annual Review of Ecology and Systematics 13: 261 – 290.

Leather, S. R., Y. Basset and B. A. Hawkins. 2008. Forum Insect conservation:

finding the way forward Insect Conservation and Diversity 1: 67 – 69.

Lenski, R. E. 1982a. Effects of forest cutting on two Carabus species: evidence

for competition for food. Ecology 63: 1211 – 1217.

Lenski, R. E. 1982b. The impact of forest cutting on the diversity of ground

beetles (Coleoptera: Carabidae) in the southern Appalachians. Ecological

Entomology 7: 385 – 390.

Letourneau, D. K. and L. A. Dyer. 1998. Experimental test in lowland tropical

forest shows top-down effects through four trophic levels. Ecology 79: 1678 –

1687.

Lewis, O. 2001. Effect of Experimental Selective Logging on Tropical Butterflies.

Conservation Biology15: 389 – 400.

Lindroth, C. H. 1969. The Ground Beetles (Carabidae, excl. Cicindelinae) of

Canada and Alaska. Parts 6. Opuscula Entomologica Supplement 34: 945 –

1192.

Lips, J. y J. Duivenvoorden. 2001. Caracterización ambiental. Páginas 53 - 55

em J. H. Duivenvoorden, J. Baslev, C. Cavelier, C. Grandez, H. Tuomisto y R.

Valencia, editores. Evaluación de recursos vegetales no maderables en la

Amazonía Noroccidental. IBED. Universiteit van Amsterdam. Amsterdam.

Loreau, M. 1986. Niche differentiation and community organization in forest

carabid beetles. Páginas 465 – 487 em P. J. den Boer, M. L. Luff, D.

Mossakowski and F. Weber editors. Carabid beetles, their adaptations and

dynamics. Fischer, Stuttgart.

Lövei, G. and K. Sunderland. 1996. Ecology and behavior of ground beetles

(Coleoptera: Carabidae). Annual Review of Entomology 41: 231 – 256.

43

Lucky, A., T. L. Erwin and J. D. Witrnan. 2002. Temporal and Spatial Diversity

and Distribution of Arboreal Carabidae (Coleoptera) in a Western Amazonian

Rain Forest. Biotropica 34: 376 – 386.

Magura, T., G. L. Lövei and B. Tóthmérész. 2008. Time-consistent

rearrangement of carabid beetle assemblages by an urbanisation gradient in

Hungary. Acta Oecologia 34: 233 – 243.

Magura, T., B. Tóthmérész, and T. Molnár. 2004. Changes in carabid beetle

assemblages along an urbanisation gradient in the city of Debrecen, Hungary.

Landscape Ecology 19: 747 – 759.

Magurran, A. E. 2004. Measuring Biological Diversity. Oxford: Blackwell

Publishing. United Kingdom.

Malhi, Y. and J. Grace. 2000. Tropical forests and atmospheric carbon dioxide.

Trends in Ecology and Evolution 15: 332 – 337.

Margules, C. and M. B. Usher. 1981. Criteria used in assessing wildlife

conservation value: a review. Biological Conservation. 21: 79-109.

Marquis, R. J. 2005. Impacts of herbivores on tropical plant diversity. Páginas

328 – 346 em D. F. R. P. Burslem, M. A. Pinard and S. E. Hartley, editors. Biotic

Interactions in the Tropics: Their Role in the Maintenance of Species Diversity.

Cambridge University Press. Cambridge.

Martínez, C. 2005. Introducción a los escarabajos Carabidae (Coleoptera) de

Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von

Humboldt. Bogotá D. C., Colombia.

May, R.M. 1975. Patterns of species abundance and diversity. Páginas 81–120

em M.L. Cody and J.M. Diamond, editors. Ecology and Evolution of

Communities. Harvard University Press. Cambridge, MA.

McCune, B. and M. J. Mefford. 2006. PC-ORD: Multivariate Analysis of

Ecological Data. (MjM Software Design). Version 5.15. Gleneden Beach, Oregon,

USA.

44

McGeoch, M. 1998. The selection, testing and application of terrestrial insects as

bioindicators. Biological Reviews 73: 181 – 201.

