RPB v19n1 Machote

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Universidad nacional Mayor de san Marcos

FacUltad de ciencias Biológicas

volUMen 19 aBril , 2012 núMero 1

LIMA, PERÚ

revista

PerUana de

Biología

2

RectorDr. Pedro Atilio Cotillo Zegarra Vicerrector de Investigación Dr. Bernardino Ramírez BautistaConsejo Superior de InvestigaciónDr. Manuel Gongora Prado Decana de la Facultad de Ciencias BiológicasMag. Martha Valdivia CuyaDirectora Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio RaimondiMag. Inés Miriam Gárate Camacho

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada, producida por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Vicerrectorado de Investigación. La Revista es publicada tres veces al año (abril, agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos de las áreas de Biodiversidad, Biotec-nología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

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revista PerUana de BiologíaPublicación científica de la Facultad de Ciencias Biológicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest (Biological Science Journals), Redalyc.

Foto en carátula: Abeja Meliponini (Apidae) robando néctar de la base de la corola de Seemannia sylvatica. Lianka Cairampoma©

Editor jefe Leonardo Romero

Comité EditorRina RamírezCarlos Peña César Arana Carlos Paredes

Comité consultivo en los recientes númerosSebastián Barrionuevo Fundación Miguel Lillo, ArgentinaDaniel Reninson Universidad Nacional de Córdoba, ArgentinaAndres Ojanguren Museo Argentino de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia, ArgentinaLuis Aguirre Universidad Mayor de San Simón, BoliviaRodney Ramiro Cavichioli Universidade Federal do Paraná, BrasilHélio Ricardo da Silva Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BrasilFabrício Rodrigues dos Santos Universidade Federal de Minas Gerais, BrasilDavor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro, BrasilCassia M. Sakuragui Universidade Estadual de Maringá, BrazilRoberto Meléndez Museo Nacional de Historia Natural, ChileMarcelo E. Oliva Universidad de Antofagasta, ChileBerta Calonge Camargo Pontificia Universidad Javeriana, ColombiaSergio Solari Universidad de Antioquia, ColombiaRodrigo Vergara Ruiz Universidad Nacional de Colombia, ColombiaJosé María Gutiérrez Universidad de Costa Rica, Costa RicaJuan José Alvarado Universidad de Costa Rica, Costa Rica

Alicia Gibello Prieto Universidad Complutense de Madrid, EspañaFrancis Kahn IRD. Institut de recherche pour le développement, FranciaJean-Christophe Pintaud IRD. Institut de recherche pour le développement, FranciaJulissa Roncal IRD. Institut de recherche pour le développement, Francia Francisco Alonso Solís Marín Universidad Nacional Autónoma de México, MéxicoPatricia Rojas Instituto de Ecología, MéxicoMónica Romo Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza, PerúMarco Espinoza Instituto Peruano de Energía Nuclear, PerúReynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina, PerúGretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina, PerúSidney Novoa Universidad Nacional Agraria La Molina, Perú Pablo Ramírez Universidad Nacional Mayor de San Marcos, PerúDiana Silva Universidad Nacional Mayor de San Marcos, PerúCesar Aguilar Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú Joaquina Albán Castillo Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú Sandra Knapp The Natural History Museum, UKMaria del Carmen Ulloa Ulloa University of Missouri, USABlanca León University of Texas at Austin, USAPaul Velazco American Museum of Natural History, USANatalia Arakaki University of Louisiana at Lafayette, USAMónica Arakaki Brown University, USA

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(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 19 Abril, 2012 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Contenido

Trabajos originales3 Anatomy and physicochemical properties of the chambira fiber Anatomía y propiedades físico-químicas de la fibra de chambira Manuel Marín, Betty Millán and Francis Kahn

11 Notas sobre los visitadores florales de Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae) Notes on floral visitors in Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae) Lianka Cairampoma y Carlos Martel

17 El orden Carnivora (Mammalia) en el Perú: Estado del conocimiento y prioridades de investigación para su conservación The order Carnivora (Mammalia) in Peru: State of Knowledge and research priorities for its conservation E. Daniel Cossíos, Paloma Alcázar, Ursula Fajardo, Kelly Chávez, Joanna Alfaro-Shigueto, Susana Cárdenas-Alayza, Juan Valqui,

Francesca G. Montero, Jesús Lescano, Miryam Quevedo, Elena Vivar, Renata Leite, Karim Ledesma, César Medina, Leonardo Maffei, Jessica Amanzo, César Chávez, Marco A. Enciso, Álvaro García, Jeffrey C. Mangel, Joel A. Mendoza, Gianmarco Rojas, Larissa Silva, L. Villegas, Robert S.R. Williams, Alfonzo Zúñiga, Alex Cruz, IMARPE, Elisa Ruiz y la DGFFS

27 Tipos y formas de ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca) en la cuenca alta del río Itaya Types and forms of sleeping dens of pacas (Cuniculus paca) in the upper Itaya river basin Rolando Aquino, Gendrick Meléndez, Etersit Pezo y Deyber Gil

35 Diversidad de mamíferos y sus preferencias por los tipos de hábitats en la cuenca del río Alto Itaya, Amazonía peruana Diversity of mammals and its preferences for the habitats types in the upper Itaya river basin, Peruvian Amazon Rolando Aquino, Cinthya Tuesta y Edgardo Rengifo

43 Aspectos histomorfométricos y cuantitativos del ovario de Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae) Histomorphometric and quantitative aspects of ovarian of Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae) Carina Maron, Mirian Bulfon y Noemí Bee de Speroni

51 Adiciones a la fauna de bivalvos del mar peruano Additions to the bivalve fauna of the Peruvian sea Carlos Paredes, Franz Cardoso, Leonardo Romero y Remy Canales

59 Biodiversidad y endemismo de los caracoles terrestres Megalobulimus y Systrophia en la Amazonia occidental Biodiversity and endemism of the western Amazonia land snails Megalobulimus and Systrophia Rina Ramírez, Víctor Borda, Pedro Romero, Jorge Ramirez, Carlos Congrains, Jenny Chirinos, Pablo Ramírez , Luz Elena Velásquez y Kember Mejía

75 Fauna flebotomina (Diptera: Psychodidae) del estado Falcón, Venezuela Phlebotomine sandfly fauna (Diptera: Psychodidae) of Falcon state, Venezuela Dalmiro J. Cazorla y Pedro Morales

81 Degradación de tiocianato por hongos aislados de ambientes mineros y evaluación de su capacidad degradativa The thiocyanate degradation by fungi isolated from mining environments and evaluation of degradative capacity Susan Medina, Marisela Torres, Yerson Durán, Rina Ramírez, Juan Herrera y Pablo Ramírez

89 Decrease in spermatic parameters of mice treated with hydroalcoholic extract Tropaeolum tuberosum “mashua” Disminución en los parámetros espermáticos de ratones tratados con el extracto hidroalcohólico de Tropaeolum tuberosum “mashua” Jonathan H. Vásquez, José M. Gonzáles and José L. Pino

Notas científicas95 First record of the swimming sea cucumber Enypniastes eximia Théel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) in Peruvian waters Primer registro del pepino de mar nadador Enypniastes eximia Theel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) en aguas peruanas Francisco Alonso Solís-Marín, Yuri Hooker and Alfredo Laguarda-Figueras

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97 Thermal ecology of Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) in the Plain Dry Forest of Tumbes, Peru Ecología térmica de Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) en el Bosque Seco de Llanura de Tumbes, Perú Juan C. Jordán A. and José Pérez Z.

101 Surrogacía taxonómica en bosque montano andino Taxonomic surrogacy in andean montane forests Salvador Herrando Pérez y María de los Ángeles La Torre-Cuadros

107 Karyotypes of Akodon orophilus Osgood 1913 and Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) from Huánuco, Peru Cariotipos de Akodon orophilus Osgood 1913 y Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) de Huánuco, Perú Víctor Pacheco, Jesús H. Córdova and Margarita Velásquez

111 Cambios en las comunidades bacterianas de suelo luego de una contaminación con hexadecano Changes in soil bacterial communities after contamination with hexadecane Graciela N. Pucci, Adrián J. Acuña, Natalia Y. Nohra y Oscar H. Pucci

Comentario113 Revisión de índices de distribución espacial usados en inventarios forestales y su aplicación en bosques tropicales Review of spatial indices used in forest inventory and their application in tropical forests Alicia Ledo, Sonia Condés, Fernando Montes

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Anatomy and physicochemical properties of the chambira fiber

Rev. peru. biol. 19(1): 003- 009 (April 2012)

Rev. peru. biol. 19(1): 003- 010 (Abril 2012)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM ISSN 1561-0837


Manuel Marín1, Betty Millán1 y Francis Kahn2

Anatomía y propiedades físico-químicas de la fibra de chambira

1 Museo de Historia Natural–Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María, Lima, Perú.

2 IRD, UMR DIADE, Casilla 18-1209, Lima, Perú.

Email:

Betty Millán [email protected]

Presentado: 30/06/2011Aceptado: 08/07/2012 Publicado online: 01/10/2012

AbstractThe anatomy of the unopened spear leaf of the chambira palm (Astrocaryum chambira), from which chambira fiber is extracted, is described and compared with that of three species (Astrocaryum jauari, occasionally used for fiber extraction, A. standleyanum and A. perangustatum, which do not provide any fiber). Chambira fiber consists of non-vascular fiber strands closely adhered to the adaxial hypodermis; this forms a compact unit, which makes it easy to separate from the rest of the lamina. A similar arrangement is found in Astrocaryum jauari; however, the non-vascular fiber cells are shorter and fewer per strand. Differences in leaf anatomy of Astrocaryum standleyanum and A. perangustatum may explain why fiber is not extracted: Astrocaryum stand-leyanum has a dense row of non-vascular fibrous strands under the adaxial hypodermis similar to Astrocaryum chambira but the large size of non-vascular fibrous strands that are located in the abaxial part of the mesophyll makes it difficult to properly extract fiber as is done with chambira. In Astrocaryum perangustatum, non-vascular fiber strands are small and irregularly dispersed in the mesophyll, which makes it impossible to extract quality fibers. Density, thickness and tensile strength are higher in chambira fiber than in jauari fiber. Chambira fiber presents a very high cellulose content (93.9%), while lignin content is low (4.2%). The ultrastructure of the cell wall of the non-vascular fiber is described for Astrocaryum chambira only. The major trait is a three-layered cell wall, with a notably thick inner layer. The physicochemical properties of chambira fiber are compared with other vegetal fibers used by the industry.

Keywords: Arecaceae, Astrocaryum chambira, vegetal fiber, promising species, Peru.

ResumenSe describe la anatomía de la lamina de la pinna en hojas no abiertas de la palmera chambira (Astrocaryum chambira), la que se utiliza para extraer la fibra, comparándola con otras tres especies (Astrocaryum jauari, de la cual ocasionalmente se obtiene una fibra, A. standleyanum y A. perangustatum, estas no proveen fibras). La estructura de la fibra consiste en paquetes de fibras no vasculares adheridos a la hipodermis y epidermis adaxial, lo cuales forman una unidad compacta, que se hace fácil separar del resto de la lámina. Una dis-posición similar se encuentra en la fibra de Astrocaryum jauari; sin embargo, esta especie tiene menos fibras celulares no vasculares por paquete, con menor longitud. Una disposición diferente es hallada en las otras dos especies lo cual no permite una separación de las fibras: en Astrocaryum standleyanum los paquetes de fibras no vasculares son localizados debajo de la hipodermis adaxial como lo son en Astrocaryum chambira, pero los paquetes de fibras no vasculares localizados en la parte abaxial del mesófilo son significativamente más grandes, lo que hace dificil extraer la fibra como se practica en chambira. En Astrocaryum perangustatum, los paquetes de fibras no vasculares son de menor tamaño y están dispersos en el mesófilo, lo que hace impo-sible la extracción de una fibra de calidad. La densidad, espesor y resistencia a la tracción son mayores en las fibras de Astrocaryum chambira que en las fibras de A. jauari. La fibra de chambira presenta un alto contenido de celulosa (93,9%) y bajo contenido de lignina (4,2%). La ultraestructura de la pared celular de la fibra no vascular es descrita sólo para A. chambira, la cual presenta una pared celular estratificada en tres capas, la interna es notablemente gruesa. Las propiedades físico-químicas de la fibra de chambira son comparadas con las fibras vegetales utilizadas en la industria.

Palabras claves: Arecaceae, Astrocaryum chambira, fibras vegetales, especies promisorias, Perú

IntroductionPalm fibers are used to manufacture a variety of goods and

may represent a locally non-negligible economic resource (Schul-tes 1977). Several parts of the plant provide fiber: hard fiber for manufacturing brushes from the leaf sheath of some species such as Aphandra natalia (Balslev et al. 2008, Kronborg et al. 2008) or Leopoldinia piassaba (Lescure et al. 1992); rot-resistant fiber, e.g. for stuffing car seats, from the fruit of Cocos nucifera (Balick & Beck 1991); raw material for manufacturing furniture from the stem of the Calamus species (Kalima & Jasni 2004). Cellulose fibers extracted from the leaf of Chamaerops humilis (Benahmed-bouhafsoun et al. 2007) or petiole of Mauritia flexuosa (Bresani 1924, De Los Heros & Zárate 1980) are considered promising material by the cellulose industry.

Astrocaryum chambira, the chambira palm, provides a soft fiber commonly used to make carrying bags and hammocks.

Chambira fiber is extracted from the yellowish pinnae of the young spear leaf that emerges from the crown center. Accord-ing to Holm Jensen & Baslev (1995), who provided a complete description of processing chambira fiber and products for several Ecuadorean ethnic groups, fiber extracted from mature leaves was used to make fishing nets. In the Peruvian Amazon, chambira fiber is locally extracted and manufactured goods are sold in local and regional markets, and in the many souvenir shops found in the main touristic cities (Mejía, 1988; Vormisto, 2002). Other species of the genus Astrocaryum (A. standleyanum, A. aculeatum, A. jauari, and A. vulgare) are occasionally used for fiber extraction from the lamina (Borgtoft Pedersen 1994, Holm Jensen & Baslev 1995, Kahn 2008).

Leaf anatomy of several species of Astrocaryum, including those mentioned in this article, was formerly described from seedlings (Millán & Kahn 2010). Here, anatomical study focuses on chambira fiber and compares it with two species, Astrocaryum

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Marín et al.

Rev. peru. biol. 19(1): 003- 009 (Abril 2012)

jauari and A. standleyanum (the former is occasionally used for fiber extraction, the latter does not provide any individual fiber), which both belong to the subgenus Astrocaryum, and with a third species, Astrocaryum perangustatum, which belongs to the subgenus Monogynanthus and the leaves of which are never used for fiber extraction. Physicochemical and ultrastructural characterization of chambira fiber cell wall completes the anatomical study. The fibers are compared with vegetal fibers used by industry.

Material and methodsPalm species (Fig. 1) — Astrocaryum chambira is a large

solitary palm; it grows in primary forest as well as in secondary vegetation and open areas in the western Amazonian lowlands and slopes of the eastern Andean foothills in Ecuador, in western Brazil, and extends to the north and central eastern regions of Peru. Astrocaryum jauari is a large riparian caespitose palm that produces several stems from its base; it is commonly found along most rivers of the Amazon basin. Astrocaryum standleyanum is a medium-sized solitary palm, it grows most commonly in lowland rainforests on poorly drained soils along the Pacific slope from Costa Rica to the Pacific lowlands of western Colombia and Ec-uador. These three species develop ragged leaves, i.e. the pinnae are irregularly grouped and oriented in several directions from

the rachis. Astrocaryum perangustatum is a large-leaved, short-stemmed palm, the pinnae are regularly disposed in one plane; it is endemic to central Sub-Andean valleys (Millán, 2006), where it grows in forest understory as well as in open areas.

Material collected – Medial pinnae of unopened spear leaf (those commonly used for fiber extraction) were collected in 2-5 individuals from the following localities: Astrocaryum cham-bira — in Yamayakat (78º20’11”W, 05º03’19”S), Amazonas, northern Peru; Santa Luz (74°03’40”W, 08°26’05”S), Abujao River, Ucayali, central eastern Peru. Astrocaryum jauari — Nanay River valley (73º15’28’’, 3º41’46’’S) Maynas, Loreto, Peru. Astrocaryum standleyanum – in Puerto Quito (00º07’00”N, 79º16’00”W), Pichincha, Northern Ecuador. Astrocaryum per-angustatum — in the Pozuzo region (75º33’16”W, 10º04’05”S), Pasco, Peru (Fig. 2).

Anatomical study — Fresh portions of 5 cm length taken from the midpart of medial pinnae of unopened spear leaves of the four species were fixed in FAA (formalin, alcohol, gla-cial acetic acid). Cross sections were cut by hand, bleached in commercial sodium hypochlorite and 5% chloral hydrate, stained in 1% safranin; zinc chloride-iodide and phloroglucin microchemical tests were applied for examination of cellulose

Figure 1. Extracting and processing the chambira fiber. A, B: Adult and juvenile palms. C: Harvesting the pinnae. D: Mechanical removal of commercial fibers. E, F: Washing and drying the fibers in the sun. G: Previous fiber ready for staining with natural dyes.

A B

C

D

E F G

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Figure 3. Astrocaryum chambira. A: Lamina of the unopened spear leaf (cross section). B, C: Non-vascular fiber cells (nvf); B, D: vascular fiber cells (vf). E: Zinc chloride-iodide test in non-vascular fiber (light green). F: Phloroglucin test (pink) in vascular fiber. (ad.ep., adaxial epidermis; ab.ep., abaxial epidermis; ad.hyp., adaxial hypodermis; cf, fiber extracted from unopened leaf; est, stegmata; pa, parenchyma; vb, vascular bundle). Scale bars: 50µm in A, E, F; 100 µm in B; 5 µm in C, D.

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Marín et al.


and lignified fiber walls respectively (D'Ambrogio 1996). Fibers were extracted from medial pinnae from unopened spear leaves of Astrocaryum chambira and A. jauari following the traditional Amazonian process (Fig. 1); fiber portions of 1 cm length were macerated in 5% sodium hydroxide solution, boiled for 30 minutes, bleached with 5% chloral hydrate, and stained in 1% safranin (Msahli et al. 2007 modified).

Observations and photographs were made at 100x and 400x magnification with a Leica ICC50 photomicroscope; digital photographs were processed with Adobe Photoshop CS4.

Biometrics — Fibers and fiber cells were measured using an ocular micrometer. Data were obtained for three laminas per species. Mean values were calculated from 30 measurements (10 per lamina) for thickness of lamina, thickness of the fiber extracted from the leaf, length of adaxial and abaxial fibrous strands, number of fiber cells per non-vascular fibrous strand,

and 90 measurements (30 per lamina) for length and width of non-vascular fiber cells. Significant differences at p<0.05 and p<0.01 were determined using ANOVA and pairwise compari-son of means (Fisher’s LSD).

Physicochemical analysis of non-vascular fibers — Fiber thickness and density (adapted from ASTM D 143) were mea-sured with a Mitutoyo digital caliper, model CD-62BS (adapted from ASTM D 2256 and ASTM D 143, 1993). The tensile test was carried out for six units of Astrocaryum chambira fiber and one unit of Astrocaryum jauari fiber using an Alfred J. Amsler and Co. universal tensile machine, Model 46/224 (ASTM D 2256).

Cellulose and lignin contents were quantified for the cham-bira fiber; dry fibers were previously macerated in a mixture of 1:2 ethanol-benzene for release of extractives, and processed according to TAPPI methods T 203 I-74 for cellulose and T 222 I-74 for lignin (TAPPI 1978a, b).