McGeoch, M. A. 2007. Insects and Bioindication: Theory and Progress. Páginas

144 – 174 em A. J. A. Stewart, T. R. New and O. T. Lewis, editors. Insect

Conservation Biology. CABI Publishing. Oxfordshire, UK.

McGeoch, M. A., B. J. Van Rensburg and A. Botes. 2002. The verification and

application of biondicators: a case study of dung beetles in a savanna

ecosystem. Journal of Applied Ecology 39: 661 – 672.

Melo, A. S. 2008. O que ganhamos 'confundindo' riqueza de espécies e

equabilidade em um índice de diversidade? Biota Neotropica 8: 21 – 27.

Molino, J. and D. Sabatier. 2001. Tree Diversity in Tropical Rain Forests: A

validation of the Intermediate Disturbance Hypothesis. Science 294: 1702 –

1704.

Morris, R. J., O. T. Lewis and H. C. J. Godfray. 2004. Experimental evidence for

apparent competition in a tropical forest food web. Nature 428: 310 – 313.

Morris, R. J., O. T. Lewis and H. C. J. Godfray. 2005. Apparent competition and

insect community structure: towards a spatial perspective. Annales Zoologici

Fennici 42: 449 – 462.

Müller, J. K. 1987. Period of adult emergence in carabid beetles: an adaptation

for reducing competition? Acta Phytopathologica et Entomologica Hungarica 22:

409 – 415.

Nadkarni, N. M. 1994. Diversity of Species and Interactions in the Upper Tree

Canopy of Forest Ecosystems. American Zoologist 1994 34: 70 – 78.

Nadkarni, N. M. 1995. Good-bye, Tarzan: The science of life in the treetops gets

down to business. The Sciences: 28 – 33.

New, T. R. 2007. Beetles and conservation. Journal of Insect Conservation 11: 1

– 4.

45

Niemelä, J. 2001. Carabid beetles (Coleoptera, Carabidae) and habitat

fragmentation: a review. European Journal of Entomology 98: 127 – 132.

Niemelä, J. and D. J. Kotze. 2009. Carabid beetle assemblages along urban to

rural gradients: A review. Landscape and Urban Planning 92: 65 – 71.

Niemelä, J., Y. Haila, E. Halme, T. Lath, T. Pajuenen and P. Punttila. 1988. The

distribution of carabids bettles in fragments of old coniferous taiga anda adjacent

managed forest. Annales Zoologici Fennici 25:107 – 119.

Niemi, G. J. and M. E. McDonald. 2004. Application of Ecological Indicators.

Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 89 – 111.

Nummelin, M. 1998. Lognormal distribution of species abundances is not a

universal indicator of rain forest disturbance. Journal of Applied Ecology 24: 454

– 457.

Osborne, P. 2000. Tropical ecosystems and ecological concepts. Cambridge

University Press. United Kingdom.

Palacios, W., C. Cerón, R. Valencia y R. Sierra. 1999. Las formaciones naturales

de la Amazonía del Ecuador. Páginas 23 – 41 em R. Sierra, editor. Propuesta

preliminar de un sistema de clasificación de vegetación para el Ecuador

continental. Proyecto INEFAN/GEF-BIRF y EcoCiencia. Quito, Ecuador.

Parker T., P. K. Donahue and T. S. Schulenberg. 1994. Birds of the Tambopata

Reserve (Explorer's Inn Reserve). Páginas 106 – 124 em R. B. Foster, T. Parker,

A. H. Gentry, L. H. Emmons, A. Chicchón, T. Schulenberg, L. Rodriguez, G.

Lamas, H. Ortega, J. Icochea, W. Wust, M. Romo, J. A. Castillo, O. Phillips, C.

Reynal, A. Kratter, P. K. Donahue, and L. J. Barkley, editors. The Tambopata

Reserved Zone of southeastern Peru: a biological assessment. Rapid Ecological

Assessment Working Papers No. 6, Conservation International. Washington DC,

USA.

Parmenter, R. R. and J. A. MacMahon. 1988. Factors influencing species

composition and population sizes in a ground beetle community (Carabidae):

predation by rodents. Oikos 52: 350 – 356.