Ultrastructure of chambira fiber cell wall — Fiber palm samples were fixed in 2.5% glutaraldehyde in 0.1 M phosphate buffer, pH 7.2, washed in 0.1 M phosphate buffer, pH 7.2 for about 8 hours and postfixed in 1% osmium tetroxide in 0.1 M phosphate buffer pH 7.2 for 12 hours. The samples were washed in 0.1 M phosphate buffer, pH 7.2 and dehydration took place in a graded ethanol and acetone series. Infiltration and embed-ding was performed in successive steps in a mixture of acetone and resin Durcopan ® in a 60°C oven for 48 h. Ultra-thin 90 nm thick cross sections were cut with a Porter Blum MT2 ultrami-crotome, the sections were stained with uranyl acetate and lead citrate for observation under transmission electron microscopy. (Ancheta et al. 1996).

Results Unopened spear leaves of the four species share common

anatomical characteristics. These include: non-vascular fibrous strands located under the adaxial hypodermis and in the spongy parenchyma between the major vascular bundles, variable in shape and in number of fibers; round stegmata surrounding fiber strands; cellulose non-vascular fiber very elongated, acute at the ends, with thick walls; lignified vascular fibers short, septate, spindle-shaped and acute, located at the ends of the major and minor vascular bundles.

One of the main anatomical differences is that non-vascular fibrous strands form a dense row below the adaxial hypodermis in Astrocaryum chambira, A. jauari and A. standleyanum, while they are irregularly scattered in the mesophyll in Astrocaryum perangustatum (Fig. 3, 4).

Figure 2. Areas sampled (In Peru: Yamayakat, Amazonas; Santa Luz, Ucayali; Nanay river, near Iquitos, Loreto; Pozuzo, Pasco. In Ecuador: Puerto Quito, Pichincha).

Figure 4. Astrocaryum jauari (A), Astrocaryum standleyanum (B), Astrocaryum perangustatum (C): Lamina of the unopened spear leaf (cross section). (ad.ep., adaxial epidermis; nvf, non-vascular fiber; ad.hyp., adaxial hypodermis; pa, parenchyma). Scale bar: 50µm.

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ANOVA applied to biometric parameters obtained from the four species supports significant differences at p<0.01; pairwise comparisons of the means specify those differences as follows (Table 1): (i) Lamina of unopened spear leaves is thicker in As-trocaryum standleyanum, A. chambira and A. chambira than in A. jauari and A. perangustatum. (ii) The fiber extracted from the leaf is thicker in Astrocaryum chambira than in A. jauari (fiber are not extracted from the other two species). (iii) Non-vascular fibrous strands located below the adaxial hypodermis are signifi-cantly longer in Astrocaryum chambira and A. standleyanum than in A. jauari and A. perangustatum. Those located in the abaxial mesophyll are shorter than the former, the longest are found in Astrocaryum standleyanum. (iv) Non-vascular fiber cells are longer in Astrocaryum standleyanum and A. chambira than in A. jauari, short in A. perangustatum; they are wider in Astrocaryum jauari and A. standleyanum than in A. chambira and A. perangustatum. (v) The number of fiber cells per non-vascular fibrous strand is highest in Astrocaryum chambira.

Thickness and density of non-vascular fibers and tensile strength are higher in Astrocaryum chambira than in A. jauari (Table 2). Only one unit of jauari fiber was analyzed, however. Zinc chloride-iodide microchemical testing shows that non-vascular fiber cell walls are mainly composed of cellulose (Fig. 3E). Chemical analysis for commercial fiber extracted from unopened spear leaves gives a high cellulose content of 93.9% in dry matter, while the lignin content is low at 4.2%. Phloro-glucin microchemical testing shows that lignin is concentrated in lignified fibers located in fibrous vascular strands (Fig. 3F).

In Astrocaryum chambira, the ultrastructure of non-vascular fiber wall shows a thick, three-layered cell wall (1.75 µ ) and a

narrow cytoplasmic lumen (0.91 µ diameter). The primary wall, made of the outer layer (S1), is 0.02 µ thick; the secondary wall is made of both medial (S2) and inner (S3) layers, 0.26 µ and 1.47 µ thick, respectively. Darkness decreases centripetally from S1 to S3. Vascular fiber wall is thin (0.8 µ ) and unstratified with wider lumen than in the non-vascular fiber.

Discussion Chambira fiber extracted from unopened spear leaf consists

of non-vascular fibers closely adhered to adaxial epidermis and hypodermis. A mechanical extraction process removes the unus-able part of the mesophyll (spongy parenchyma, non-vascular and vascular fibers).

Anatomical features make clear why leaves of Astrocaryum jau-ari, A. standleyanum and A. perangustatum are not used regularly or at all for fiber extraction. Non-vascular fiber cells and strands are shorter, and their number per strand is lower in Astrocaryum jauari than in A. chambira. That may explain why the spear leaf of this species is not commonly used for fiber extraction. More-over, Astrocaryum jauari is a riparian species flooded for several weeks each year; it is less accessible than Astrocaryum chambira that is commonly found in non-flooded areas and cultivated places. Astrocaryum standleyanum has a dense row of non-vascular fibrous strands under the adaxial hypodermis similar to A. chambira but the large size of non-vascular fibrous strands that are located in the abaxial part of the mesophyll makes it difficult to properly extract fibers as is done for chambira fiber. However, this species is used in making handicrafts such as hats and baskets, using the entire pinnae from unopened spear leaves with an appropriate treatment described in Borgtoft Pedersen (1994). Non-vascular fiber strands are small and irregularly dispersed in the mesophyll in Astrocaryum perangustatum, which makes it impossible to extract quality fibers.

Chambira fiber is the largest among the known fibers from palm leaves; moreover, its length is comparable to some fibers of palm stems (e.g. Calamus, Table 3). Fiber cell wall is thicker than in Cocos nucifera fiber (0.089 µ ) and thinner than Linum usitassisimum fiber (5–15 µ ) according to Morvan et al. (2003) and Khalil et al. (2006). Length and width of chambira fiber

Lamina thickness1

Thickness of the fiber extracted from the

leaf 1

Length of vascular fibrous strands

located below the adaxial

hypodermis1

Length of vascular fibrous strandslocated

in the abaxial mesophyll1

Length of non-vascular fiber

cells2

Width of non-vascular fiber

cells2

N fiber cells per non-vascular fibrous strand1

A. chambira 231.0±34.7 (a)(108.0–300.0)

204.8±17.5 (175–250)

78.4±21.9 (a)(30.0–112.5)

25.3±6.1 (a)(12.5-45.0)

2280.4±590.9 (a)(1150.0–4300.0)

8.2±1.7 (a)(5.0–11.3)

44.5±17.0 (a)(9.0–75.0)

A. jauari 191.7±08.7 (b)(170.0–200.0)

138.3±14.6 (115–165)

42.2±11.6 (b)(20.0–67.5)

26.0±5.7 (a)(15.0-35.0)

1672.9±377.4 (b)(920.0–2800.0)

9.3±1.3 (b)(7.5–12.5)

13.9±6.1 (b)(3.0–24.0)

A. standleyanum 288.0±17.5 (c)(270.0–340.0) - 65.1±21.3 (c)

(37.5–112.5)50.3±6.8 (b)(37.5-62.5)

2468.6±459.0 (c)(1450.0–3710.0)

9.3±1.9 (b)(5.0–12.5)

34.0±14.5 (c)(4.0–55.0)

A. perangustatum 153.3±11.2 (d)(120.0–170.0) - 31.0±7.6 (d)

(15.0 – 47.5)18.0±4.7 (c)(7.5 – 25.0)

1158.3±339.9 (d)(580.0–2300.0)

6.9±1.5 (c)(5.0–10.0)

15.8±5.5 (b)(3.0–26.0)

Table 1. Unopened spear leaf biometrics in regard to fiber extraction. 1N=30; 2N=90;length and width in µ; mean±SD (min-max); a, b, c, d mark the significant differences between species at p>0.01).

Thickness Density Tensile strength

A. chambiran=6

0.19±0.04(0.12–0.25)

0.87±0.03(0.83–0.91)

0.15±0.09(0.04–0.26)

A. jauarin=1 0.09 0.67 0.096

Table 2. Thickness (mm), density (g/cm3) and tensile strength (Gpa) of chambira non-vascular fiber. mean±SD (min-max).

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Marín et al.


can be compared to those of several commercial fibers (Table 4); however, only extreme values for these latter are available in the literature cited, which limits the meaning of such a comparison.

Except for New Zealand linen, Phormium tenax, tensile strength of chambira fiber is weaker than the values reported for other commercial fibers (Table 4), which would be at least partially due to the lack of lignin in the cell wall. Tensile strength is a function of several factors such as the rigidity of the lignified wall (McDougall et al. 1993), the strength of covalent bonds in the pyranose rings and between glucose units of the cellulose polymer chain (Kalima & Jasni 2004), or the orientation of cellulose microfibrils along the axis of the fiber (Sanchis Gritsch & Murphy 2005).

Chambira fiber is essentially composed of cellulose non-vascular fibers, which makes them flexible enough to be valuable for manufacturing bags and hammocks. Cellulose content is higher than those reported for other commercial fibers (Table 5). In this way, chambira fiber differs from most Monocotyledon fibers, which are composed of vascular tissue with lignified cell walls (Tomlinson 1990, McDougall et al. 1993, Evert 2006).

According to Holm Jensen & Baslev (1995), the exploitation of the chambira palm for fiber extraction is a classic example of extractivism in Ecuador; it is used as a shade tree for crops and could be an important component in agro-forestry systems or for revaluing deforested areas. This is also true of Peru. Introducing chambira fiber in industrial fiber process would be a good option to intensify the utilization of this palm and increase local income. However, further research on the ecology and genetic diversity of Astrocaryum chambira are really needed in order to optimize this resource within a sustainable development framework.

AcknowledgementsThis work was carried out under the agreement between

UNMSM/San Marcos National University, Peru and IRD/Re-

search Institute for Development (UMR DIADE/DYNADIV), France, and supported by the PALMS project funded by the European Community, 7th Framework Programme, Grant Agreement N°212631, and the PROCYT-CONCYTEC-OAJ Project (230-2008). We thank Delya Yabar for her helpul assis-Delya Yabar for her helpul assis-tance on the English manuscript.

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Length Width

Caryota urens1 6.3 3.3

Phoenix dactylifera1 6.7 3.5

Chamaerops humilis2 630.0 2.0

Calamus occidentalis3 2204 4.3

Table 3. Fiber cell length and width (in µ) in other palm species. 1Rasheed & Dasti (2003); 2Benhamed-Bouhafsoun et al. (2007); 3Kalima & Jasni (2004).

Length Width Tensile strength

Agave sisalana1,2 2700.0-3400.0 8.0-41.0 6.1

Musa textilis2,3 4300.0-6200.0 16.0±32.0 1.0

Phormium tenax4,6 3740.0-4750.0 10.1-12.8 0.1

Linum usitassisimum1,5 2100.0-40000.0 10.0-51.0 0.5

Cannabis sativa1,2 8500.0-20000.0 10.0-51.0 9.0

Hibiscus cannabinus1,2 1000.0-2600.0 20.0-24.0 11.9

Table 4. Length and width of fiber cells (min-max in µ), and tensile strength (Gpa) in commercial species. 1McDougall et al. (1993); 2Rowell et al. (2000); 3Moreno et al. (2005); 4Cruthers et al. (2006); 5Kromer (2009); 6Harris & Woodcock-Sharp (2000).

Cellulose Lignin

Agave sisalana 53.6–65.8 9.9–14.0

Cannabis sativa 67.0 3.3

Gossypium barbadense 83.0 -

Hibiscus cannabinus 55.0 –59.0 6.8–8.0

Linum usitassisimun 56.5–64.1 2.0

Table 5. Cellulose and lignin content (as % of dry matter) in fibers of commercial species (McDougall et al. 1993).

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Notas sobre los visitadores florales de Seemannia Sylvatica

Rev. peru. biol. 19(1): 011 - 016 (April 2012)

Rev. peru. biol. 19(1): 011 - 016 (Abril 2012)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM ISSN 1561-0837

Notas sobre los visitadores florales de Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae)

Lianka Cairampoma y Carlos Martel

Notes on floral visitors in Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae)

Museo de Historia Natural–Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 14-0434, Lima, Perú. E-mail: [email protected]


ResumenLa polinización en Gesneriaceae comúnmente se asocia a síndromes de ornitofilia o melitofilia, siendo usual además la visita a las flores por especies robadoras de néctar. Se presenta una nota sobre la fauna que visita las flores de Seemannia sylvatica en Cusco, registrándose colibríes e insectos visitando las flores. En base a las características florales y conducta de los visitadores florales se sugiere que las flores de S. sylvatica presentan un síndrome ornitofílico. Se concluye que únicamente los colibríes serian los polinizadores, mientras que los insectos visitadores no intervendrían en la polinización y serian robadores del néctar de las flores.

Palabras clave: Síndrome floral, visitadores florales, polinización, Trochilidae, robadores de néctar.

AbstractPollination in Gesneriaceae commonly is associated with syndromes of ornithophily or melittophily, and usually others visitors are robbers of nectar. We present a note about the fauna that visit the flowers of Seemannia sylvatica in Cusco, where hummingbirds and insects were recorded visiting the flowers. Based on floral char-acteristics and behavior of floral visitors, we suggest that the flowers of S. sylvatica present an ornithophily syndrome. Therefore, only hummingbirds are pollinators, while the insects are not involved in pollination and only steal nectar from flowers.

Keywords: Floral syndrome, flower visitors, pollination, Trochilidae, nectar robbers.

IntroducciónLa polinización puede ser llevada a cabo por distintos grupos

funcionales de animales (Fenster et al. 2004), los cuales han sido clave en la diversificación de las angiospermas (Grant & Grant 1965, Stebbins 1970, Fenster et al. 2004). Sin embargo, la relación planta-polinizador (mutualismo) puede ser afectada por los robadores florales (parasitismo), especies que no proveen servicios a las plantas (Maloof & Inouye 2000).

Gesneriaceae es una de las familias tropicales más diversas, con 2500 a 3700 especies (Burtt & Wiehler 1995). Son particular-mente interesantes porque exhiben una alta variabilidad en sus formas florales y color (Skog 1976, Smith 1996), composición del néctar y asociación con diferentes síndromes de polinización (Perret et al. 2001).

La polinización por picaflores parece ser muy común y extendida en Gesneriaceae (Bawa et al. 1985, Perret et al. 2001). Se estima que alrededor del 60% de las Gesneriaceae neotropicales son ornitófilas, el 30% melitófilas (específica-mente abejas euglosas macho) y el 10% por el resto de otros grupos funcionales (Wiehler 1983). Son pocos los estudios en Gesneriaceae neotropicales enfocados en polinización y sistema reproductivo, y las tribus Episcieae, Gesnerieae y Sinningieae son las más estudiadas (Steiner 1985, San Martín-Gajardo & Freitas 1999, Perret et al. 2001, San Martín-Gajardo & Sazima 2004, 2005a, b, Martén-Rodríguez & Fenster 2008, Martén-Rodríguez et al. 2009).

Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein, es herbácea terrestre, perenne con rizomas escamosos, numerosas flores por axila, no

pedunculadas, sin brácteas, vistosas de corola tubular caracter-izada por presentar tricomas multicelulares en forma de barril en la boca de la corola (Roalson et al. 2005); se distribuye en Bolivia, Brasil y Perú, forma densas poblaciones en causes de ríos, zonas abiertas de la llanura amazónica y bosques premontanos, y es ampliamente comercializada como especie ornamental (Wiehler 1976).

El propósito de esta investigación es (a) documentar los visitadores florales y (b) caracterizar la morfología y biología floral (longevidad floral, antesis, receptividad estigmática y dehiscencia de las anteras), y su evaluación en el contexto del sistema de polinización.

Material y métodosÁrea de estudio. El presente estudio fue realizado en las

cercanías del Albergue San Pedro, distrito Kosñipata, provincia de Paucartambo, departamento de Cusco, Perú (10,0556° S, 71,5466° W), alrededor de los 1400 m de altitud, durante el mes de abril de 2009. El albergue está localizado en el flanco oriental de los Andes con una precipitación media anual de 2480 mm y una temperatura media de 15 – 18 °C (Atrium versión 1.7.1).

Morfología floral. Se hizo una adaptación de Navarro et al. (2007). Se tomaron medidas de distintas partes de la flor en individuos de S. sylvatica, longitud de la corola, diámetro de apertura de la corola, longitud del pistilo y de los estambres (Fig. 1). En total se tomaron las medidas de 75 flores (dos a tres por individuo). Con las medidas se realizó un análisis de componentes principales (ACP) para conocer si las variables morfométricas florales covarían. Los análisis morfométricos

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Rev. peru. biol. 19(1): 011 - 016 (Abril 2012)

y los análisis de componentes principales fueron conducidos mediante el programa PAST versión 1.97 (Hammer et al. 2001).

Biología floral. Se monitoreó diariamente a individuos de S. sylvatica desde la apertura de la flor (día 1) hasta la pérdida de la corola (día 1+x). En total se utilizaron 75 flores. La receptividad estigmática fue examinada con el método de la actividad de la H2O2-catalasa (Zeisler 1938), desde el momento del "día 1" hasta

Figura 1. Variables morfométricas estudiadas en la flor de Seemannia sylvatica. 1 longitud de la corola; 2 diámetro de apertura de la corola; 3 longitud del estambre; 4 longitud del pistilo.

Longitud de estructuras (mm) Día 1 (µ ± S) Día 2 (µ ± S) Día 3 (µ ± S) Día 4 (µ ± S)

Longitud de corola 1,81 ± 0,081 1,83 ± 0,108 1,81 ± 0,133 1,76 ± 0,121

Diámetro apertura máxima de corola 0,599 ± 0,086 0,61 ± 0,066 0,63 ± 0,085 0,64 ± 0,078

Longitud de pistilo 1,43 ± 0,213 1,79 ± 0,161 1,77 ± 0,402 1,94 ± 0,129

Longitud estambres 1,44 ± 0,106 1,28 ± 0,178 1,12 ± 0,149 1,17 ± 0,147

Tabla 1. Medidas morfométricas florales tomadas en Seemannia sylvatica indicando los valores por día de antesis floral.

Variables PC I PC II

Longitud de corola 0,0657 -0,3264

Diámetro apertura de corola -0,0579 0,0365

Longitud de pistilo -0,9523 -0,2996

Longitud estambres 0,2923 -0,8957

% Varianza explicada 68,306 22,039

Tabla 2. Resultados del análisis de componentes principales con la matriz de variables florales en Seemannia sylvatica, indicando los valores de cada variable en los primeros dos componentes.

Especie de Picaflor Longitud del pico (mm)*

Adelomyia melanogenys 15

Chaetocercus mulsant 17

Ocreatus underwoodii 16

Media de la corola de S. sylvatica 18,1

Tabla 3. Longitud del pico de los picaflores que visitaron las flores de Seemannia sylvatica.

el "día 1+x". La respuesta positiva a la prueba fue el burbujeo en una solución de H2O2. Se totalizaron 12 flores (una por individuo), por cada día de longevidad de la flor. Para conocer el momento de dehiscencia de las anteras se colectaron botones florales en diferentes estadios de desarrollo y se las diseccionó. Se observó el grado de madurez de las anteras y la morfología de los estambres hasta el último día de antesis de la flor.

Éxito de fructificación. Se marcaron y observaron 1135 flores para determinar la proporción que logra formar fruto. Luego de dos semanas de finalizada la antesis se colectaron los frutos y se observó si hubo desarrollo del mismo.

Visitadores florales. Las observaciones de los visitadores flo-rales fue realizada en una temporada de floración de S. sylvatica en abril de 2009. Se realizaron 40 horas de observación entre las 6:00 y 17:00 horas (San Martín-Gajardo & Freitas 1999). Se registró al visitador floral, la hora y duración de la visita. Los visitadores fueron colectados en etanol de 70% en caso de ser insectos, o mediante fotografías si eran aves.

ResultadosMorfología floral. Seemannia sylvatica presenta flores dispu-

estas en inflorescencias axilares o terminales, con 1–3 flores fas-ciculadas carentes de pedúnculos y con pedicelos teretes rojizos. Las flores son zigomorfas, erguidas con una corola tubular, sin olor perceptible, externamente anaranjado rojizo, internamente amarillo con puntos rojos en la base, y con notables glándulas en el interior de los lóbulos de la corola. Los estambres son exertos

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Figura 2. Vista longitudinal y frontal del desplazamiento de las estructuras reproductivas en diferentes fases sexuales (masculina y femeni-na) en flores de Seemannia sylvatica. A) Fase masculina, anteras expuestas y dehiscentes, estigma poco desarrollado; B) Fase femenina, anteras retorcidas sobre un lado de la corola y estigma bien desarrollado y expuesto.

Figura 3. Visitadores en Seemannia sylvatica. A) Adelomyia melanogenys (Trochilidae) alimentándose del néctar de una flor de S. sylvatica. B) Abeja Meliponini (Apidae) robando néctar a partir de un orifico en la base de la corola de S. sylvatica.

A

B

A B

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en número de 4; ovario ínfero con estilo incluido con presencia de un nectario anular en la base del mismo; estigma capitado y aplanado, exerto. (Fig. 1).

La media de la longitud del tubo de la corola fue 18,1±1,1 mm (n= 69) y la media del diámetro de apertura 6,2±0,7mm (n= 69). La longitud del gineceo se incrementó desde el día 1 (10,6±1,3 mm; n= 14) hasta el día 4 (último día de antesis, 15,3±1,1 mm; n= 22). Los estambres disminuyeron de 14,4±1,1 mm(n= 14) hasta 11,6±1,5 mm (n= 22). La variación de las longitudes por día se detalla en la Tabla 1.

Al realizar el ACP a partir de las variables florales, se observó que el primer componente explica el 68,31% del total de la varianza en tanto que el segundo 22,04% (Tabla 2). La longitud del pistilo y longitud de estambres tienen los valores más altos en el primer componente, indicando que estas variables florales tienden a covariar más. El diámetro de apertura de corola es ex-plicado por el segundo componente. Esto se refleja en el rápido desarrollo del pistilo y degeneración de los estambres que ocurre durante los días de antesis.

Biología floral. La duración de la antesis en todos los casos fue de 4 días (n= 69 flores). La dehiscencia de las anteras ocurrió al iniciarse la antesis (día 1) y el estigma alcanzó mayor recep-tividad los días 2 y 3. La flor se caracterizó por tener dos fases marcadas: Fase masculina, durante el primer día las anteras están dehiscentes y expuestas casi fuera de la corola. Fase femenina, a partir del tercer día, donde el estilo se ha elongado, y el estigma está más receptivo y se encuentra expuesto fuera de la corola. Los estambres a partir del tercer día se retraen (Fig. 2). El segundo día es una fase transicional entre la masculina y femenina. Por tanto, es una especie dicógama (protándrica) y hercógama (Faegri & van der Pijl 1979).

Visitadores florales. Se registró la visita de aves (Trochilidae) e insectos (Formicidae, Apidae y Coleoptera). Los visitadores más comunes fueron Adelomyia melanogenys (Fig. 3A), Chaetocercus mulsant y Ocreatus underwoodii (Trochilidae).

Se observó que durante las visitas a cada flor, el pico del picaflor hacía contacto con las anteras llenas de polen (flores en fase masculina) o con el estigma (flores en fase femenina). La longitud de los picos de los picaflores está indicada en la Tabla 3. Las visitas de los picaflores iniciaron temprano por la mañana y continuaron a lo largo del día hasta la tarde (desde las 8 hasta las 16 horas), con intervalos de 15 a 120 minutos entre cada visita. En promedio los Trochilidae visitaron las flores de S. sylvatica 37 veces por día, con una mayor frecuencia de visitas entre las 9 a 11 horas y visitando hasta 55 flores por vez.

Se observó una especie de Formicidae, una de Chrysomelidae, y una de Apidae (Trigona sp.), los que mostraron una conducta de robadores de néctar, al hacer o aprovechar forados en la base de la corola. Las Trigona sp. (ver Fig. 3B) hacían los orificios

en la base de la corola, mientras las hormigas y escarabajos aprovechaban estos para consumir el néctar. Estas dos últimas especies tuvieron visitas esporádicas.

Se cuantificó la incidencia del robo de néctar a partir de la aparición de los orificios hechos por las abejas y su correspon-dencia con el día en que se hicieron (Tabla 4).

Éxito de Fructificación. Se contabilizaron 783 flores en las que luego se dio el desarrollo del fruto. El éxito total alcanzó el 68,97%.

DiscusiónSeemannia sylvatica presenta un síndrome de polinización

ornitofílico (Faegri & van der Pijl 1979, Proctor et al. 1996): forma tubular, posición horizontal a pendiente, color llamativo, olor no perceptible y néctar diluido. Las mismas que concuerdan con las características de sus visitadores florales, aves de la familia Trochilidae. Según la clasificación de Wiehler (1983), S. silvatyca sería del tipo 3 (corola urceolada, con un tubo marcadamente inflado, como una bolsa, y la boca muy constricta). Wiehler (1983) afirma que la bolsa, sirve para aumentar la visibilidad de la flor, mientras que la pequeña entrada asegura que las aves toquen las anteras y el estigma.

En S. sylvatica se observa una separación temporal y espacial de las anteras y el estigma. Esta separación del rol de los sexos dentro de una temporada reproductiva ocurre ampliamente en las plantas con flores, siendo encontrada en especies con flores perfectas en al menos 17 familias (Cruden 1988). Debido a que las flores de S. sylvatica presentaron hercogamia combinada con protandría, es poco probable que una autopolinización espon-tánea ocurra (autogamia). Posiblemente, esto es una estrategia para reducir la incidencia de autofecundación y de reducir el desperdicio de gametos, mediante el descuento en cantidades de polen (Lloyd & Webb 1986). Esto debido a que la especie es autocompatible y capaz de desarrollar frutos con el polen en una misma flor (autogámica) (Cairampoma & Martel, datos no publicados). También, podría ocurrir que en la misma planta existan flores en fase femenina y otras en fase masculina en un mismo momento, lo que podría ocasionar fertilizaciones geitonogámicas (flor polinizada con polen de otra flor pero que pertenece a la misma planta).

La relación morfológica entre la flor y el polinizador asegura la colocación del polen sobre el potencial polinizador. El tamaño de los picos de las especies Trochilidae visitadoras de S. sylvatica guardan relación con el tamaño de la corola (18,1 mm, Tabla 3), siendo siempre menores a esta longitud. Caso similar al registrado por San Martín-Gajardo & Freitas (1999) en Besleria longimucronata. La menor longitud del pico de los Trochilidae que visitaron las flores de S. sylvatica aseguraba un contacto con las anteras y/o el estigma por lo que deducimos que Adelomyia melanogenys, Chaetocercus mulsant y Ocreatus underwoodii son sus

Día Flores robadas % de flores afectadas % diferencial de flores afectadas por día

uno 3 (n= 14) 21 37

dos 7 (n= 12) 58 23

tres 9 (n= 11) 82 -10

cuatro 5 (n= 7) 71

Tabla 4. Número y proporción de flores robadas por día de antesis de Seemannia sylvatica

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polinizadores naturales. Aunque no podemos afirmar el impacto de cada especie de picaflor sobre la polinización de S. sylvatica.

El néctar es la recompensa más importante de las flores para los animales que las polinizan (Endress 1994, McDade & Weeks 2004). Camargo et al. (2011) registraron en S. sylvatica una producción de volumen de néctar floral de 6±4,9 µL (n= 38), y la concentración de los azúcares de 9,37±4,58% (n= 38). Esta baja concentración del néctar coincidiría con las estrategias de otras plantas polinizadas por colibríes (Baker 1975, De la Bar-rera & Nobel 2004). La baja concentración de néctar seria una estrategia para evitar el robo de néctar por parte de abejas (Bolten & Feinsinger 1978); aunque, esto no es impedimento para la existencia de robadores de néctar de S. sylvatica como abejas, hormigas y escarabajos. Se observó que los robadores de néctar afectaron el 70 y 80% (Tabla 4) hasta el cuarto día. Se observó que entre el día 1 y día 3, se dio el mayor porcentaje de robo (alrededor del 60% del total). Esto podría explicarse porque el último día la planta disminuye su producción de néctar, al haber sido polinizada el día anterior (día 3). La tasa de robo sufrida por S. sylvatica es bastante elevada a pesar del néctar diluido.

El efecto de los robadores de néctar sobre el fitness de la planta es variable. En algunas especies es negativo, positivo o incluso neutro (Maloof & Inouye 2000). En un sistema similar al es-tudiado, los robadores de néctar (ácaros) tuvieron un impacto positivo sobre el fitness de Moussonia deppeana, al incrementar el número de flores visitadas y la frecuencia de las visitas de sus colibríes polinizadores (Lara & Ornelas 2002). Aunque no se puede aseverar lo mismo en S. sylvatica, sin un estudio respectivo. Cabe mencionar que los tres picaflores visitadores mostraron una conducta territorial. Lo que refuerza la idea de que los patrones de alimentación de los colibríes derivan en última instancia de las respuestas individuales a la disponibilidad de alimentos (Sazima et al. 1995, Sazima 1996). La competencia entre picaflores y el robo del néctar, favorecería un mayor número de visitas de los picaflores a distintas flores para copar sus requerimientos ener-géticos. Lo que se vería reflejado en la alta tasa de fructificación (cerca al 70%). Aunque también podría causar una menor constancia de los picaflores a visitar las flores de S. sylvatica con poca o ninguna recompensa de néctar.

AgradecimientosAgradecimiento muy especial a George Bradd por la ayuda

en la identificación de los colibríes y el trabajo de campo. A las organizaciones IdeaWild, ACCA y TReeS-Perú por el apoyo con equipos y financiamiento del proyecto. Al lodge the Cock of the Rock por acogernos tan gentilmente.

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Cairampoma & Martel


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17

Estado del conocimiento e investigación para la conservación de Carnivora en el Perú



El orden Carnivora (Mammalia) en el Perú: Estado del conocimiento y prioridades de investigación para su conservación

E. Daniel Cossíos1,2, Paloma Alcázar3,4, Ursula Fajardo5, Kelly Chávez6, Joanna Alfaro-Shigue-to7,8, Susana Cárdenas-Alayza9, Juan Valqui4,10, Francesca G. Montero11, Jesús Lescano12, Miryam Quevedo12, Elena Vivar5, Renata Leite13, Karim Ledesma4, César Medina6, Leonardo Maffei14, Jessica Amanzo15, César Chávez16, Marco A. Enciso17, Álvaro García16, Jeffrey C. Mangel7,8, Joel A. Mendoza18, Gianmarco Rojas18, Larissa Silva19, L. Villegas20, Robert S.R.

Williams19, Alfonzo Zúñiga21, Alex Cruz22, IMARPE23, Elisa Ruiz24, DGFFS24

The order Carnivora (Mammalia) in Peru: State of Knowledge and research priorities for its conservation

1: University of Geneva. 30 Quai Ernest Ansermet 1211, Genève 4, Switzerland. 2: Kawsay Pacha-Asociación Biodiversidad. Av Caminos del Inca 2436, Surco, Lima, Perú.3: Universidad Ricardo Palma, Escuela Académico Profesional de Ciencias Veterinarias, Facultad de Ciencias Biológicas. Av. Benavides

5440, Surco. Lima, Perú.4: Centro de Ornitología y Biodiversidad (CORBIDI). Calle Santa Rita 105 Of. 202, Surco. Lima 33, Perú.5: Museo de Historia Natural de la Universidad de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María. Lima, Perú.6: Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional San Agus tín. Av. Alcides Carrión s/n. Arequipa, Perú.7: Pro Delphinus. Enrique Palacios 630-204, Lima 11, Perú.8: Centre for Ecology and Conservation, School of Biosciences, University of Exeter, Cornwall Campus, Penryn, UK.9: Centro para la Sostenibilidad Ambiental, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Av. Armendariz # 445, Miraflores. Lima, Perú.10: Instituto de Zoología, Universidad de Kiel. Am Botanischen Garten 1-9, 24118 Kiel, Alemania.11: Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, La Molina, Lima.12: Laboratorio de Anatomía Animal y Fauna Silvestre, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av.

Circunvalación Cdra. 28 s/n - San Borja. Lima, Perú.13: Center for Tropical Conservation, Duke University. 3705 Erwin Rd, Durham, NC. USA.14: Wildlife Conservation Society. Arias Araguez 152, Miraflores. Lima, Perú.15: Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Departamento de Ciencias Biologicas y Fisiologicas, Facultad de Ciencias y Filosofia, Uni-

versidad Peruana Cayetano Heredia. Honorio Delgado 430, Urb. Ingenieria, SMP, Lima, Perú.16: Centro Neotropical de Entrenamiento en Humedales Internacional. Calle David Lewellyn 870, Coquimbo, Región de Coquimbo, Chile.17: Departamento de Reprodução Animal. Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia. Universidade de São Paulo. Av. Prof. Dr. Orlando

Marques de Paiva nº87. Cidade Universitária. São Paulo/SP. Brasil.18: Parque Zoológico Huachipa. Av Las torres s/n Ate Vitarte. Lima, Perú.19: Frankfurt Zoological Society. Clorinda Matto de Turner 305, Urb. Magisterio, Cusco.20: Instituto Regional de Ciencias Ambientales, Universidad Nacional de San Agustín, Arequipa.21: Word Wildlife Fund. Perú. 22: Alianza Gato Andino. Av. Ejército 1349, Tacna. Perú.23: Instituto del Mar del Perú. Esquina Gamarra y General Valle s/n, Chucuito. Callao, Perú.24: Dirección General Forestal y de Fauna Silvestre del Ministerio de Agricultura. Calle Diecisiete 355, urb El Palomar, San Isidro. Lima, Perú.


ResumenLa alta diversidad de especies de carnívoros del Perú puede generar problemas al momento de decidir los taxa y temas sobre los que deben dirigirse los esfuerzos de investigación. En este trabajo se evalúa el esfuerzo de investigación en base al número de publicaciones realizadas para cada familia y especie de carnívoro en el Perú. Asimismo, se señalan los vacíos de información relevantes para la conservación de cada especie y se presenta la primera evaluación de las prioridades de investigación sobre este grupo animal en el Perú. Se registró 145 publicaciones sobre carnívoros peruanos realizadas desde el año 1943. El número de publicacio-nes presentó grandes diferencias entre taxa, entre temas estudiados y entre las ecorregiones en las que se realizaron las investigaciones. Según la escala de prioridades propuesta, la especie que debe ser estudiada con mayor prioridad es el coatí andino Nasua olivacea y la de menor prioridad es el ocelote Leopardus pardalis. Los resultados de nuestro trabajo resaltan la urgencia de realizar investigaciones sobre ciertas especies de carnívoros de las que existen pocos datos publicados, tanto a nivel local como global, y que se distribuyen en pocas ecorregiones del Perú. Tanto la escala de prioridades de investigación como la lista de vacíos de información serán de utilidad para guiar esfuerzos logísticos y financieros de investigadores particulares, instituciones privadas y gubernamentales.

Palabras clave: estado de conocimiento, carnívoros, diversidad, conservación, Perú.

AbstractThe high diversity of Peruvian carnivore species may pose problems when deciding to which taxa and topics new research efforts should be directed. In this publication, we evaluated the research effort made on each taxa -by assessing the number of publications per species-, point out the knowledge gaps that are important to the conservation of each species and present the first evaluation of research priorities for this group of ani-mals to the country. We registered 145 publications about Peruvian carnivores made since 1943. The number of publications is significantly different between taxa, between subjects and between ecoregions where the research was conducted. According to the proposed priority scale, the species to be studied with greater prior-ity is Nasua olivacea and the lowest priority is for Leopardus pardalis. The results of our study highlight the urgent need to conduct research on certain species of carnivores about which there are few published data, locally and globally, and which occupy a low number of ecoregions in the country. Both the scale of research priorities and the list of knowledge gaps presented here will be useful to guide logistical and financial efforts, for individual researchers as well as for private or governmental institutions.

Keywords: carnivores, conservation, diversity, Peru, state of knowledge.

18

Cossíos et al.


IntroducciónEl orden Carnivora es uno de los grupos de animales que ha

llamado más fuertemente la atención del ser humano (Ginsberg 2001) y, con 71 especies amenazadas a nivel global (UICN 2011), constituye uno de los taxa en mayor peligro del mundo. Debido a sus grandes necesidades de espacio y de calidad de hábitat, los carnívoros son frecuentemente considerados “es-pecies sombrilla” es decir aquellas especies cuya conservación debería asegurar la de muchos otros organismos, y son también “especies carismáticas”, por ser capaces de atraer fácilmente la simpatía de las personas. Estas características hacen que los carnívoros cumplan un rol importante como objetivo central de programas de conservación de vida silvestre. Sin embargo, para que un programa de conservación sea efectivo, requiere de información sobre la distribución, el estado poblacional, los requerimientos ecológicos y la identidad genética de las especies implicadas (Wilson 2000).

Pacheco et al. (2009) reportaron 34 especies de carnívoros que ocurren en el Perú, de las cuales una, el lobo fino de Juan Fernández (Arctocephalus philippii), sólo lo hace ocasionalmente (Majluf & Reyes 1989). A éstas hay que agregar el elefante mari-no del sur (Mirounga leonina), también de ocurrencia ocasional en el país (Campagna 2008), con lo que el número de especies del orden Carnivora en el Perú llega a 35. Esto equivale al 12,4% de las 281 especies vivientes del orden Carnivora a nivel mundial (Wilson & Mittermeier 2009), lo que resalta la importancia de la conservación de este taxón en el Perú.

Al momento de decidir qué investigaciones realizar para la elaboración de programas de conservación o para, simplemen-te, aumentar nuestro conocimiento sobre el orden Carnivora, la gran diversidad de especies de este taxón en el Perú plantea un problema: ¿por dónde empezar? Al existir limitaciones de tiempo, recursos financieros y humanos, es importante tener una idea de qué proyectos de investigación podrían ser más útiles o urgentes. Como varios autores han expresado, las investigaciones y otros esfuerzos con fines de conservación deberían dirigirse con prioridad a las especies más amenazadas (e.g. Carter et al. 2000, Dunn 2002) pero, de forma evidente, es necesario tomar también en cuenta el grado de conocimiento actual sobre cada especie, siendo prioritario estudiar los taxa sobre los cuales existe menos información disponible.