46

Pearson, D. L. 1994. Selecting indicator taxa for the quantitative assessment of

biodiversity. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B

345: 75 – 79.

Pearson, D. L. and S. S. Carroll. 1998. Global Patterns of species Richness:

Spatial Models for Conservation Planning Using Bioindicator and Precipitation

Data. Conservation Biology 12: 809 – 821.

Pickett, S. T. A. and P. S. White. 1985. The ecology of natural disturbance and

patch dynamics. Academic Press, London, United Kingdom.

Pitman, N., M. Macia y H. Mogollón. 2001. Los árboles del Parque Nacional

Yasuní. Páginas 183 – 189 em J. Jorgenson y M. Coello, editores. Conservación

y desarrollo sostenible del Parque Nacional Yasuní y su área de influencia.

Memorias del Seminario-Taller 2001. Ministerio del Ambiente, UNESCO, Wildlife

Conservation Society, Editorial Simbioe. Quito, Ecuador.

Preston, F. W. 1948. The commonness and rarity of species. Ecology 29: 254 –

283.

Quintero, I. and T. Roslin. 2005 Rapid Recovery of Dung Beetle Communities

Following Habitat Fragmentation in Central Amazonia. Ecology 86: 3303 – 3311.

Rainio, J. and Niemelä. 2003. Ground beetles (Coleoptera: Carabidae) as

bioindicators. Biodiversity and Conservation 12: 487 – 506.

Reichardt, H. 1977. Synopsis of the genera of Neotropical Carabidae (Insecta:

Coleoptera). Quaestiones Entomologicae 13: 346 – 493.

Rex, K., D. H. Kelm, K. Wiesner, T. H. Kunz and C. C. Voigt. 2008. Species

richness and structure of three Neotropical bat assemblages. Biological Journal

of the Linnean Society 94: 617 – 629.

Rodríguez, J., D. Pearson and R. Barrera. 1998. A test for the adequacy of

bioindicator taxa: are tiger beetles (Coleoptera: Cicindelidae) appropriate

indicators for monitoring the degradation of tropical forest in Venezuela?

Biological Conservation 83: 69 – 76.

47

Roig-Juñent, S. and M. C. Domínguez. 2001. Diversidad de la familia Carabidae

(Coleoptera) en Chile. Revista Chilena de Historia Natural 74: 549 – 571.

Rolstad, J., I. Gjerde, V. S. Gundersen and M. Saeterdal. 2002. Use of Indicator

species to Assess Forest Continuity: a Critique. Conservation Biology 16: 253 –

257.

Roxburgh, S. H., K. Shea, J. B. Wilson. 2004. The Intermediate Disturbance

Hypothesis: Patch Dynamics and Mechanisms of Species Coexistence. Ecology

85: 359 – 371.

Rushton, S. P., M. L Luff and M. D. Eyre. 1991. Habitat characteristics of

grassland Pterostichus species (Coleoptera, Carabidae). Ecological Entomology

16: 91 – 104.

Samways, M. J. 1994. Insect Conservation Biology. Chapman and Hall, London.

Scheffler, P. 2005. Dung beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) diversity and

community structure across three disturbance regimes in eastern Amazonia.

Journal of Tropical Ecology 21: 9 – 19.

Schoener, T. W. 1982. The controversy over interspecific competition. American

Scientist 70: 586 – 595.

Siemann, E., D. Tilman and J. Haarstad. 1996. Insect species diversity,

abundance and body size relationships. Nature 380: 704 – 706.

Sierra, R. 1999. Propuesta preliminar de un sistema de clasificación de

vegetación para el Ecuador continental. Proyecto INEFAN/GEF-BIRF y

EcoCiencia. Quito, Ecuador.

Sousa, W. P. 1984. The role of disturbance in natural communities. Annual

Review of Ecology and Systematics 15: 353 – 391.

Stenseth N.C. 1979. Where have all the species gone? On the nature of

extinction and the Red Queen hypothesis. Oikos 33: 196 – 227.

Stork, N. E. 1988. Insect diversity: facts, fiction and speculation. Biological

Journal of the Linnean Society 35: 321 – 337.