En este trabajo se señalan los vacíos de información relevantes para la conservación de los carnívoros existentes en el Perú y se presenta la primera evaluación de las prioridades de investigación sobre este grupo animal para el país. Esta evaluación fue desa-rrollada como una herramienta para la toma de decisiones de la Dirección General Forestal y de Fauna Silvestre (DGFFS) del Ministerio de Agricultura peruano. Puesto que puede realizarse tanto investigaciones dirigidas a una sola especie como a varias especies que se encuentren en una misma área, se realizaron dos evaluaciones de prioridades de investigación: una dirigida a especies individuales de carnívoros y otra dirigida a ecorre-giones. Con el fin de que dichas evaluaciones sean replicables con otros grupos taxonómicos y de que se pueda hacer incluso comparaciones entre especies de diferentes grupos, se empleó un método cuantitativo para su realización, dándose prioridad a las especies más amenazadas y a aquellas de las que se tiene menos información.

Material y métodosSe realizó una búsqueda de literatura sobre cada especie

de carnívoro en los índices de Zoological Record (Thomson Reuters), las bases de datos de internet ISI Web of Knowledge (apps.webofknowledge.com) y Google Scholar (scholar.google.com), los índices de revistas peruanas orientadas a la biología (i.e. Revista Peruana de Biología, Ecología Aplicada, The Biologist) y en bibliotecas de distintas universidades e institutos peruanos. La búsqueda incluyó artículos en revistas científicas, libros, tesis y literatura gris (i.e. informes de instituciones gubernamentales y privadas). Este material bibliográfico fué revisado para deter-minar qué temas fueron estudiados y cuáles son los vacíos de información trascendentes para la conservación en el caso de 33 de las 35 especies de carnívoros presentes en el Perú. El lobo fino de Juan Fernández y el elefante marino del sur, ambos de ocurrencia ocasional en el país, fueron las dos únicas especies de carnívoros que no fueron incluidas en la revisión bibliográfica ni en los análisis posteriores.

Para cada publicación, se registró las especies de carnívoros estudiadas, las ecorregiones en las que se realizó la investigación y el tema estudiado. La nomenclatura empleada fue la de Pacheco et al. (2009). Las ecorregiones fueron registradas siguiendo la clasificación de Brack-Egg (1986). Los temas estudiados fueron separados en las seis categorías siguientes: i) distribución, ii) ecología y comportamiento, iii) amenazas y relaciones con el ser humano, iv) salud, v) genética de poblaciones y taxonomía subespecífica y vi) tamaño, tendencia y densidad poblacional. Se confeccionó una lista de las publicaciones sobre carnívoros peruanos sin tomar en cuenta: i) las publicaciones duplicadas (e.g. traducciones de artículos o tesis originales), ii) publicaciones monográficas, resultantes de la reunión de datos publicados con anterioridad, iii) publicaciones sobre temas distintos a los expues-tos más arriba (e.g. arquelogía, paleontología, biología celular o molecular), iv) datos anecdóticos (i.e. observaciones casuales y reportes hechos sin base científica), v) listas de diversidad bioló-gica. Adicionalmente, se revisaron los resúmenes de los congresos de la Sociedad Peruana de Mastozoología, del Instituto de In-vestigación de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR) y de los congresos de Conservación y Educación ambiental realizados en el Perú entre los años 1999 y 2010. Los datos de los resúmenes de congresos sirvieron para determinar qué temas han sido estudiados pero no publicados aún, es decir que los resúmenes no fueron considerados publicaciones. Se determinó los grupos taxonómicos y temas que han sido más estudiados y se analizó la evolución del esfuerzo en investigación como el número de publicaciones sobre carnívoros realizadas por año.

La determinación de las prioridades de investigación se abor-dó de dos formas. En primer lugar, se elaboró una lista de vacíos de información sobre cada especie, separando éstos en i) vacíos principales y ii) otros vacíos de información, considerándose como principales a los vacíos de información que deberían ser llenados de forma urgente para la elaboración de planes de con-servación. Para esta separación se tomó en cuenta que la urgencia de los datos sobre un mismo tema puede ser diferente en cada especie, dependiendo de la información disponible, del estado de conservación y de distintas características de cada especie. Así, por ejemplo, será más urgente determinar el impacto de la caza sobre un carnívoro tradicionalmente perseguido por el ser humano que para otro que no soporta esa amenaza de forma

19



habitual. El listado de vacíos de información y su separación en “principales” y “otros” fueron realizados, en la medida de lo posible, por gente con experiencia de investigación en cada especie analizada.

La segunda forma de determinar las prioridades de investi-gación fue elaborar una escala de prioridad para especies y otra de prioridad de investigación para ecorregiones distintas. La escala para especies siguió un método modificado a partir de Lucherini et al. (2004). Cada especie recibió un puntaje para cuatro variables y se sumaron estos cuatro puntajes para obtener el valor de prioridad de investigación de la especie. El puntaje dado a cada variable tuvo un valor máximo de 1 para lograr que todas las variables tuvieran el mismo peso en el puntaje final. Las variables elegidas y la forma de puntuarlas fueron las siguientes:

a.i) Selectividad de hábitat: Dado que los carnívoros peruanos se encuentran distribuidos sobre nueve ecorregiones (Pa-checo et al 2009), un puntaje entre 1/9 y 1 fue asignado a cada especie, según el número de ecorregiones en la que se le encuentre. El objetivo de este puntaje fue dar prioridad a las especies de distribución más restringida. A una especie presente en las nueve ecorregiones le correspondió así el puntaje de 1/9, mientras que a otra presente en una sola ecorregión se le dio un puntaje de 1.

a.ii) Vulnerabilidad: Durante 2010 y 2011, la DGFFS or-ganizó una serie de talleres para la recategorización de la fauna amenazada del Perú, siguiendo la metodología de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). La categoría de amenaza propuesta para cada especie determinó el puntaje de vulnerabilidad, otorgándose el mayor valor a las especies más amenaza-das. Se dio un punto a las especies categorizadas como en peligro crítico (CR), 5/6 a aquellas en peligro (EN), 2/3 a las vulnerables (VU), 1/2 a las de datos insuficien-tes (DD), 1/3 a las casi amenazadas (NT) y 1/6 a las de bajo riesgo (LR).

a.iii) Esfuerzo de investigación hecho a nivel nacional: El propósito de este punto fue que las especies para las que se ha estudiado menos aspectos a nivel nacional reciban un mayor puntaje. Se consideró los seis temas o tipos de investigación registrados y se dio 1/6 de punto por cada tema sobre el cual no existe información publicada. Así, las especies para las que no existen datos publicados sobre ninguno de esos aspectos obtuvieron un punto, mientras que aquellas para las que los seis aspectos han sido estudiados obtuvieron un puntaje de 0.

a.iv) Esfuerzo de investigación a nivel global: De forma parecida al punto anterior, se dio un puntaje del 0 al 1 dependiendo de los aspectos que han sido estudiados a nivel global.

Para crear la escala de prioridad de investigación por ecorre-giones, se escogieron tres variables y se sumó el puntaje de todas para cada ecorregión, con un método modificado también a partir de Lucherini et al (2004). Las variables elegidas y la forma de puntuarlas fueron las siguientes:

b.i) Vulnerabilidad promedio de las especies de carnívoros presentes en una ecorregión: De 1/6 a 1, siguiendo los valores dados en el punto a.ii.

b.ii) Diversidad de carnívoros: Se dio un punto por cada especie de carnívoro presente en una ecorregión. Dado que el número máximo de especies de carnívoros en una ecorregión es de 18 (en la selva baja; Pacheco et al. 2009), y con la intención de que el puntaje máximo sea igual a 1, se dividió el total obtenido entre 18.

b.iii) Representatividad de la investigación realizada: Para cada ecorregión se calculó el número t, igual al total de temas susceptibles a ser estudiados, multiplicando el número de especies de carnívoros presentes en la ecorregión por seis (el número de tipos de investigación posibles). Se otorgó entonces un puntaje de 1/t por cada tema que no ha sido estudiado, obteniéndose valores posibles entre 0 y 1, mayores mientras menos investigación sobre carnívoros se haya hecho en una ecorregión.

Para probar la robustez del método empleado (i.e. la ca-pacidad del método de quedar inafectado frente a factores de distorsión), se cuantificaron los cambios que ocurren en el orden de la escala de prioridad al doblar el peso de cada una de las variables escogidas.

ResultadosA. Publicaciones sobre el orden Carnivora en el Perú.

Desde 1943 hasta 2010 han sido publicados 145 trabajos en 80 artículos de revistas, 16 libros o capítulos de libro, 29 tesis universitarias y 20 informes además de, al menos, 46 resúmenes de congresos y eventos académicos. La publicación más antigua registrada correspondió al año 1943. Desde entonces, el número de publicaciones sobre carnívoros peruanos se ha ido incremen-tando gradualmente (Fig. 1).

La familia de carnívoros con mayor número de publicaciones fue Otariidae, con 59 (40,7% del total de publicaciones), mien-tras que Procyonidae, con una sola publicación, fue la que tuvo menos. Luego de los otáridos, la familia con más publicaciones fue Mustelidae, con 32 (22,1%; Fig. 2), aunque 29 de ellas estuvieron dedicadas a sólo 2 de sus 8 especies: la nutria marina Lontra felina y el lobo de río, Pteronura brasiliensis.

A nivel de especies, el mayor número de publicaciones

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

1943

1946

1949

1952

1955

1958

1961

1964

1967

1970

1973

1976

1979

1982

1985

1988

1991

1994

1997

2000

2003

2006

2009

Núm

ero

de p

ublic

acio

nes

Figura 1. Evolución del número de publicaciones sobre carnívoros en el Perú desde el año 1943.

20

Cossíos et al.


estuvo dirigida al lobo marino fino Arctocephalus australis, con 51 (35,2% de las publicaciones), mientras que no se encontró ninguna publicación para 13 especies de carnívoros. Sin tener en cuenta a los otáridos, la especie con más publicaciones fue el oso de anteojos Tremarctos ornatus (17 publicaciones), seguido por la nutria marina (15), el lobo de río (14) y el zorro andino Lycalopex culpaeus (13) (Fig. 3).

Entre los temas tratados, el que tuvo mayor número de pu-blicaciones fue el de ecología y comportamiento, con 75 (51,7% del total de publicaciones) y el tema con un menor número fue el de salud, con 8 (5,5%; Fig. 4). La mayor parte de las investi-gaciones fue realizada en la ecorregión de Desierto Costero (77 publicaciones o 53,1%), mientras que las ecorregiones menos estudiadas fueron el Bosque Pluvial del Pacífico y la Sabana de Palmeras, con cero y una publicación, respectivamente (Fig. 5).

Sin tener en cuenta a los otáridos, la ecorregión más estudiada fue la Selva Baja, con 28 publicaciones (31,1%; Fig. 5).

De los 46 resúmenes de congresos encontrados, 27 (58,7%) presentaron información que no ha sido publicada hasta el momento en artículos, libros o tesis y seis de ellos tocaron, en

1

6

32

5917

23

22

0 10 20 30 40 50 60

Procyonidae

Mephitidae

Mustelidae

Otariidae

Ursidae

Canidae

Felidae

Número de publicaciones

Figura 2. Número de publicaciones por familia del orden Carnivora, realizadas entre 1943 y 2010.

01

614

11

152

3151

171

713

11

56

946

0 20 40 60

Otros carnívoros (13 spp.)Procyon cancrivorus

Conepatus chingaPteronura brasiliensis

Mustela frenataLontra longicaudis

Lontra felinaEira barbara

Otaria flavescensArctocephalus australis

Tremarctos ornatusSpeothos venaticusLycalopex sechuraeLycalopex culpaeus

Chrysocyon brachyurusAtelocynus microtis

Panthera oncaPuma concolor

Leopardus pardalisLeopardus jacobitaLeopardus colocolo


Figura 3. Número de publicaciones por especie del orden Carnivora, realizadas entre 1943 y 2010.

20

75

31

8

14

28

0 20 40 60 80

Distribución

Ecología y comportamiento

Amenazas y relaciones con el humano

Salud

Genética de poblaciones y taxonomía subespecífica

Población


1021

186

918

281

56

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Bosque seco ecuatorialDesierto costero

Serranía estepariaPáramo

PunaYunga

Selva bajaSabana de palmeras

Figura 4. Número de publicaciones sobre carnívoros peruanos realizadas entre 1943 y 2010, clasificadas por tema de investigación tratado.

Figura 5. Número de publicaciones sobre carnívoros peruanos realizadas entre 1943 y 2010, clasificadas por ecorregión en la que se realizó la investigación. En Desierto costero: blanco representa las publicaciones sobre otáridos, gris claro representa las publicaciones sobre otros carnívoros.

21



relación a alguna especie de carnívoro en particular, temas o ecorregiones sobre los que no existe información publicada aún.

B. Temas estudiados y vacíos de información

Los vacíos de información identificados, divididos en “prin-cipales” y “otros” para cada especie, fueron los siguientes:

1. Gato de pajonal, Leopardus colocoloTemas estudiados: Distribución, relaciones con el ser humano

y genética poblacional en gran parte del país (entre La Libertad y Tacna). Un sólo estudio de dieta, basado en 9 muestras fecales.

Vacíos principales: Distribución en el norte del país, flujo genético entre poblaciones, datos poblacionales en general. Otros vacíos: Ecología en general (incluyendo dieta, horario de actividad, uso de hábitat y relaciones con otros carnívoros), datos sobre reproducción y salud.

2. Gato andino, Leopardus jacobitaTemas estudiados: Distribución, genética de poblaciones y

relaciones con el ser humano entre Ancash y Tacna.

Vacíos principales: Se desconoce el límite norte de su dis-tribución y su presencia en distintas zonas de Ancash, Pasco, Huancavelica y Ayacucho debe ser confirmada. Flujo genético entre poblaciones. Abundancia, densidad poblacional y área de actividad. Otros vacíos: ecología en general, reproducción y salud.

3. Ocelote, Leopardus pardalisTemas estudiados: Comportamiento, dieta, densidad pobla-

cional y amenazas en selva baja. Un sólo registro de parásitos.

Principales vacíos: Distribución, datos poblacionales y cuanti-ficación del impacto de amenazas, principalmente de actividades antrópicas. Otros vacíos: Estado sanitario y posibles impactos de la introducción de patógenos de origen doméstico.

4. Oncilla, Leopardus tigrinusPrincipales vacíos: Distribución, amenazas, datos poblaciona-

les. Otros vacíos: Ecología en general, epidemiología y genética poblacional.

5. Margay, Leopardus wiediiPrincipales vacíos: Distibución, datos poblacionales y ecolo-

gía en general. Estimación del impacto de amenazas de origen antrópico, incluyendo la modificación y pérdida de hábitat, la cacería de subsistencia y el uso de esta especie con fines cura-tivos, mágico religiosos y folklóricos. Otros vacíos: No se han realizado estudios sobre las subespecies L. w. pirrensis y L. w. amazonica, ambas presentes en el Perú según Cabrera (1958), y determinado si realmente son poblaciones reproductivamente aisladas. Estado sanitario.

6. Puma, Puma concolorTemas estudiados: Dieta en selva baja, bosque seco y páramo

(de ese último ambiente, sólo 9 muestras fecales). Uso de hábitat en bosque seco. Relaciones con el ser humano en Ayacucho y en el Parque Nacional Cordillera Azul. Un sólo registro de parásitos.

Principales vacíos: Cuantificación de conflictos con el ser humano y del valor económico y ecológico de este carnívoro. Es-

tudios sobre medidas de control de conflictos. Hace falta estimar abundancia y densidad poblacional en distintos ambientes y más estudios sobre su ecología. Otros vacíos: Presión de caza sobre el puma y sus principales presas. Estudios de distribución. Identi-ficación de corredores entre poblaciones. Evaluación del uso de esta especie con fines curativos, mágico-religiosos o folclóricos. Evaluación sanitaria que incluya agentes infecciosos presentes en el puma y agentes en animales domésticos y humanos. El MINAM (2011) considera importante determinar, mediante métodos genéticos, si existen poblaciones aisladas y pequeñas, cuya conservación sea prioritaria.

7. Yaguarundi, Puma yagouaroundiPrincipales vacíos: Distibución, datos poblacionales y ecología

en general. Se requiere identificar las amenazas que soporta esta especie y estimar su impacto, así como identificar las áreas de mayor importancia para su conservación (i.e. aquellas en las que se encuentre poblaciones mayores y saludables). Otros vacíos: División a nivel subespecífico (principalmente por métodos genéticos), datos reproductivos, estado sanitario.

8. Jaguar, Panthera oncaTemas estudiados: Dieta y densidad de posibles presas en

selva baja. Se ha incluído muestras de jaguares peruanos de Loreto, únicamente, en un estudio de genética poblacional a nivel sudamericano.

Principales vacíos: Es necesario completar la información sobre la distribución de la especie, abundancia poblacional, eco-logía básica y disponibilidad de presas. Se necesita documentar la ocurrencia de conflictos con seres humanos y ganadería para comprender su extensión e importancia a nivel local. Otros vacíos: Estudios sanitarios tanto en cautiverio como en vida libre. El Ministerio del Ambiente del Perú-MINAM (2011) consideran importante determinar, mediante métodos genéticos, si existen poblaciones aisladas y pequeñas.

9. Perro de monte de orejas cortas, Atelocynus microtis

Temas estudiados: Observaciones preliminares (de estudios aun no publicados) sobre dieta, comportamiento y densidad poblacional en el Parque Nacional de Manu.

Principales vacíos: El conocimiento acerca de su distribución en el país aún se encuentra incompleto. No se tiene estimación alguna de densidad, tendencia o tamaño poblacional, se desco-nocen aspectos básicos de su ecología y como consecuencia, se entiende poco acerca de sus requerimientos de hábitat. Otros vacíos: La biología y patología de esta especie son poco o nada conocidas.

10. Lobo de crin, Chrysocyon brachyurusTemas estudiados: Los únicos datos publicados sobre dieta

(un sólo estómago examinado), distribución y actividad horaria corresponden al primer reporte de la especie para el Perú.

Principales vacíos: Datos poblacionales y relación de la pobla-ción peruana con poblaciones aledañas. Otros vacíos: Dado que casi no se ha hecho investigación sobre esta especie en el Perú, cualquier proyecto sobre ecología o conservación sería valioso.

22

Cossíos et al.


11. Zorro andino, Lycalopex culpaeusTemas estudiados: Distribución. Dieta en serranía esteparia,

lomas costeras y yunga. Uso de hábitat, parasitología y relacio-nes con el ser humano en serranía esteparia. Comportamiento horario en yunga.

Principales vacíos: Se desconoce los límites de distribución de las dos subespecies que, presuntamente, existen en el Perú (L. c. smithersi y L. c. andina) y tampoco se les ha diferenciado genéticamente. Se requiere datos sobre dinámica poblacional en las principales zonas donde ocurren conflictos con el ser humano, para poder establecer medidas de control, monitoreo y conservación. Es necesaria una descripción de las relaciones con el ser humano, una cuantificación de los daños hacia los animales domésticos a lo largo del país y un estudio de la efectividad de posibles medidas de control. No existen publicaciones de estu-dios en cautiverio ni sobre reproducción. Fuera de la dieta, se desconocen los demás aspectos de su ecología y biología. Otros vacíos: Relación con otros carnívoros, principalmente con el zorro de Sechura (Lycalopex sechurae) y zorro gris (Lycalopex griseus). Se tiene muy pocos datos sobre enfermedades y su rol en la epidemiología de zoonosis, como la hidatidosis.

12. Zorro gris, Lycalopex griseusPrincipales vacíos: Distribución, tamaño poblacional y rela-

ción de la población peruana con las de otros países. Conflictos con el ser humano. Se desconoce el límite norte y el límite altitudinal en el país. Existe la posibilidad de que la población peruana deba catalogarse como una especie nueva o como una nueva subespecie de L. griseus, (com pers. Elena Vivar). Otros vacíos: Relación con otros predadores, sobre todo con L. cul-paeus, con el que está en simpatría en muchas zonas de la costa sur. No existen estudios sobre la ecología de esta especie en el Perú, ni estudios en cautiverio ni datos sobre enfermedades que la afecten. Se desconoce el rol que pueda tener este cánido en la epidemiología de la hidatidosis humana y otras zoonosis.

13. Zorro de Sechura, Lycalopex sechuraeTemas estudiados: Distribución. Relaciones con el ser

humano. Dieta, dispersión de semillas y actividad horaria en bosque seco.

Principales vacíos: Datos poblacionales, genética de pobla-ciones y taxonomía subespecífica. No se conoce enfermedades que afecten a esta especie pero se sospecha que éstas pueden ser causantes de grandes pérdidas poblacionales, además de ser un riesgo potencial para la salud humana. Otros vacíos: Se desconoce el límite sur (Grimwood 1969, Pacheco 2002) y el límite altitudinal de su distribución en el Perú. Reproducción, sus relaciones con otros predadores; sobre comportamiento sólo se ha realizado observaciones en un único individuo juvenil en cautiverio (Birdseye 1956).

14. Perro de monte, Speothos venaticusTemas estudiados: Observaciones preliminares sobre dieta y

comportamiento.

Principales vacíos: Es necesario estimar su distribución y densidad poblacional, así como determinar las amenazas que soporta (MINAM 2011). Se sugiere especialmente determinar qué tan susceptible es este cánido a los cambios de hábitat y a

la presión de caza sobre sus presas, así como estudiar el impacto de enfermedades transmitidas por animales domésticos. Otros vacíos: Dado que se ha hecho muy pocas observaciones sobre esta especie en el Perú, cualquier proyecto sobre ecología o conservación sería valioso.

15. Oso de anteojos, Tremarctos ornatusTemas estudiados: Distribución, amenazas, relaciones con el

ser humano y ecología en general. Datos poblacionales en yunga.

Principales vacíos: Distribución en los departamentos de Amazonas, Ayacucho, Huancavelica y Puno. Estudios poblacio-nales, tanto a nivel nacional como regional. Dada la heterogenei-dad de la disponibilidad de recursos en los Andes, es necesario determinar áreas representativas que permitan un menor error en la extrapolación de los valores de abundancia. Informacion sobre variación genética a nivel nacional. Identificación de las poblaciones más amenazadas debido a fragmentacion de há-bitat y aislamento. Impacto de agentes patógenos de animales domésticos. Mortalidad natural, por caceria y por enfermedades introducidas.

16. Lobo marino fino, Arctocephalus australisTemas estudiados: Distribución, amenazas y relaciones con

el ser humano, población, ecología en general, salud, genética de poblaciones a gran escala.

Principales vacíos: Magnitud e impacto de las capturas ilegales e incidentales, área de actividad (home range) en más de una lo-calidad, dispersión entre colonias reproductivas, actualizar datos de dieta durante años Niño y no-Niño, dinámica y estructura poblacional durante y después de eventos El Niño, ecotoxicología, estructura genética de las poblaciones peruana y chilena, epide-miología, zoonosis, parasitología, estudios sanitarios, estudios locales de disponibilidad de presa. Otros vacíos: Características de los viajes de alimentación (profundidad de buceo, distancias recorridas), comportamiento y dispersión de juveniles.

17. Lobo marino chusco, Otaria flavescensTemas estudiados: Distribución, amenazas y relaciones con

el ser humano, población, ecología en general, salud.

Principales vacíos: Magnitud e impacto de las capturas ilegales e incidentales, impacto de las pesquerías industriales, área de actividad en más de una localidad, dispersión entre colonias re-productivas, interacción entre lobos chuscos y pesca en diferentes localidades, tasa de supervivencia de crías, adultos y juveniles, actualizar datos dieta durante años Niño y no-Niño, dinámica y estructura poblacional, ecotoxicología, epidemiología y estu-dios sanitarios en general, estudios locales de disponibilidad de presas. Otros vacíos: Características de los viajes de alimentación (profundidad de buceo, distancias recorridas), comportamiento y dispersión de juveniles.

18. Manco, Eira barbaraTemas estudiados: Una sola publicación, con estimaciones

poblacionales para selva baja.

Principales vacíos: Datos poblacionales, identificación de amenazas y cuantificación de sus impactos (MINAM 2011). Otros vacíos: Biología y ecología. Estudios epidemiológicos y parasitológicos.

23



19. Hurón menor, Galictis cuja y

20. Hurón grande, Galictis vittataPrincipales vacíos: Distribución, datos poblacionales, ame-

nazas. Otros vacíos: Ecología en general, comportamiento, enfermedades y genética poblacional.

21. Gato marino, Lontra felinaTemas estudiados: Distribución, población, amenazas y rela-

ciones con el ser humano, ecología en general, comportamiento, genética de poblaciones.

Principales vacíos: Se requiere una estimación que actualice los datos poblacionales del año 2004, área de actividad, estudios sobre enfermedades y parasitología, identificación de zonas que podrían estar contaminadas por patógenos, impacto del fenómeno “El Niño”. Otros vacíos: Se requiere profundizar los estudios de genética poblacional para identificar posibles unidades de manejo.

22. Nutria, Lontra longicaudisTemas estudiados: Una sola publicación, con estimaciones

poblacionales para selva baja.

Principales vacíos: Datos poblacionales. Efectos de amenazas, principalmente de la caza, enfermedades transmitidas por anima-les domésticos y modificación del hábitat. Otros vacíos: Biología y ecología, enfermedades en general, genética poblacional.

23. Comadreja amazónica, Mustela africanaPrincipales vacíos: Distribución, requerimientos ambientales

y amenazas. Otros vacíos: Biología y ecología en general, genética poblacional.

24. Comadreja andina, Mustela frenataTemas estudiados: Relaciones con el ser humano en Aya-

cucho.

Principales vacíos: Identificación de amenazas y cuantificación de sus impactos. Otros vacíos: Biología, ecología y enfermedades en general, datos poblacionales, genética poblacional.

25. Lobo de río, Pteronura brasiliensisTemas estudiados: Distribución, población, amenazas y

relaciones con el ser humano, ecología en general.

Principales vacíos: Identificación de las poblaciones reproduc-tivas en los departamentos de Loreto y Ucayali, evaluación de conflictos con pescadores de subsistencia y pescadores comercia-les. identificación y monitoreo de impactos negativos y positivos del turismo, estimación del éxito de supervivencia de crías.

26. Zorrino andino, Conepatus chinga y

27. Zorrino hocico de cerdo, Conepatus semistriatusTemas estudiados: En el caso de C. chinga, se ha estudiado la

distribución y amenazas en el sur del Perú, y dieta en un bosque de Arequipa. Dos parásitos han sido registrados para el género Conepatus pero la especie de zorrino es dudosa.

Principales vacíos: Distribución, especialmente donde pueda haber solapamiento entre ambas especies, genética poblacional, principalmente para identificar poblaciones que requieran trata-

miento especial. Otros vacíos: Se requiere saber si existe hibri-dación entre ambas especies. Dado que se ha hecho muy poca investigación sobre esta especie en el Perú, cualquier proyecto sobre ecología, datos poblacionales, amenazas y relaciones con el ser humano sería valioso.

28. Olingo, Bassaricyon alleniPrincipales vacíos: Distribución, datos poblacionales y amena-

zas. Otros vacíos: Biología, ecología y enfermedades en general. Es de interés determinar si Bassaricyon alleni debe ser considerada una especie distinta a B. gabbi y a otras especies descritas de ese género. Si así fuera, el papel del Perú en la conservación de B. alleni cobraría mayor importancia, puesto que allí se encuentra la mayor parte de su área de distribución.

29. Coatí de nariz blanca, Nasua naricaPrincipales vacíos: Es necesario determinar su distribución,

estado de su población y las amenazas que enfrenta en el Perú (MINAM 2011), así como la relación entre la población peruana y la que se encuentra en Ecuador. Entre las posibles amenazas sobre esta especie, se requiere determinar el posible impacto de la pérdida de hábitat, las relaciones que tendría con el ser humano y la transmisión de enfermedades a través de animales domésti-cos. Otros vacíos: Biología, ecología y enfermedades en general.

30. Coatí de cola anillada, Nasua nasuaAunque se trata de una especie común, es necesario determi-

nar la tendencia de sus poblaciones, identificar las amenazas que enfrenta y las áreas que mantienen poblaciones mayores. Otros Vacios: Información sobre biología, ecología y enfermedades en general. Estructura genética poblacional.

31. Coatí andino, Nasuella olivaceaPrincipales vacíos: Distribución, datos poblacionales y ame-

nazas. Dado que la población registrada en Perú se encuentra aislada y muy distante del resto (en Venezuela, Colombia y Ecuador) es importante determinar, por métodos morfológicos y moleculares, si se le debe tratar como una especie distinta. Otros vacíos: Biología, ecología y enfermedades en general.

32. Chosna, Potos flavusPrincipales vacíos: Como es una especie mascota, las en-

fermedades que pueden ser transmitidas al hombre deben ser estudiadas con mayor detalle. Otros vacíos: Ecología, biología, amenazas y genética poblacional.

33. Osito cangrejero, Procyon cancrivorusTemas estudiados: Dos especies de parásitos han sido repor-

tadas para este carnívoro en el Perú.

Principales vacíos: Distribución y amenazas. Otros vacíos: Biología, ecología y enfermedades en general. No se conoce la estructura genética de las poblaciones de esta especie; un estudio a nivel global sobre este tema permitiría saber, entre otras cosas, qué tan grande es la diferencia entre las poblaciones de la costa peruana y de otros países del Pacifico y las de la selva baja.

C. Propuesta de escala de prioridades de investigación

En la escala de prioridades de investigación por especie, los valores obtenidos variaron entre 3,33 y 1,06 puntos sobre 4,0

24

Cossíos et al.


posibles. La especie con mayor prioridad de investigación fue el coatí andino, mientras que la especie con menor prioridad fue el ocelote (Tabla 1). Al variar el peso del puntaje de las distintas variables, entre 8 y 11 especies cambiaron de lugar dentro de la escala de priorización, y se movieron entre 0,51 (al doblar el peso de la variable «esfuerzo de investigación a nivel nacional») y 1,58 puestos (al doblar el peso de la variable «vulnerabilidad») en promedio.

En la escala de prioridades de investigación por ecorregiones, los valores obtenidos variaron entre 2,98 y 2,23 puntos sobre 3,0 posibles. La ecorregión con mayor prioridad de investigación fue la selva baja, mientras que la ecorregión con menor prioridad fue el páramo (Tabla 2). Al variar el peso del puntaje de las distintas variables, entre 3 y 5 ecorregiones cambiaron de lugar dentro de la escala de priorización, y se movieron entre 0,67 (al doblar el peso de la variable “diversidad”) y 0,89 puestos (al doblar el peso de las variables “vulnerabilidad” o “representatividad de la investigación”) en promedio.

Discusión y conclusionesExisten grandes diferencias en el número de publicaciones

hechas sobre las distintas especies de carnívoros peruanos. Los otáridos han sido los carnívoros más estudiados en el Perú, quizá debido a su permanencia en colonias durante parte del año -lo cual facilita su observación y captura- y a razones logísticas como una relativa facilidad para el desplazamiento de los investigadores hacia los lugares de observación y la existencia de una estación biológica en San Juan de Marcona, en el departamento de Ica, donde se ha hecho una parte importante de las investigaciones.

Entre los fisípedos, parece haber una preferencia por las especies amenazadas: las especies más estudiadas -oso de ante-ojos, lobo de río y nutria marina- son tres de los únicos cinco carnívoros peruanos considerados dentro de alguna categoría de amenaza a nivel global (IUCN 2011). Las otras dos especies amenazadas a ese nivel, el gato andino y la oncilla, con cuatro y ninguna publicación respectivamente, son félidos elusivos y quizá hayan sido dejados de lado debido a una mayor dificultad para conseguir datos sobre ellos. El siguiente grupo de carnívo-ros más estudiados está formado por siete especies con cuatro o más publicaciones cada una y que pueden ser consideradas relativamente comunes. Finalmente, se encuentra un grupo de 20 especies con una o ninguna publicación, todas ellas, con ex-cepción de la oncilla, especies no incluidas en ninguna categoría de amenaza y, en su mayoría, de distribución restringida, aunque también hay algunas que pueden considerarse de distribución amplia. Un patrón similar se encuentra en las publicaciones sobre carnívoros de Brasil, que dan preferencia a las especies consideradas “bandera” y a aquéllas para las cuales es más fácil conseguir información (de Oliveira 2006).

Algunos autores han señalado la existencia de preferencias ha-cia especies carismáticas en desmedro de las especies amenazadas al momento de realizar investigaciones (e.g. Brodie 2009, Tisdell y Swarda Nantha 2007). En el caso de los carnívoros peruanos es posible que este factor también influya en las preferencias de los investigadores aunque, al no existir estimaciones del “caris-ma” de las especies implicadas, no es posible comprobarlo aún.

El número de trabajos presentados a congresos y reuniones científicas y cuyos resultados no han sido publicados hasta ahora, 27, es alto. Su publicación haría crecer la literatura sobre carní-

voros peruanos en un 18,6% y, por lo tanto, mejoraría nuestro conocimiento sobre el tema. Muchas veces, la información presentada en resúmenes de congresos no basta para conocer o entender la metodología empleada ni para hacer replicable la experiencia expuesta, y no ha pasado por el filtro de calidad que supone su publicación en una revista científica; por esas razones, son muchas las revistas que no aceptan como referencia un resumen de congreso o un póster.

Los resultados de nuestro trabajo resaltan la urgencia de realizar investigación sobre ciertas especies de carnívoros y sobre ecosistemas específicos. Cabe resaltar que el sistema de clasificación de ecorregiones de Brack utilizado en este estudio considera al mar, la costa y al desierto costero dentro de una misma ecorregión (ecorregión del desierto costero). Al centrarse en los otáridos, que se distribuyen exclusivamente en el ámbito marino-costero, la mayoría de investigaciones sobre carnívoros peruanos se ha realizado en sólo una parte de la ecorregión del desierto costero. Según la escala de prioridades propuesta, los carnívoros que más urge investigar son especies sobre las que existen muy pocos datos publicados, tanto a nivel nacional como global, y que ocupan un bajo número de ecorregiones en el país. Varias de estas especies se encuentran en la categoría de datos insuficientes a nivel nacional y podrían estar realmente amenazadas. En el caso de las ecorregiones, la selva baja y la yunga se encuentran en los primeros puestos, influenciadas en gran medida por el alto número de especies que habitan en ellas.

Como todo sistema de priorización de investigaciones (e.g. Lucherini et al. 2004, de Oliveira 2006, Regan et al. 2008, Carter et al. 2000), el presentado aquí contiene un compo-nente de subjetividad causado por la elección de variables y la importancia dada a cada una de ellas. El orden de prioridad de las especies o ecorregiones puede variar según el peso que se le dé a las variables escogidas. Sin embargo, el sistema es bastante robusto, presentando pocos cambios al elevarse el peso de cualquier variable al doble. En el caso de que un usuario decida dar preferencia absoluta a alguna de las variables (por ejemplo a la categoría de amenaza) bastaría con separar a las especies en categorías según la variable en cuestión y ver luego la prioridad de las especies dentro de cada categoría. Aún en el caso de elegir-se, para hacer investigación, a un taxón determinado tomando en cuenta razones distintas a su estado de conservación y al nivel de conocimiento sobre él (por ejemplo el carisma de una especie o la facilidad para la toma de datos), la lista de vacíos de información presentada aquí debería ser de utilidad para decidir qué temas estudiar.

Es necesario resaltar que aún para las especies de carnívoros que han sido más estudiadas en el Perú se carece de información importante para su manejo y conservación, tanto en cuanto a temas como a áreas geográficas. En muchos casos, además, no basta con información aislada en el tiempo. Por ejemplo, en el caso de los carnívoros más estudiados, los otáridos, los cambios ambientales a los que están sujetos ocasionan fluctuaciones poblacionales importantes (Soto 1999, Soto et al. 2004), por lo que se requiere contar con información actualizada y de largo plazo. La sugerencia de prioridades hecha en esta publicación no pretende, por lo tanto, frenar el esfuerzo actualmente realizado hacia algunas especies y desviarlo hacia otras, pero puede servir de guía para nuevos proyectos de investigación.

25



Prio

ridad

Especie Familia

Selectividad de hábitat Vulnerabilidad Investigación a

nivel nacionalInvestigación a nivel global

TOTA

L

Ecor

regi

ones

oc

upad

as

Punt

aje

Cat

egor

ía d

e am

enaz

a

Punt

aje

Tem

as n

o in

vest

igad

os

Punt

aje

Tem

as n

o in

vest

igad

os

Punt

aje

1 Nasua olivacea Procyonidae 1 1,00 DD 0,50 6 1,00 5 0,83 3,332 Mustela africana Mustelidae 1 1,00 LC 0,17 6 1,00 6 1,00 3,173 Galictis cuja Mustelidae 1 1,00 DD 0,50 6 1,00 4 0,67 3,174 Atelocynus microtis Canidae 2 0,89 VU 0,67 5 0,83 4 0,67 3,065 Bassaricyon alleni Procyonidae 2 0,89 LC 0,17 6 1,00 6 1,00 3,066 Galictis vittata Mustelidae 1 1,00 LC 0,17 6 1,00 5 0,83 3,007 Leopardus wiedii Felidae 2 0,89 DD 0,50 6 1,00 3 0,50 2,898 Speothos venaticus Canidae 2 0,89 DD 0,50 5 0,83 4 0,67 2,899 Leopardus tigrinus Felidae 1 1,00 DD 0,50 6 1,00 2 0,33 2,8310 Nasua narica Procyonidae 1 1,00 LC 0,17 6 1,00 4 0,67 2,8311 Potos flavus Procyonidae 4 0,67 DD 0,50 6 1,00 4 0,67 2,8312 Lontra longicaudis Mustelidae 3 0,78 DD 0,50 5 0,83 4 0,67 2,7813 Puma yagouaroundi Felidae 3 0,78 DD 0,50 6 1,00 3 0,50 2,7814 Procyon cancrivorus Procyonidae 3 0,78 DD 0,50 5 0,83 4 0,67 2,7815 Nasua nasua Procyonidae 3 0,78 LC 0,17 6 1,00 4 0,67 2,6116 Lycalopex griseus Canidae 2 0,89 DD 0,50 6 1,00 1 0,17 2,5617 Leopardus jacobita Felidae 1 1,00 EN 0,83 3 0,50 1 0,17 2,5018 Pteronura brasiliensis Mustelidae 2 0,89 EN 0,83 2 0,33 2 0,33 2,3919 Conepatus semistriatus Mephitidae 6 0,44 LC 0,17 6 1,00 4 0,67 2,2820 Eira barbara Mustelidae 5 0,56 LC 0,17 5 0,83 4 0,67 2,2221 Lontra felina Mustelidae 1 1,00 EN 0,83 1 0,17 1 0,17 2,1722 Lycalopex sechurae Canidae 3 0,78 NT 0,33 3 0,50 3 0,50 2,1123 Mustela frenata Mustelidae 5 0,56 LC 0,17 5 0,83 3 0,50 2,0624 Otaria flavescens Otariidae 1 1,00 VU 0,67 1 0,17 0 0,00 1,8425 Chrysocyon brachyurus Canidae 1 1,00 NT 0,33 3 0,50 0 0,00 1,8326 Arctocephalus australis Otariidae 1 1,00 EN 0,83 0 0,00 0 0,00 1,8327 Panthera onca Felidae 5 0,56 NT 0,33 4 0,67 0 0,00 1,5628 Conepatus chinga Mephitidae 4 0,67 LC 0,17 2 0,33 2 0,33 1,5029 Lycalopex culpaeus Canidae 3 0,78 LC 0,17 2 0,33 1 0,17 1,4430 Tremarctos ornatus Ursidae 5 0,56 VU 0,67 1 0,17 0 0,00 1,3931 Leopardus colocolo Felidae 5 0,56 DD 0,50 2 0,33 0 0,00 1,3932 Puma concolor Felidae 8 0,22 DD 0,50 3 0,50 0 0,00 1,2233 Leopardus pardalis Felidae 5 0,56 LC 0,17 2 0,33 0 0,00 1,06

Tabla 1. Escala propuesta de prioridades de investigación en especies de carnívoros peruanos. Se muestra el puntaje dado a cada variable elegida para la evaluación, así como el puntaje total. Las especies se encuentran ordenadas según su prioridad, de mayor a menor.