48

Stork, N., J. Adis and R. Didham. 1997. Canopy arthropods. Chapman and Hall.

London.

Sugihara, G. 1980. Minimal community structure: an explanation of species

abundance patterns. The American Naturalist 116: 770 – 787.

Tejada-Cruz, C., K. Mehltreter y V. J. Sosa. 2008. Indicadores ecológicos multi-

taxonómicos. Páginas 271 – 278 em R. H. Manson, V. Hernández-Ortiz, S.

Gallina y K. Mehltreter, editores. Agroecosistemas Cafetaleros de Veracruz

Biodiversidad, Manejo y Conservación. INECOL - INE-SEMARNAT. México.

Thiele, H. U. 1977. Carabid beetles in their environments: a study on habitat

selection by adaptations in physiology and behaviour. Springer-Verlag. Berlin.

Thompson, R. G. 1979. Larvae of North American Carabidae with a key to the

tribes. Páginas 209 – 291 em T. L. Erwin, G. E. Ball and D. R. Whitehead,

editores. Carabid beetles, their evolution, natural history, and classification. Dr.

W. Junk Publishers. The Hague, The Netherlands.

Tylianakis, J. M., T. Tscharntke and O. T. Lewis. 2007. Habitat modification alters

the structure of tropical host-parasitoid food webs. Nature 445: 202 – 205.

Ugland, K. I. and J. S. Gray. 1982. Lognormal distributions and the concept of

community equilibrium. Oikos 39: 171 – 178.

Valdivia, N., A. Heidemann, M. Thiel, M. Molis, and M. Wahl. 2005. Effects of

disturbance on the diversity of hard-bottom macrobenthic communities on the

coast of Chile. Marine Ecology Progress Series 299: 45 – 5.

Van Rensburg B., M. A. McGeoch, S. L. Chown and A. S. Jaarsveld. 1999.

Conservation of heterogeneity among dung beetles in the Maputaland Centre of

Endemism. Biological Conservation 88: 145 – 153.

Watkins, A. J. and J. B.Wilson. 1994. Plant community structure and its relation

to the vertical complexity of communities: dominance/diversity and spatial rank

consistency. Oikos 70: 91 – 98.

Wilkinson, D.M. 1999. The disturbing history of intermediate disturbance. Oikos

84: 145 - 147.

49

Wilson, E. O. 1988. The Current State of Biological Diversity. Páginas 6 – 13 em

E. O. Wilson and F. M. Peter, editors. Biodiversity, National Academy Press.

Washington DC, USA.

Wilson, J. B. 1991. Methods of fitting dominance/diversity curves. Journal of

Vegetation Science 2: 35 – 46.

Wilson, S. D. and D. Tilman. 2002. Quadratic variation in old-field species

richness along gradients of disturbance and nitrogen. Ecology 83: 492 – 504.

Wolda, H. 1992. Trends in abundance of tropical forest insects. Oecologia 89: 47

– 52.

Yanoviak, S. P., H. Walker and N. M. Nadkarni. 2003. Arthropod assemblages in

vegetative vs. humic portions of epiphyte mats in a neotropical cloud forest.

Pedobiologia 48: 51 – 58.

Zar, J. H. 1996. Biostatistical analysis. Third Edition. Pretince-Hall. London.

50

Apêndice I. Tabela geral de indivíduos coletados.

Espécies de Carabidae de dossel coletadas em florestas de terra firme da Amazônia

equatoriana. Fr (freqüência de ocorrência), Ab Total (abundância total), Ab Média

(abundância média), DP (desvio padrão).