Prio

rida

d

Ecorregión

Vulnerabilidad Diversidad Representatividad de investigación

TOTA

L

Vul

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bilid

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Punt

aje

Núm

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Punt

aje

1 Selva baja 0,37 1,12 18 1,00 108 15 93 0,86 2,982 Yunga 0,36 1,09 16 0,89 96 10 86 0,90 2,883 Sabana de palmeras 0,44 1,33 8 0,44 48 2 46 0,96 2,744 Bosque seco ecuatorial 0,38 1,15 10 0,56 60 6 54 0,90 2,615 Desierto costero 0,5 1,52 9 0,50 54 23 31 0,57 2,596 Bosque pluvial del Pacífico 0,36 1,09 8 0,44 48 0 48 1,00 2,547 Puna 0,41 1,24 9 0,50 54 13 41 0,76 2,508 Serranía esteparia 0,35 1,06 11 0,61 66 12 54 0,82 2,499 Páramo 0,38 1,15 5 0,28 30 6 24 0,80 2,23

Tabla 2. Escala propuesta de prioridades de investigación sobre carnívoros, por ecorregiones. Se muestra el puntaje dado a cada variable elegida para la evaluación, así como el puntaje total. Las ecorregiones se encuentran ordenadas según su prioridad, de mayor a menor.

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Cossíos et al.


AgradecimientosAgradecemos a V. Pacheco y al Ministerio del Ambiente por

los comentarios hechos durante nuestra investigación. Un agra-decimiento especial a M. Cossíos y a B. Veillon por su revisión del texto en sus versiones iniciales. El proceso de reunión y análisis de información fue apoyado técnica y financieramente por la DGFFS del Ministerio de Agricultura del Perú.

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Ambientes de dormir de cuniculuS paca en la cuenca alta del río Itaya



Tipos y formas de ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca) en la cuenca alta del río Itaya

Rolando Aquino1, Gendrick Meléndez2, Etersit Pezo2 y Deyber Gil2

Types and forms of sleeping dens of pacas (Cuniculus paca) in the upper Itaya river basin

1 Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. P. O. Box 575 Iquitos, Perú. Telefax 65265510. Email Rolando Aquino: [email protected]

2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de la Amazo-nía Peruana, Iquitos, Perú.


ResumenEste reporte trata sobre ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca, Linnaeus, 1766). El estudio fue llevado a cabo entre agosto del 2006 y abril del 2007 y está basado en observaciones detalladas. Los resultados indican que este roedor utiliza como ambientes de dormir los huecos en tierra o en troncos de árboles caídos. Cada uno de estos ambientes contaba con dos o más orificios y una cavidad interna para el “sueño diurno”. Generalmente uno de los orificios era de uso habitual y el resto para la fuga circunstancial. De acuerdo a su forma, número de orificios y ubicación en el piso del bosque, los ambientes de dormir fueron clasificados hasta en cuatro tipos; de ellos, el tipo A fue el más común. Los resultados también indican mayor concentración de ambientes de dormir en bosque de galería de inundación temporal.

Palabras clave: Cuniculus paca, ambientes de dormir, caracterización, tipos y formas, concentración por hábitats.

AbstractThis report deals with paca sleeping dens (Cuniculus paca Linnaeus, 1766). The study was conducted be-tween August 2006 and April 2007 and is based on detailed observations. Results indicate that this rodent uses holes in the ground or in fallen trees as sleeping dens. Each of these sleeping dens had two or more orifices and an internal cavity for the "diurnal sleep”. Typically, one orifice was for common use and the rest for the circumstantial escape. According to their form, their localization in the ground, and the number and location of orifices, sleeping dens were classified into four types, of which type A was the most common. The results also indicate a greater concentration of sleeping dens in temporary flooded gallery forest.

Keywords: Cuniculus paca, sleeping dens, characterization, types and forms, habitat concentration.

IntroducciónEntre los animales silvestres que habitan en los bosques

amazónicos se encuentra el majás (Cuniculus paca, Rodentia: Cuniculidae) cuya carne tiene una alta demanda en los mer-cados por su exquisito sabor, por lo que la caza de este roedor se incrementó en estos últimos años, convirtiéndose así en una fuente importante de ingreso económico, en particular para aquellos pobladores que habitan en determinadas cuencas de la Amazonía (Bodmer et al. 1997). Sin embargo, esta extracción desmedida estaría generando sobre caza en algunas cuencas de la Amazonía peruana, por lo que es importante conocer con más detalle ciertos aspectos ecológicos como es el caso de los ambientes donde realizan el descanso o “sueño diurno”, que podría contribuir en la formulación de estrategias para un mejor uso de este importante recurso natural.

En cuanto a este roedor, la mayoría de los estudios realizados en la Amazonía peruana están referidos a la biomasa extraída (Bodmer et al. 1997; Aquino et al. 2001), comercialización en mercados (Bendayán 1991; Bendayán & Bardales 2004)y sustentabilidad de la caza (Aquino et al., 2009); pero es muy escasa en lo que se refiere a las características de los ambientes de dormir que son mencionados de manera general por Mondolfi (1972), Boher (1981), Yockteng (1982), entre otros; así como a su distribución con respecto a los ríos, quebradas, caños y lagunas (cochas), que con excepción de Aquino et al. (2009)

son comentados a grandes rasgos por Kroll y Giesecke (1996), Voss y Emmons (1996), Oliveira y Bonvicino (2006), entre otros. La escasa información disponible sobre los ambientes de dormir nos motivó a la conducción de este estudio, el cual estuvo orientado a la caracterización en tipos y formas. El estudio fue conducido de agosto 2006 hasta abril del 2007, cuyos resultados se presentan en este reporte.

Material y métodosÁrea de estudio.- El estudio se llevó acabo en la cuenca alta

del río Alto Itaya, localizada al sureste de la ciudad de Iquitos (Fig.1). En el área fueron diferenciados hasta tres tipos de hábi-tats, el bosque de terraza baja incluyendo el ribereño o de galería, bosque de terraza alta y bosque de colina baja de moderado a fuertemente disectado. Estos bosques se caracterizaron por poseer abundantes cuerpos acuáticos conformados por quebradas y caños, donde las diversas comunidades vegetales constituyeron hábitats y refugios para muchos componentes de la fauna silves-tre, entre ellos el majás (C. paca). La composición florística varió entre uno y otro tipo de bosque, donde predominaron árboles de fuste casi rectos y entre 10 a 25 m de altura, pero también hubieron algunos emergentes superior a los 30 m como el ma-chimango (Eschweilera sp., Gustavia sp.), pashaco (Parkia sp.), quinilla (Chrysophyllum sp., Pouteria sp.), entre otros.

Selección de unidades de muestreo para búsqueda de am-bientes de dormir.- Para este propósito fue tomado en cuenta

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Aquino et al.


las estaciones de muestreo establecidos en estudios anteriores (Terrones 2006; Navarro & Terrones 2006; Aquino et al. 2007), lo que facilitó la definición de las unidades de muestreo para el cual se tuvo en cuenta los siguientes: accesibilidad, en particular durante la época de vaciante (mayo – setiembre) y antecedentes sobre observación directa y/o indirecta de este roedor en estudios anterioes.

Considerando los criterios arriba mencionados, la búsqueda de ambientes de dormir se hizo en cuatro zonas de muestreo: quebrada Yanayacu (bosque de terraza alta), quebrada Seis Uni-dos (bosque de terraza baja que incluye el bosque de galería), quebrada Agua Blanquillo (bosque de colina baja fuertemente disectado) y quebrada Nauta (bosque de colina baja moderada-mente disactado). La búsqueda y caracterización de ambientes de dormir comprendió desde agosto del 2006 hasta abril del 2007 de forma intercalada y no mensual, de modo que se hicieron seis viajes de 20 días útiles de trabajo de campo por cada tipo de bosque o zona de muestreo. En las unidades de muestreo previamente definidas se abrieron seis transectos de 2 km de longitud aledaños al río y quebradas y hacia el interior del bosque. Por cada uno de estos transectos se procedió a la búsqueda de ambientes de dormir con el apoyo de dos guías de campo que fueron cazadores de las comunidades aledañas al área de estudio. La búsqueda se hizo en una amplitud aproximada de 30 m; es decir, 15 m por cada lado del transecto. Para este propósito, cada uno de los transectos fue recorrido de 08:00 a 14:00 h. Cada vez que se encontró un ambiente de dormir fue necesario verificar el uso actual ya sea con la presencia del animal en la cavidad interna o la fuga, para el cual en ocasiones recurrimos al hostigamiento mediante la incrustación de una rama delgada por los orificios. El uso del ambiente también fue verificado por la presencia de huellas recientes en la entrada del orificio de uso habitual.

Registro de ambientes de dormir.- Una vez confirmada el uso del ambiente se procedió a tomar datos referidos al origen; es decir, si fue consecuencia del cavado por armadillo (Dasypus spp.), erosión por el agua, descomposición del interior de un tronco del árbol caído, adopción de diversas formas de las raíces zancos de los árboles vivos y los montículos de tierra. Luego se procedió a la caracterización, por lo que fue necesario hacer cortes para inspeccionar la cavidad interna y la ubicación de los orificios de fuga, acción que demandó el empleo de 2 a 3 horas por cada ambiente de dormir. Los datos fueron anotados en una ficha de campo y estuvieron referidos al número de orificios de uso habitual (diferenciado del resto por el desgaste y trajín), número de orificios para la fuga circunstancial(diferenciada del anterior por encontrarse tapado con hojarascas), distancia de los orificios de fuga con respecto al cuerpo de agua, distancia entre orificios, diámetro de los orificios, ubicación del dormidero, presencia de restos orgánicos (heces, restos de frutos y semillas) y de otros animales con los que podrían cohabitar.

Caracterización de los ambientes de dormir.- Los ambien-tes de dormir fueron caracterizados in situ, señalando vías de entrada, de fuga, tipo y forma, longitud de las vías de acceso y de fuga, profundidad y presencia de hojarascas. Los datos obte-nidos a través del estudio se analizaron utilizando las técnicas y métodos de la estadística descriptiva como la media aritmética, sumatoria, cuadros de distribución, entre otros. Para tal efecto se contó con el Programa Estadístico BioEstat versión 2,0.

ResultadosDescripción de un ambiente de dormir.- Como resultado

de las actividades de campo fueron registrados 74 ambientes de dormir, cada uno de ellos compuesto por orificios, túneles y una cavidad interna donde se encontraba el sitio de dormir o dormidero.

Figura 1. Mapa de la cuenca del río Alto Itaya mostrando las zonas de muestreo: 1) Quebrada Yanayacu, 2) Quebrada Seis Unidos, 3) Que-brada Agua Blanquillo y 4) Quebrada Nauta.

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Orificios: ubicados en la parte anterior, laterales y posterior del ambiente de dormir. Estos orificios cumplieron dos funcio-nes, algunos para la entrada hacia la cavidad interna y salida y otros para la fuga circunstancial. Los orificios de entrada o de acceso hacia la cavidad interna siempre estuvieron ubicados en la parte anterior del ambiente de dormir y por lo general fue una abertura sin obstáculos; es decir, libre de ramas y hojarascas. Estos orificios generalmente tenían la forma circular, con diámetro que fluctuaron entre 25 a 50 cm, de aspecto limpio y libre de hojarascas; fue en esta parte del ambiente donde casi siempre se observaron huellas recientes de este roedor, confirmando así el uso actual cuando no fue sorprendido dentro de la cavidad interna o en plena fuga. Contrario al anterior, los orificios de fuga estuvieron ubicados en la parte posterior o laterales y hubo hasta cuatro en un ambiente de dormir. Estos orificios de forma circular y con diámetros que fluctuaron entre 8 a 10 cm casi siempre se encontraron tapados con hojarascas, mientras que en algunos casos pasaron desapercibidos debido a la lejanía de éstos con respecto al orificio de uso habitual.

Cavidad interna: conformado por el espacio vacío, gene-ralmente de forma circular y con un diámetro mayor que el orificio de acceso donde se encontraba el dormidero formado por un colchón de hojarascas. Esta cavidad de aspecto limpio y seco, algunas veces estaba conectado con los orificios a través de túneles y en ellos ocasionalmente se encontraron arácnidos, hormigas y pequeños reptiles y anfibios.

Principales tipos de ambientes de dormir.- Los 74 ambien-tes registrados fueron clasificados en cuatro principales tipos. El criterio para la tipificación de estos ambientes estuvo basado en las descripciones de uso de dormideros del género Aotus estable-cidos por Aquino y Encarnación (1986) y Puertas (1987). De acuerdo con este criterio, los ambientes fueron agrupados en los tipos A, B, C y D y sus respectivas nueve formas. Los diferentes tipos fueron registrados en montículos de tierra, entrecruzamien-to de raíces zancos de árboles caídos y/o en pié y troncos secos de árboles caídos de gran porte incluyendo palmeras.

Tipo A

Conformado por huecos en montículos de tierra y por debajo del suelo. En este caso el roedor ingresaba a la cavidad interna por uno o dos orificios de forma casi circular o ligeramente ovalada y siempre estuvieron descubiertos, en tanto que los orificios de fuga ubicados en la parte posterior del ambiente estaban tapados con hojarascas, dando las condiciones óptimas para el resguardo y proporcionando seguridad ante los depredadores. En este tipo se diferenciaron hasta cuatro formas particulares:

Forma Aa: a manera de “Y” por la disposición de los túneles que conectaban con la cavidad interna donde se encontraba el dormidero; el orificio de uso habitual estuvo libre de obstáculos y los orificios de fuga que variaron desde uno a tres estaban tapados con hojarascas (Fig. 2). Por lo general dentro de la cavidad interna había un dormidero que sirvió al roedor para conciliar el “sueño diurno”, el mismo que estaba muy cerca al orifico de uso habitual (0,80 m) e inter-conectada con los orificios de fuga por medio de túneles. El dormidero cuyo diámetro varió entre 0,20 a 0,80 m siempre estaba compuesto por un colchón de hojarascas. La distancia promedio entre los orificios de fuga fue de 1,84 m, lo que indica el comportamiento eludible que posee este animal

ante sus depredadores. Por otro lado, la ubicación y forma del ambiente de dormir evitaba el escurrimiento directo del agua hacia la cavidad interna. Esta forma de ambiente de dormir fue observada con frecuencia en bosques de terraza alta.

Forma Ab: de aspecto laberíntico, cuyos orificios de uso habitual variaron de uno a cuatro, todos libres de hojarascas. En esta forma, los dormideros cuyo diámetro varió entre 0,20 y 0,30 m estaban interconectados a un complejo sistema de túneles y éstos a los orificios de fuga que se encontraban tapados con hojarascas (Fig. 3). En este caso la presencia de más de un orificio de uso habitual conectado a túneles permitía al roedor contar con más de un dormidero para el “sueño diurno”. Cabe mencionar que esta forma de ambiente de dormir con más de dos dormideros no fue común, siendo registrado en bosque de terraza alta.

Forma Ac: en esta forma el orificio de uso habitual algunas veces estuvo tapado con hojarascas, en tanto que la cavidad interna donde se encontraba el dormidero estaba conectado

Figura 2. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Aa. Las flechas amarilla y roja indican los orificios de uso habitual y de fuga, respectivamente y las líneas roja punteadas los túneles que conectan con los orificios.(Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Figura 3. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Ab. Las flechas amarilla y roja indican los orificios de uso habitual y de fuga, respectivamente y las líneas roja punteadas la dirección de los túneles que conectan con los orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

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Aquino et al.


a través de túneles con los orificios de uso habitual y de fuga, respectivamente (Fig. 4). La particularidad de esta forma radica en su origen, ya que fue producto de la erosión del suelo por las precipitaciones fluviales, por lo que el orificio de uso habitual se encontraba en posición apical, mientras que el dormidero estaba ubicado a un costado de la cavidad interna, lo que evitaba su anegación por la escorrentía durante las precipitaciones fluviales. Esta forma mayormente regis-trada en bosque de colina baja con frecuencia fue observada muy cerca a los cuerpos de agua, por lo que los orificios de fuga generalmente estaban direccionados hacia el curso de las aguas.

Forma Ad: registrada en montículos de tierra entremezclada con troncos y raíces de árboles de gran porte, dando aspecto de repisas como consecuencia de la descomposición avanzada del duramen de los troncos (Fig. 5). Una de las peculiaridades de esta forma fue la cavidad interna que se encontraba en el montículo de tierra, mientras que el tronco fue utilizado para la fuga y en otros casos para el acceso y salida de la cavidad interna. Los orificios de uso habitual fluctuaron de uno a tres y siempre estuvieron libres de hojarascas, en tanto que los dos a más orificios de fuga podían estar o no conectados a la base del fuste. Por otro lado, la longitud de los túneles que conectaban con los orificios de fuga variaron entre 0,60 a 1,0 m, lo que indica su proximidad al dormidero.

Tipo B

Conformado por huecos en montículos de tierra entremez-clado con raíces de árboles de gran porte y expuesta por caída natural. Esta combinación de sustratos (tierra, raíces y hojarascas) proporcionaba protección a la cavidad interna, particularmente en la parte superior del ambiente de dormir que funcionaba a manera de “techo”, evitando la escorrentía y brindando con-dición óptima para el resguardo ante sus depredadores. Los orificios de uso habitual estaban generalmente descubiertos y los de fuga circunstancial tapado con hojarascas. En este tipo de ambiente de dormir, el acceso hacia la cavidad interna lo hacía hasta por tres orificios y para la fuga circunstancial contaba con dos y excepcionalmente tres orificios. Para este tipo se han diferenciado dos formas:

Forma Ba: en esta forma el orificio de uso habitual y de fuga cir-cunstancial no estaban conectados por túneles, de modo que la cavidad interna donde se encontraba el dormidero estaba conectada directamente con los orificios(Fig. 6). El ingreso y salida de rutina lo hacía a través de un solo orificio, pero para la fuga contaba hasta con dos orificios. Por otro lado, la capa superior o techo estaba compuesta por un enmara-ñado de raíces muy finas y diminutas y sobre ellas había una capa delgada de hojarascas entremezclada con tierra lo que impedía la escorrentía hacia la cavidad interna, pero también favorecía para una rápida huida en caso necesario. Esta forma de ambiente para dormir con frecuencia se observaron en bosques de terraza alta y de colina baja.