Subfamília Tribo Espécie Fr Ab

Total Ab

Média DP

Harpalinae Lebiini Euproctinus sp.1 15 114 0,553 3,395

Harpalinae Lebiini Agra sp.1 51 70 0,340 0,685

Harpalinae Lebiini Lebia sp.1 35 65 0,316 0,901

Harpalinae Lebiini Agra sp.5 29 38 0,184 0,499

Harpalinae Lebiini Coptodera sp.2 19 38 0,184 0,940

Harpalinae Lebiini Hyboptera sp.1 29 37 0,180 0,496

Harpalinae Lebiini Lebia sp.2 21 30 0,146 0,502

Harpalinae Lebiini Onota sp.1 27 30 0,146 0,393

Harpalinae Lebiini Gallerucidia sp.1 14 26 0,126 0,680

Harpalinae Lebiini Agra sp.4 19 24 0,117 0,402

Harpalinae Lebiini Lebia sp.3 14 21 0,102 0,468

Harpalinae Lebiini Coptodera sp.1 13 20 0,097 0,419

Harpalinae Lebiini Agra sp.6 13 15 0,073 0,296

Harpalinae Lebiini Calleida sp.1 12 14 0,068 0,288

Harpalinae Lebiini Agra sp.10 13 13 0,063 0,244

Harpalinae Lebiini Coptodera sp.4 6 13 0,063 0,384

Harpalinae Lebiini Inna sp.2 9 10 0,049 0,237

Harpalinae Lebiini Lebia sp.11 9 10 0,049 0,237

Harpalinae Lebiini Hyboptera sp.2 8 8 0,039 0,194

Harpalinae Lebiini Lebia sp.12 7 8 0,039 0,217

Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.2 7 7 0,034 0,182

Harpalinae Lebiini Inna sp.3 1 7 0,034 0,488

Harpalinae Lebiini Inna sp.4 6 7 0,034 0,207

Harpalinae Lebiini Inna sp.5 5 7 0,034 0,250

Harpalinae Lebiini Agra sp.2 6 6 0,029 0,169

Harpalinae Lebiini Agra sp.7 6 6 0,029 0,169

Harpalinae Lebiini Calleida sp.3 5 5 0,024 0,154

Harpalinae Lebiini Eucheila sp.1 4 5 0,024 0,183

Harpalinae Helluonini Helluobrochus sp.2 3 4 0,019 0,170

Harpalinae Lebiini Agra sp.12 4 4 0,019 0,138

Harpalinae Lebiini Calleida sp.2 3 4 0,019 0,170

Harpalinae Lebiini Inna sp.1 4 4 0,019 0,138

Harpalinae Lebiini Lebia sp.7 4 4 0,019 0,138

Harpalinae Lebiini Pseudotoglossa sp.1 3 4 0,019 0,170

Harpalinae Lebiini Thoasia sp.1 4 4 0,019 0,138

Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.1 4 4 0,019 0,138

Harpalinae Helluonini Helluobrochus sp.1 3 3 0,015 0,120

Harpalinae Lebiini Agra sp.9 3 3 0,015 0,120

Harpalinae Lebiini Cylindronotum sp.1 3 3 0,015 0,120

Harpalinae Lebiini Euproctinus sp.2 1 3 0,015 0,209

Harpalinae Lebiini Lebia sp.9 3 3 0,015 0,120

51

Apêndice I (continuação). Tabela geral de indivíduos coletados.

Espécies de Carabidae de dossel coletadas em florestas de terra firme da Amazônia

equatoriana. Fr (freqüência de ocorrência), Ab Total (abundância total), Ab Média

(abundância média), DP (desvio padrão).

Subfamília Tribo Espécie Fr Ab

Total Ab

Média DP

Harpalinae Lebiini Nemotarsus sp.1 3 3 0,015 0,120

Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.3 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Agra sp.11 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Agra sp.13 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Agra sp.15 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Calleida sp.4 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Calleida sp.5 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Calleida sp.7 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Eucheila sp.2 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Geballusa sp.1 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Inna sp.6 1 2 0,010 0,139

Harpalinae Lebiini Lebia sp.4 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Plochonius sp.1 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Pseudotoglossa sp.2 2 2 0,010 0,098

Harpalinae Lebiini Straneotea sp.1 2 2 0,010 0,098

Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.1 10 2 0,010 0,098

Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.3 2 2 0,010 0,098

Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.2 2 2 0,010 0,098

Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.1 1 1 0,005 0,070

Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.4 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Agra sp.14 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Agra sp.3 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Agra sp.8 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Apenes sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Calleida sp.6 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Calleida sp.8 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Coptodera sp.3 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Cryptobates sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Cylindronotum sp.2 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Epikastea sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Epikastea sp.2 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Heraldinium sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Hybopteroides sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Lebia sp.5 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Lebia sp.6 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Lebia sp.8 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Lebia sp.10 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Lebia sp.13 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Leia sp.1 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Leia sp.2 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Ogygium sp.1 1 1 0,005 0,070

52

Apêndice I (continuação). Tabela geral de indivíduos coletados.