Forma Bb: con aspecto de repisa, donde el manojo de raíces de los árboles proporcionaba espacios vacíos dando origen a la cavidad interna. Una de las características de este ambiente

Figura 5. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Ad. Las flechas amarilla y roja indican los orificios de uso habitual y fuga, respectivamente y la línea roja punteada el túnel que conecta ambos orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Figura 6. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Ba. Las flechas amarilla y roja indican el orificio de uso habitual y de fuga, respectivamente y las líneas punteadas roja la cavidad interna que estaba conectada con los orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Figura 4. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Ac. Las flechas amarilla y roja indican el orificio de uso habitual y de fuga, respectivamente y las líneas roja punteadas la dirección de los túneles que conectan con los orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

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fue la ausencia de túneles, por lo que en la mayoría de los casos los orificios de fuga se encontraban en la parte media o cerca del techo de la cavidad interna (Fig. 7). El orificio de entrada hacia la cavidad interna se caracterizó por su forma semicircular y de mayor diámetro que los orificios de fuga que varió de uno a tres. Por otro lado, la capa superior que protegía la cavidad interna era de textura arcillo arenosa y soportada por un enmarañado de raíces gruesas lo que impedía la escorrentía. En algunos casos la base del tronco interiormente vacío formaba paredes del ambiente de dor-mir dando protección al animal, en tanto que el orificio de entrada y salida generalmente estaba ubicado en las paredes laterales del tronco.

Tipo C

Conformado por huecos por debajo de raíces de árboles en pie, expandidas horizontal y superficialmente. Este tipo de ambientes tenían desde uno a tres orificios para el uso habitual, todos libre de obstáculos y desde uno a cuatro orificios para la fuga circunstancial, siempre tapados con hojarascas. Para este tipo de ambientes fueron diferenciadas dos formas:

Forma Ca: ubicadas debajo de raíces de árboles frondosos y de palmeras de pona (Iriartea sp.), cashapona (I. sapium), remocaspi (Swartzia brachyrachis), entre otros (Fig. 8). En esta forma había un orificio para el acceso hacia la cavidad interna y desde uno hasta cuatro para la fuga circunstancial. Ambientes de esta forma generalmente fueron hallados en bosque de galería, de modo que los orificios de fuga estaban direccionados hacia los cuerpos de agua. Por otro lado, en la cavidad interna había un pequeño espacio compuesto por un colchón de hojarascas que era utilizado como dormidero. La ubicación de estos ambientes de dormir al parecer tenía relación con el dosel de los árboles que era muy cerrado, proporcionando así una magnífica cobertura para la lluvia, evitando la escorrentía hacia la cavidad interna.

Forma Cb: con aspecto de pequeña montaña,formada por el manojo de raíces gruesas de árboles en pie y una delgada capa

de tierra de textura arcillo – arenoso; generalmente con un orificio para el uso habitual libre de obstáculos y de dos a tres orificios para la fuga circunstancial, todos tapados con hojarascas y ubicados preferentemente en la parte opuesta de las sobresalientes raíces y en algunos casos por detrás de la base del fuste (Fig. 9). En esta forma, los orificios para la fuga circunstancial en la mayoría de los casos estaban directamente conectados con la cavidad interna por ausencia de túneles.

Tipo D

Conformado por huecos en troncos de árboles y palmeras caídos y en proceso de descomposición, cuyos orificios para el uso habitual y fuga circunstancial en algunos casos se encontraban libres de objetos y en otros cubiertos parcial o totalmente por ho-jas menudas. Para este tipo se diferenció dos formas particulares:

Forma Da: corresponde a los huecos en troncos de árboles de gran porte, donde los orificios de uso habitual se caracte-

Figura 7. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Bb. Las flechas amarilla y roja indican el orificio de uso habitual y de fuga, respectivamente y la línea roja punteada la conexión de la cavidad interna con los orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Figura 8. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Ca. Las flechas amarilla y roja indican el orificio de uso habitual y de fuga, respectivamente, los mismos que están conectados directamente con la cavidad interna. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Figura 9. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Cb. Las flechas amarilla y roja indican los orificios de uso habitual y de fuga, respectivamente y la línea roja punteada la conexión de la cavidad interna con ambos orificios. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

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Aquino et al.


rizaron por ser unidireccional (Fig. 10). En esta forma la cavidad interna generalmente no presentaba modificaciones y en el sitio utilizado como dormidero siempre se encontró un colchón de hojarascas. La cavidad interna algunas veces estaba húmeda y en otras había hasta pequeños charcos de agua, mientras que los orificios para la fuga circunstancial se encontraban en las paredes laterales del tronco. En esta forma de ambiente de dormir fue la única vez que se halló a este roedor cohabitando con un anfibio relativamente grande conocido con el nombre vernáculo de hualo (Lepthodactylus sp.). Esta forma fue observada con frecuencia en los bosques de terraza alta y en bosque de galería.

Forma Db: corresponde a los huecos de troncos caídos de palmeras de huicungo (A. huicungo), aguaje (M. flexuosa), pona (Iriartea sp.) y ungurahui (J. bataua). En esta forma, el orificio que se encontraba en uno de los extremos era para el uso habitual de modo que se encontraba libre de hojarascas, mientras que el orificio del otro extremo era para la fuga circunstancial, por lo que estaba tapado con hojarascas (Fig. 11). Esta forma de ambiente de dormir fue poco común y mayormente se observaron en bosque de terraza alta con predominancia de palmeras.

Frecuencia de los tipos de ambientes de dormir.- De los cuatro principales tipos de ambientes de dormir diferenciados y utilizados por el majás (C. paca), los tipos A y C fueron los más frecuentes con 35 y 15 registros equivalentes al 47,2% y 20,3%, respectivamente; el resto estuvieron presentes pero en menor proporción (Tabla 1). Los resultados también indican a los ambientes de dormir con un solo orificio para el uso habitual y con dos para la fuga circunstancial como los más comunes en el área de estudio (Tabla 1).

Niveles de concentración por tipos de hábitats.- Los regis-tros de ambientes para dormir en los diferentes tipos de hábitats y las observaciones adicionales permiten sostener que la mayor o menor concentración estuvo en estrecha relación con el tipo de hábitat y la producción de frutos, por lo que se ha considerado conveniente establecer niveles de concentración en función de los factores antes mencionados, la misma que fue guiada por las descripciones establecidas por Encarnación (1993). En tal sentido, para el área de estudio fueron diferenciados hasta tres niveles, desde la más alta (nivel I) hasta la más baja concentra-ción (nivel III).

Figura 11. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Db. Las flechas amarilla y roja indican los orificios de uso habitual y de fuga respectivamente, la línea roja punteada la cavidad interna y el círculo rojo el dormidero. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

Usos # de orificios # de registro por tipo de ambiente de dormir Total %

A B C D

Habitual

1 29 11 12 11 63 85,22 4 0 1 1 6 8,13 1 1 2 0 4 5,44 1 0 0 0 1 1,3

Total 35 12 15 12 74 100

Circunstancial

1 18 4 3 9 34 462 13 6 5 2 26 35,13 3 2 6 1 12 16,24 1 0 1 0 2 2,7

Total 35 12 15 12 74 100

Tabla 1. Frecuencia de los tipos de ambientes de dormir observados en la cuenca del río Alto Itaya.

Figura 10. Gráfico de un ambiente de dormir de la forma Da. Las flechas amarilla y roja indican el orificio de uso habitual y de fuga, respectivamente, la línea roja punteada la cavidad interna y el círculo punteado el dormidero. (Dibujo de Meléndez G, 2006-2007)

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Nivel I: correspondió a los bosques adyacentes y contiguos al río y quebradas con inundación efímera y periódica estacional e incluye el denominado bosque de galería con piso más o me-nos compacto. En este tipo de bosque caracterizado por su alta producción de frutos, en particular de palmeras como huasaí (Euterpe sp.), pona (Iriartea sp.) y huicungo (A. huicungo), fue-ron registrados 41 ambientes de dormir equivalente al 55,4%, convirtiéndose así en el óptimo hábitat para este roedor.

Nivel II: correspondió al bosque de terraza alta con grandes extensiones de terrenos planos u ondulados con disecciones leves no inundables ni expuestas al flujo periódico y estacional de las masas de agua. En estos bosques caracterizado por su relativa abundancia de frutos, en particular azúcar huayo (Hymenaea sp.), leche huayo (Couma macrocarpa), yahuar huayo (Rhigos-pira sp.), naranjo podrido (Parahancornia sp.) y machimango (Eschweilera spp.), fueron registrados 25 ambientes de dormir equivalente al 33,8%, por lo que constituye el segundo hábitat más importante para este roedor.

Nivel III: correspondió al bosque de altura más extenso denominado bosque de colina baja, cuya vegetación de tipo varillal estuvo conformado por árboles de fuste delgado y recto y cubierto con abundantes plantas epífitas y por enmarañados de bejucos y lianas; piso cubierto por un colchón de hojarascas y sotobosque más o menos cerrado y poblado por irapay (Le-pidocaryum tenue). En este tipo de bosque caracterizado por su baja producción de frutos fueron registrados 8 ambientes de dormir equivalente al 10,8%, lo que demuestra que se trata de un hábitat poco apropiado para este roedor.

DiscusiónDe los diferentes tipos de ambientes de dormir diferenciados

para el majás (C. paca), el tipo A fue el de mayor registro, quizá por la disponibilidad de huecos pre construidos, resultado que coincide parcialmente con los registros de Pérez (1992) y Mo-reira y Macdonald (1997). Sobre el particular, Yockteng (1982), Emmons (1990), Voss y Emmons (1996), Aquino et al. (2001) y Oliveira y Bonvicino (2006), sostienen que el ambiente de dormir de este roedor esta conformado por huecos que se en-cuentran preferentemente en montículos de suelos arcillosos, pero también en troncos de árboles caídos, entrecruzamiento de raíces de árboles y en depresiones del suelo. Por otro lado, Emmons (1990)y Moreira y Macdonald (1997) sostienen que el ambiente de dormir de este roedor cuenta con un orificio principal y con varios orificios secundarios ocultos con hojas se-cas, apreciación que coincide en términos generales con los re-sultados obtenidos en el presente estudio, pero contrasta a nivel de especificidad, debido a que los autores antes mencionados no detallan el número de orificios para el uso habitual y para la fuga circunstancial, tampoco hacen mención de la conexión de estos orificios con la cavidad interna donde se encontraba el dormidero. Estos resultados tienen mayor coincidencia con las sostenidas por Aquino et al. (2009), Leopold (1977), Emmons (1990) y parcialmente con Eisenberg (1989). Sin embargo, con excepción de los dos primeros, el resto tampoco hace mención que los orificios escondidos y tapados con hojas son usados para la fuga circunstancial ante el peligro inminente de ser presa de sus depredadores. En referencia a ciertos hábitos, Alvares del Toro (1952) y Yockteng (1982) mencionan que este roedor no come en el sitio donde recoge el alimento, sino que lo traslada a otro lugar escogido de antemano donde instala

su comedero, pero ni ellos ni otros autores hacen referencia de que este roedor tampoco tiene por costumbre defecar, orinar y menos comer al interior de su ambiente de dormir como se demuestra en este estudio.

En la cuenca alta del río Itaya los ambientes de dormir del majás fueron relativamente abundantes, lo que confirma su alta densidad poblacional (Aquino et al. 2009),la misma que tendría relación con ciertos factores, entre ellas la existencia de un sin número de quebradas, cuyas aguas sirven como medio de defensa cuando son acosados por sus depredadores; escasa presencia de depredadores naturales debido a la alta presión de caza de mamíferos de tamaño grande (Aquino et al. 2007) y presencia de bosques de inundación temporal, hábitat preferido por este roedor por la alta producción de frutos. Sobre el parti-cular, Voss y Emmons (1996), hacen mención que la variación en las características de la vegetación puede ocasionar cambios en los patrones de uso del hábitat; así, la mayor densidad de la vegetación y mayor número de individuos en los estratos de vegetación menores a 7 m de altura puede traducirse en una mayor capacidad del hábitat en ofrecer mejores condiciones para la construcción de ambientes para el sueño. En nuestro caso, esto explicaría la mayor frecuencia de madrigueras encon-tradas en el bosque de galería. Estos resultados coinciden con las apreciaciones hechas por Voss y Emmons (1996), quienes sostienen que este roedor puede ser observado en cualquier tipo de bosque, pero con mayor frecuencia en las cercanías de las orillas y en bosques inundables con sotobosque denso. Sin embargo, los resultados también indican la concentración de este roedor en bosques de terraza alta, coincidente con el período de fructificación en tanto que las zonas aledañas a las orillas se encontraban inundadas.

AgradecimientosNuestro agradecimiento al Centro Amazónico de Educación

Ambiental e Investigación (ACEER) y al Consejo Superior de Investigación (CSI) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM) por el financiamiento. Nuestro reconoci-miento a Gilmer Montero, guía y asistente de campo con quien com partimos buenos y malos momentos durante las actividades de campo.

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Diversidad de mamíferos y sus preferencias por los tipos de hábitats en la cuenca del río Alto Itaya



Diversidad de mamíferos y sus preferencias por los tipos de hábitats en la cuenca del río Alto Itaya, Amazonía peruana

Rolando Aquino1, Cinthya Tuesta2 y Edgardo Rengifo3

Diversity of mammals and its preferences for the habitats types in the upper Itaya river basin, Peruvian Amazon

1 Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. P. O. Box 575 Iquitos, Perú. Telefax 65265510. Email Rolando Aquino: [email protected]

2 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Nacional de la Amazo-nía Peruana.

3 Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos.


ResumenEste reporte contiene información sobre diversidad de mamíferos y sus preferencias por los tipos de hábitats en la cuenca del río Alto Itaya. Para este propósito fueron conducidos censos por transecto y complementada con observaciones fuera de censos y con información proveniente de las entrevistas a cazadores. Como resultado del estudio fueron registradas 48 especies. Mayor diversidad fue registrada en bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd). Por otro lado, 20 especies resultaron compartidas entre los tres tipos de hábitats, en tanto que la mayor similitud ocurrió entre el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) y el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd). Finalmente, la presencia de especies indica-doras de la comunidad primaria como Tapirus terrestris, Priodontes maximus, Lagothrix poeppigii y Tayassu pecari demuestran que el estado de conservación de la fauna silvestre en general es de nivel intermedio a alto.

Palabras clave: Río Itaya, mamíferos mayores, diversidad, hábitats, estado conservación.

AbstractThis report contains information about the diversity of mammals and preferences for habitat types in the upper Itaya river basin. For this purpose, censuses by transect were conducted and supplemented out censuses ob-servations and with hunters interviews information. As a result of the study 48 species were recorded. Greater diversity was recorded in forest of heavily dissected low hill (Bcbfd). On the other hand, 20 species were shared among the three habitat types, while the highest similarity occurred between the forest of heavily dissected low hill (Bcbfd) and the forest of moderately dissected low hill (Bcbmd). Finally, the presence of indicator species as the primary community as Tapirus terrestris, Priodontes maximus, Lagothrix poeppigii and Tayassu pecari, indicate that the conservation status of wildlife in general is intermediate to high level.

Keywords: Itaya river, large mammals, diversity, habitats, conservation status.

IntroducciónLos bosques amazónicos de la subregión nor occidental se

caracterizan por su alta diversidad biológica. Se calcula que en estos bosques habitan alrededor de 200 especies de mamíferos entre terrestres, arborícolas, acuáticos y voladores (Voss & Em-mons 1996). En cuanto a la Amazonía peruana, diversos son los inventarios realizados; así, para el sur oriente están el de Dallmeier y Alonzo (1997) y Boddicker et al. (2001, 2002) en el bajo Urubamba, Pacheco et al. (2007) en la cuenca del río Apurímac y María Luisa y Velazco (2006) entre el Ojo de Con-taya, Tapiche y Divisor. En cuanto al nor oriente, los inventarios fueron ejecutados por Saalovara et al. (2003) entre los ríos Yavarí y Yavarí – Mirí, CDC-UNALM – WWF (2002) en el Abanico del Pastaza e INADE (2003) en el área comprendida por las cuencas de los ríos Tigre y Pastaza.

Estudios más cercanos al área de estudio fueron llevados a cabo en la Zona Reservada Pucacuro y estuvieron enfocados al uso y la conservación de la fauna silvestre (Alvarez 1997; Aquino et al. 1999, 2000) y al inventario de mamíferos (IIAP 2001). En cuanto al área de estudio, los únicos estudios fueron conducidos por Navarro y Terrones (2006) y Aquino et al. (2007, 2009a) y mayormente se relacionaron con el uso y sostenibilidad de la caza; no obstante, los primeros dan cuenta del registro de 44 es-pecies, de las cuales 41 correspondieron a los mamíferos mayores y tres a los menores. De lo anterior se deduce que la cuenca del río Alto Itaya es rica en diversidad, por lo que considerando que en el área de estudio se desarrollan actividades de extracción de madera en la modalidad de concesiones forestales, extracción de

hojas de irapay (Lepidocaryum tenue) y en el corto plazo habrá explotación de hidrocarburos, hemos creído conveniente la ejecución de este estudio, cuyos objetivos estuvieron orientados principalmente a: inventariar los mamíferos mayores que habitan en la mencionada cuenca,determinar los tipos de hábitats donde se concentra la mayor diversidad de especies y determinar el estado de conservación de estos recursos.

Material y métodosÁrea de estudio.-En el área estudiada, los tipos de hábitats

mostraron algunas diferencias en la composición de los mamífe-ros mayores, lo que nos permitió un análisis comparativo en base a los registros en dos épocas (vaciante y creciente).

Para los fines comparativos de diversidad y preferencias por tipos de hábitats, en el área de estudio los censos fueron condu-cidos en cuatro estaciones de muestreo: Yanayacu y Seis Unidos donde fue característico el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd), quebrada Nauta representado por el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) y Agua Blan-quillo que correspondió al típico bosque de terraza baja (Btb)(Fig. 1). En ellos, la cobertura vegetal varió en composición; así, en la cima del bosque de colina baja fuertemente disectado la comunidad vegetal estuvo mayormente representada por plantas de tipo coriácea y esclerófila con tallos rectos y delgados que semejaron a un varillal, piso cubierto por un colchón de hojar-ascas. En el bosque de colina baja moderadamente disectado, el sotobosque se caracterizó por ser bastante cerrado y estuvo poblado mayormente por palmeras de irapay (L. tenue), en tanto que el dosel también de tipo cerrado estuvo conformado en su

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Aquino et al.


mayoría por las copas amplias de árboles mayores de 30 m de altura como pashaco (Parkia nitida), quinilla (Elaeoluma sp., Manilkara sp.), machimango (Eschweilera spp.), entre otros. Entre las palmeras sobresalieron por su relativa abundancia el ungurahui (Oenocarpus bataua) y la chambira (Astrocaryum chambira). En el bosque de terraza baja, el piso generalmente permaneció seco, por cuanto la inundación es temporal y ocurre por desborde de las aguas del río Itaya cada vez que se produce una fuerte precipitación fluvial; aquí, la vegetación estuvo con-formada por árboles de porte más o menos alto, como pashaco (P. nitida), machimango (Eschweilera spp.), shiringa (Hevea brasiliensis), entre otros; sotobosque poco denso y poblado por plantas herbáceas y semileñosas.