Espécies de Carabidae de dossel coletadas em florestas de terra firme da Amazônia

equatoriana. Fr (freqüência de ocorrência), Ab Total (abundância total), Ab Média

(abundância média), DP (desvio padrão).

Subfamília Tribo Espécie Fr Ab

Total Ab

Média DP

Harpalinae Lebiini Onota sp.2 1 1 0,005 0,070

Harpalinae Lebiini Phacocerus sp.1 1 1 0,005 0,070

Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.2 1 1 0,005 0,070

Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.3 1 1 0,005 0,070

53

Apéndice II. Tabela geral dos gêneros coletados

Riqueza (Riq) e abundância (Ab) observada de gêneros de Carabidae de dossel nas

florestas de terra firme Não-alteradas (NA), Medianamente-alteradas (MA) e

Alteradas (A) da Amazônia equatoriana.

NA MA A

Subfamília Tribo Gênero Riq Ab Riq Ab Riq Ab

Carabinae Cicindelini Ctenostoma 2 6 3 4 1 1

Harpalinae Helluonini Helluobrochus 2 3 2 4

Lebiini Agra 11 52 12 110 10 26

Calleida 5 10 7 18 1 3

Coptodera 3 29 3 42 1 1

Cryptobates 1 1

Cylindronotum 1 1 2 3

Epikastea 2 2

Eucheila 1 2 2 5

Euproctinus 1 2 2 94 1 2

Gallerucidia 1 8 1 18

Geballusa 1 1

Heraldinium 1 1

Hyboptera 2 11 2 27 2 7

Hybopteroides 1 1

Inna 3 5 6 27 3 5

Lebia 5 51 9 75 6 22

Leia 1 1 1 1

Nemotarsus 1 1 1 2

Ogygium 1 1

Onota 1 8 2 21 1 2

Phacocerus 1 1

Plochonius 1 1 1 1

Pseudotoglossa 1 3 1 1 1 2

Straneotea 1 2

Thoasia 1 2 1 2

Paussinae Ozaenini Goniotropis 3 3 2 1 1 1

Pachyteles 2 2 3 4 1 1

54

Apêndice III. Tabela das espécies exclusivas.

Morfoespécies exclusivas de Carabidae de dossel nos locais coletados, Ll (Lliquino),

RAc (Rio Acaro), PAp (Pozo Apaika), Nus (Nushiño), Zab (Zábalo), Ap2 (Apaika 2),

Gin (Ginta), Hua (Huataraco), OG (OnkoneGare), ChM (Chontapunta Mondaña),

SEC1 (Sacha El Control 1), SLT1 (Sacha La Texaco 1), LRBC (Limoncocha Rio

Blanco Chico), LRAg (Lumbaqui Rio Aguarico), USM (Unión San Miguel), SEC2

(Sacha El Control 2), SLT2 (Sacha La Texaco 2).

Tipo de Floresta Morfoespécie (Tribo) Locais presentes Número de indivíduos

Não-alterado Ctenostoma sp.1(Cicindelini) RAc 1

Agra sp.3 (Lebiini) Ll 1

Calleida sp.6 (Lebiini) Ap2 1

Coptodera sp.3 (Lebiini) Nus 1

Geballusa sp.1 (Lebiini) PAp, Zab 2

Heraldinium sp.1 (Lebiini) Ap2 1

Lebia sp.5 (Lebiini) Nus 1

Leia sp.1 (Lebiini) RAc 1

Straneotea sp.1 (Lebiini) PAp, Zab 2

Goniotropis sp.2 (Ozaenini) RAc 1

Medianamente-alterado Ctenostoma sp.3 (Cicindelini) Hua 1

Ctenostoma sp.4 (Cicindelini) Hua 1

Agra sp.14 (Lebiini) OG 1

Calleida sp.5 (Lebiini) Gin, Hua 2

Calleida sp.7 (Lebiini) Hua, OG 2

Calleida sp.8 (Lebiini) OG 1

Coptodera sp.4 (Lebiini) OG 1

Epikastea sp.1 (Lebiini) Gin 1

Epikastea sp.2 (Lebiini) OG 1

Eucheila sp.2 (Lebiini) Huat 1

Euproctinus sp.2 (Lebiini) LRBC 1

Inna sp.3 (Lebiini) Gin 1

Inna sp.5 (Lebiini) OG, ChM, LRBC 3

Inna sp.6 (Lebiini) LRBC 1

Lebia sp.6 (Lebiini) OG 1

Lebia sp.7 (Lebiini) OG 1

Lebia sp.12 (Lebiini) LRBC 1

Lebia sp.13 (Lebiini) LRBC 1

Leia sp.2 (Lebiini) SEC1 1

Ogygium sp.1 (Lebiini) LRBC 1

Onota sp.2 (Lebiini) SEC1 1

Pachyteles sp.3 (Ozaenini) SLT 1 1

Alterado Agra sp.8 (Lebiini) USM 1

Cryptobates sp.1 (Lebiini) SLT2 1

55

Apêndice III continuação. Tabela das espécies exclusivas.

Morfoespécies exclusivas de Carabidae de dossel nos locais coletados, Ll (Lliquino),

RAc (Rio Acaro), PAp (Pozo Apaika), Nus (Nushiño), Zab (Zábalo), Ap2 (Apaika 2),

Gin (Ginta), Hua (Huataraco), OG (OnkoneGare), ChM (Chontapunta Mondaña),

SEC1 (Sacha El Control 1), SLT1 (Sacha La Texaco 1), LRBC (Limoncocha Rio

Blanco Chico), LRAg (Lumbaqui Rio Aguarico), USM (Unión San Miguel), SEC2

(Sacha El Control 2), SLT2 (Sacha La Texaco 2).

Tipo de Floresta Morfoespécie (Tribo) Locais presentes Número de indivíduos

Alterado Cylindronotum sp.2 (Lebiini) USM 1

Hybopteroides sp.1 LRAg 1

Lebia sp.8 (Lebiini) USM 1

Lebia sp.9 (Lebiini) SLT2 1

Lebia sp.10 (Lebiini) SLT2 1

Phacocerus sp.1 (Lebiini) USM 1

Pseudotoglossa sp.2 (Lebiini) SEC2 1

56

Apêndice IV. Tabela das espécies comuns.

Morfoespécies de Carabidae de dossel comuns entre os diferentes tipos de

florestas. NA (Não-alterado), MA (Medianamente-alterado), A (Alterado).

Tribo Espécie NA-MA NA-A MA-A NA-MA-A

Cicindelini Ctenostoma sp.2 X

Helluonini Helluobrochus sp.1 X

Helluobrochus sp.2 X

Lebiini Agra sp.1 X

Agra sp.10 X

Agra sp.11 X

Agra sp.12 X

Agra sp.13 X

Agra sp.2 X

Agra sp.4 X

Agra sp.5 X

Agra sp.6 X

Agra sp.7 X

Agra sp.9 X

Agra sp.15 X

Calleida sp.1 X

Calleida sp.2 X

Calleida sp.3 X

Calleida sp.4 X

Coptodera sp.1 X

Coptodera sp.2 X

Cylindronotum sp.1 X

Eucheila sp.1 X

Euproctinus sp.1 X

Gallerucidia sp.1 X

Hyboptera sp.1 X

Hyboptera sp.2 X

Inna sp.1 X

Inna sp.2 X

Inna sp.4 X

Lebia sp.1 X

Lebia sp.2 X

Lebia sp.3 X

Lebia sp.4 X

Lebia sp.11 X

Nemotarsus sp.1 X

Onota sp.1 X

Plochonius sp.1 X

Pseudotoglossa sp.1 X

Thoasia sp.1 X

Ozaenini Goniotropis sp.1 X

Goniotropis sp.3 X

Pachyteles sp.1 X

Pachyteles sp.2 X

57