Metodología para la obtención de información de campo.- Para determinar la diversidad de las especies de hábitos terrestres y arborícolas que habitan en el área de estudio se usó el método de censo por transecto lineal (Burnham et al. 1980; Peres 1999; Aquino et al. 2001), el cual es ampliamente usado en evaluacio-nes de la fauna silvestre en el neotrópico. Con esta finalidad y salvo excepciones, en cada uno de las estaciones fueron abiertos entre cuatro a cinco transectos de 3,0 km de longitud, los cuales fueron recorridos cuatro veces tanto en época de creciente (fe-brero y mayo del 2008) como en vaciante (julio y octubre del 2008). Los censos fueron ejecutados por dos grupos, cada uno conformados por dos observadores y consistieron en el registro de especies en base a observaciones directas e indirectas a través

de las vocalizaciones y rastros (huellas, madrigueras, bañaderos, caminos, despojos, heces, pelos y/o cerdas, rasguños en troncos de árboles, emanación de sustancias odoríferas, entre otros). Los censos fueron de ida y vuelta tanto en horario diurno como nocturno; los diurnos comprendieron desde las 07:00 a 12:00 h y los nocturnos desde las 18:30 a 22:00 h, y consistió en el recorrido por los transectos a una velocidad promedio de 1,0 km/hora con paradas cada cierto trecho por uno a dos minutos con la finalidad de auscultar los diferentes estratos del bosque y así detectar cualquier movimiento y/o percibir algún ruido o vocalización, así como también para descubrir los rastros en una amplitud promedio del transecto de 7,0 m. Cada vez que hubo un encuentro directo se procedió a anotar en la libreta de campo la hora, especie, número de individuos (cuando se trataba de grupos o manadas), tipo de hábitat, uso del estrato y composición florística dominante del entorno. Los censos también incluyeron observaciones indirectas y consistió en el registro de rastros, por lo que a medida que ocurrían estos encuentros se anotaron el tipo de rastro, lugar, género y la especie (cuando fue posible su identificación). Algunas de estas evidencias fueron fotografiadas con una cámara digital. Considerando ambas épocas, el esfuerzo de muestreo fue de 40 días/grupo equivalente a 886,7 horas-censo y una cobertura de 810 km; de ellos, 404,2 horas-censo y 402 km de cobertura correspondió a la época de creciente y 482,5 horas-censo y cobertura de 408 km a la época de vaciante (Tabla 1). Tratándose de los tipos de hábitats; en bosque de co-

Estaciones de muestreo Hábitats # de días Horas censadas Longitud Recorrida (km) E.C. E.V. E.C. E.V. E.C. E.V.Yanayacu Bcbfd 10 10 197,35 227,85 194 208Seis unidos Bcbfd 5 5 105 129,35 106 100Qda. Nauta Bcbmd 5 5 101,45 124,5 102 100Agua blanquillo Btb 20 20 404,2 482,5 402 408Total 40 886,7 810

Tabla 1. Esfuerzo de muestreo por cada tipo de hábitat durante la evaluación de mamíferos mayores en la cuenca del río Alto Itaya. Bcbfd: Bosque de colina baja fuertemente disectado; Bcbmd: Bosque de colina baja moderadamente disectado; Btb: Bosque de terraza baja; E.C.: Época de creciente; E.V.: Época de vaciante.

Figura 1. Mapa de la cuenca alta del río Alto Itaya mostrando las estaciones de muestreo.

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lina baja fuertemente disectado (Bcbfd) el esfuerzo de muestreo fue de 426,0 horas-censo y 402 km de cobertura, en bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) el esfuerzo fue de 234,35 horas-censo y 206 km de cobertura y en bosque de terraza baja (Btb) el esfuerzo fue de 226,35 horas-censo y cobertura de 202 km (Fig. 2).

Afín de complementar la información para la lista base de especies que habitan en la mencionada cuenca se hicieron ent-revistas a 10 cazadores pertenecientes a las comunidades de 28 de Enero (2) Carbajal (2), Luz del Oriente (3) y Villa Belén (3), todas aledañas al área de estudio, para el cual previamente fue elaborado una ficha de entrevista. Las entrevistas fueron dirigidas a aquellas personas que normalmente realizan sus actividades de caza dentro del área de estudio, a quienes se les formuló preguntas como: especies de mamíferos mayores que habitan en el área de estudio, preferencias por los tipos de bosques, época de mayor concentración, especies más frecuentes, entre otros. Para facilitar la identificación en algunos casos hubo necesidad de mostrarles las ilustraciones de Emmons y Feer (1996) y el de Aquino et al. (2001). Para la lista base también fueron considerados las especies observadas fuera de censos, así como los animales registrados a través de sus restos y despojos producto de la caza.

Análisis de datos.- Para comparar la diversidad entre tipos de hábitats se aplicaron los índices de diversidad de Shannon-Wiener y de Simpson (Moreno 2001). Según estos índices, los valores más altos corresponden a una gran riqueza de especies (número de especies) y heterogeneidad (distribución del número de cada especie). Para determinar las similitudes entre los tres tipos de hábitats se utilizó el Índice de Jaccard (Moreno 2001), donde los valores que se aproximan a 1 indican mayor similitud entre las comunidades de mamíferos comparadas. Es oportuno mencionar que para el análisis de diversidad y similitud fueron considerados únicamente las especies registradas durante los censos.

ResultadosRiqueza de especies y composición.- El resultado de los

censos, observaciones adicionales y entrevistas nos indica que en la cuenca del río Alto Itaya se encuentran habitando 48 especies de mamíferos mayores (Tabla 1). Del total,34 fueron registradas durante los censos (28 por observación directa, 1 por vocalización, 1 a través de su madriguera y 4 por huellas), 3 correspondieron a observaciones directas fuera de censos (asistemáticos), 4 a través de ejemplares muertos por cazadores y ellos fueron el lluichupuma (Puma concolor), carachupa (Dasypus kappleri), sacha perro (Galictis vittata) (Fig. 3) y yangunturillo (Cabassous unicinctus) y 7 provienen de las entrevistas, entre los que se encuentran el ronsoco (Hydrochaeris hydrochaeris), ac-huni maman (Procyon cancrivorous), pantera negra (Herpailurus yagouaroundi) y el inti pelejo (Cyclopes didactylus), especies que fueron observados por Navarro y Terrones (2006). La presencia del yangunturo (Priodontes maximus) fue registrado a través de

Figura 2. Gráfico comparativo del esfuerzo de muestreo por tipos de bosques o hábitats durante la evaluación de mamíferos en épocas de creciente y vaciante.

Figura 3. Ejemplar adulto de “sacha perro”(Gallictis vitatta), cazado en bosques circundantes a la Comunidad de Villa Belén.

Figura 4. Despojo (cabeza) de yangunturo (Priodontes maximus), cazado en bosques circundantes a la comunidad de Luz del Oriente.

402 425,85

734

206234,35

369

202 226,35278

0

100

200

300

400

500

600

700

800

Cob

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m)

Hor

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Núm

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Núm

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Núm

ero

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gist

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Bcbfd Bcbmd Btb

Hor

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Hor

as-c

enso

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Aquino et al.


sus madrigueras, pero también encontramos sus despojos en la vivienda de un cazador (Fig. 4).

Las 48 especies estuvieron agrupados en 7 Órdenes y 22 Familias, siendo los carnívoros y los primates los más represen-tativos con 14 y 11 especies, respectivamente (Tabla 2, Fig. 5).

Diversidad de especies por tipos de hábitats.- El resul-tado de los censos por transecto nos indica mayor número de

registros y mayor diversidad de especies en época de vaciante en los tres tipos de hábitats. Los bajos registros obtenidos en la época de creciente tuvieron mucho que ver con las continuas precipitaciones fluviales que limitaron la audición de ruidos y la pérdida de huellas al ser cubiertos con las aguas de lluvias o simplemente borradas por la escorrentía. Tanto en época de creciente como de vaciante, los mayores registros ocurrieron en bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) (Tabla

Orden Familia Especie Navarro y Terrones (2006) Estudio actual

ArtiodactylaCervidae

Mazama americana O OMazama gouazoubira O O

TayassuidaeTayassu pecari O OPecarí tajacu O O

Carnívora

CanidaeSpeothos venaticus OAtelocynus microtis E

Felidae

Puma concolor D DPanthera onca O HuLeopardus pardalis O HuLeopardus wiedii O EHerpailurus yagouaroundi D E

MustelidaeLontra longicaudis O OEira barbara O OGalictis vittata D D

Procyonidae

Potos flavus O OBassaricyon gabbii ONasua nasua O OProcyon cancrivorous O E

Perissodactyla Tapiridae Tapirus terrestris O Hu

Primates

AtelidaeLagothrix poeppigii O OAlouatta seniculus O Vo

CebidaeCebus albifrons O OCebus apella O OSaimiri sciureus O O

Pitheciidae Pithecia aequatorialis O OCallicebus torquatus O OCallicebus discolor O O

Aotidae Aotus vociferans Vo O

CallitrichidaeSaguinus fuscicollis O OCebuella pygmaea O O*

Rodentia

Hydrochaeridae Hydrochaeris hydrochaeris D ECuniculidae Cuniculus paca O O

Dasyproctidae Dasyprocta fuliginosa O OMyoprocta pratti O O

Sciuridae

Sciurus spadiceus O OSciurus igniventris O*Microsciurus flaviventer O OSciurus pusillus E

Erethizontidae Coendou bicolor D O

Pilosa

Bradypodidae Bradypus variegatus D O*Megalonychidae Choloepus didactylus O O

Myrmecophagidae Myrmecophaga tridactyla O HuTamandua tetradactyla O O

Cyclopedidae Cyclopes didactylus D E

Cingulata Dasypodidae

Dasypus novemcinctus O ODasypus kappleri DCabassous unicinctus DPriodontes maximus M M

Total 41 48

Tabla 2. Especies de mamíferos mayores registrados para la cuenca del río Alto Itaya.

*O: Observado fuera de censo (asistemático); O: Observado; Hu: Huellas, M: Madriguera; D: Despojos; E: Entrevista; Vo: Vocalización.

39



3), lo cual tiene relación con el doble de esfuerzo empleado en comparación a los otros tipos de hábitats. Entre ambas épocas, en este hábitat hubo 734 registros pertenecientes a 34 especies, siendo los primates y carnívoros los más representativos con 10 y 3 especies, respectivamente. A nivel de especies, los mayores registros correspondieron a seis, entre los que figuran el majás (Cuniculus paca), carachupa o armadillo (Dasypus novemcinctus y añuje (Dasyprocta fuliginosa) con 160, 114 y 76 registros, respec-tivamente, seguidos por el venado cenizo (Mazama gouazoubira) y venado colorado (Mazama americana).

En el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) hubo 369 registros pertenecientes a 26 especies; siendo los primates los más representativos con 9 especies, mientras que para el grupo de carnívoros apenas fueron registrados 3 especies (Tabla 3). Aquí, los mayores registros fueron también para el majás (C. paca), carachupa (D. novemcinctus y las dos especies de venado (M. americana y M. gouazoubira).

En el bosque de terraza baja (Btb) hubo 278 registros cor-respondientes a 21 especies, resultando así el más bajo entre los

Tabla 3. Especies y número de registros durante la evaluación de mamíferos mayores. E.C.: Época creciente; E.V.: Época vaciante.

Orden Familia Especie

Tipos de hábitats

Bcbfd Bcbmd Btb

E.C. E.V. E.C. E.V. E.C. E.V.

Artiodactyla Cervidae

Mazama americana 4 44 9 23 0 12Mazama gouazoubira 4 51 9 22 4 4

TayassuidaeTayassu pecari 3 9 1 1 0 0Pecarí tajacu 13 28 9 24 6 9

Carnivora

Canidae Speothos venaticus 0 1 0 0 1 0

Felidae Panthera onca 0 3 1 1 1 0Leopardus pardalis 0 3 1 1 0 0

Mustelidae Lontra longicaudis 0 1 0 0 0 0Eira barbara 0 1 0 0 0 0

Procyonidae Potos flavus 5 21 0 9 5 7Bassaricyon gabbii 1 0 0 0 0 0Nasua nasua 1 2 0 0 0 0

Perissodactyla Tapiridae Tapirus terrestris 0 2 0 2 1 2Atelidae Lagothrix poeppigii 6 6 8 15 5 3

Alouatta seniculus 0 2 0 0 0 0

CebidaeCebus albifrons 3 9 4 5 2 4

Primates Cebus apella 1 5 2 3 0 1Saimiri sciureus 3 7 1 7 4 3

PitheciidaePithecia aequatorialis 12 11 7 3 1 1Callicebus discolor 2 8 2 1 6 6Callicebus torquatus 1 6 2 2 1 1

Aotidae Aotus vociferans 0 5 0 1 0 0Callitrichidae Saguinus fuscicollis 19 26 4 12 9 12

Rodentia

Cuniculidae Cuniculus paca 48 112 17 50 31 48

DasyproctidaeDasyprocta fuliginosa 16 60 8 22 11 12Myoprocta pratti 6 3 3 8 0 3

SciuridaeSciurus spadiceus 1 7 1 1 0 0Microsciurus flaviventer 0 2 0 0 0 0

Erethizontidae Coendou bicolor 1 7 0 1 1 1

PilosaMegalonychidae Choloepus didactylus 1 0 0 0 0 0

MyrmecophagidaeMyrmecophaga tridactyla 0 6 0 1 0 0Tamandua tetradactyla 2 3 0 2 0 0

Cingulata Dasypodidae Dasypus novemcinctus 22 92 12 49 16 26Priodontes maximus 3 13 0 2 4 9

Total registros 178 556 101 268 114 164Total especies 34 26 21

2

4

1

5

5

4

1

4

14

1

12

9

5

4

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

Artiodcatyla

Carnivora

Perissodactyla

Primates

Rodentia

Pilosa

Cingulata

Familias Especies

Figura 5. Órdenes, familias y especies de mamíferos mayores reg-istradas para la cuenca del río Alto Itaya.

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Aquino et al.


hábitats evaluados. Al igual que en los dos anteriores, los primates fueron los más representativos con siete especies, mientras que los mayores registros correspondieron a las mismas especies mencionadas para los otros hábitats, excepto el venado colorado (M.americana) con apenas cuatro registros (Tabla 3).

Diversidad comparativa de especies entre hábitats.- El re-sultado de la aplicación de los Índices de diversidad de Shannon-Wiener y de Simpson indican que durante la época de creciente el hábitat con mayor diversidad de especies fue el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) y en vaciante el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) (Tabla 4).

Especies compartidas entre tipos de hábitats.- Del análisis de registros tanto en época de creciente como de vaciante, 20 especies resultaron comunes para los tres tipos de hábitats (Tabla 5), lo que indicaría que en el área de estudio no existen mayores diferencias en la composición de mamíferos mayores entre cada uno de ellos. Esta apreciación se ve reforzada con las 26 especies que resultaron compartidas de la unificación de registros entre las épocas de creciente y de vaciante entre el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) y bosque de colina baja mod-eradamente disectado (Bcbmd). Corrobora a esta apreciación el índice de Jaccard al indicar mayor similaridad entre ambos hábitats (Tabla 5), mientras que para los otros pares al parecer los valores no son tan significativos.

Especies endémicas.- Entre los componentes de los mamífe-ros mayores fueron registrados dos especies de primates que son endémicas de la llamada “Ecorregión Napo”, el huapo negro (Pithecia aequatorialis) y el tocón negro (Callicebus torquatus?). La primera con distribución al norte del río Marañón y desde el río Corrientes, afluente derecho del río Tigre en dirección oriental hasta la margen derecha del río Curaray, incluyendo los ríos Itaya y Nanay, afluentes izquierdo del río Amazonas y el río Pucacuro, afluente izquierdo del río Tigre (Hershkovitz 1987; Aquino & Encarnación 1994, Aquino et. al. 2009b). La segunda especie con distribución al norte del río Marañón y oeste del río Amazonas, desde la margen derecha del río Nanay incluyendo el río Itaya hasta la margen izquierda de los ríos Tigre y Pucacuro, donde se encuentra habitando específicamente los varillales (asociación de plantas de fustes delgados y rectos y de hojas mayormente coriáceas sobre suelos arenosos). Es oportuno mencionar que los ejemplares del tocón negro que habitan en esta parte de la Amazonía presentan marcadas diferencias fenotípicas con respecto a los que habitan entre las cuencas de los ríos Napo y Putumayo, por lo tanto, no correspondería a Callicebus Lucifer, considerada por van Roosmalen et al. (2002) como única especie del grupo de tocón negro que habita en el Perú, sino más bien se trataría de un nuevo taxón, quizá una nueva subespecie o especie (Aquino et al. 2008), para el caso del presente documento se prefiere mantener el estatus como C. torquatus.

Estado de conservación y especies indicadoras.- Del análi-sis de los registros obtenidos en los tres tipos de hábitats más representativos para el área de estudio, el grado de alteración de la vegetación y las evaluaciones que antecedieron al presente estudio (Navarro & Terrones 2006; Aquino et al. 2007) nos permite sostener que el estado de conservación de la fauna silvestre, en particular de los mamíferos mayores es todavía de nivel intermedio a alto. Entre algunas de las especies indicadoras se encuentran el choro común (L. poeppigii) y huangana (T. pecari); en efecto, las observaciones de varios grupos de choro (L. poeppigii) y el encuentro con una manada de huangana (T. pecari) al igual que los registros de huellas del tapir o sachavaca (T. terrestris) y madrigueras del yangunturo (P. maximus) así lo indican. Estas especies son muy sensibles a moderadas altera-ciones de su hábitat, por lo que casi siempre fueron registradas a más de 5 km al interior del bosque con respecto a la orilla del río. Sin embargo, las amenazas potenciales que podrían originar la drástica disminución de sus poblaciones e incluso la extinción local para ciertas especies están latentes.

A la caza, ahora se suma la destrucción de los hábitats por extracción selectiva de árboles de valor comercial por las denomi-nadas concesiones forestales y en el corto plazo también sería la explotación de hidrocarburos, cuyo impacto podría tener mayor repercusión en los hábitats. Para evitar que esto ocurra urge la aplicación de medidas correctivas que permitan no solamente el uso de estos recursos de manera sostenible, sino también de buscar alternativas para mitigar las amenazas potenciales, los cuales deben de ser plasmados en planes de manejo con par-ticipación comunitaria.

Como especies indicadoras para un futuro monitoreo, además de las mencionadas líneas arriba también se encuentran habitando el mono aullador o coto (Alouatta seniculus), huapo negro (P. aequatorialis) y tocón negro (C. torquatus?), todas muy sensibles a las fuertes alteraciones de sus hábitats y a la presencia constante del hombre.

DiscusiónLa diversidad de mamíferos mayores aquí reportada es una

de la más alta en la Amazonía peruana. El resultado obtenido en cuanto a diversidad fue mayor en siete especies al registrado por Navarro y Terrones (2006) para esta misma cuenca. También resultó mayor en 17 especies a los registrados por Pacheco et al.(2007) en la cuenca del río Apurímac, en 14 a los registra-dos por Overluij (2003) en la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana y en 11 especies a los registrados por Maria Luisa y Velazco (2006) entre el Ojo de Contaya, Tapiche y Divisor; pero fue inferior en apenas 1 especie al registrado por Boddicker et al.(2001) en el Bajo Urubamba y fue igual al de Salovaara et al. (2003) entre los ríos Yavarí y Yavari-Mirí. Consideramos que el

Índices Bcbfd Bcbmd Btb

E.C. E.V. E.C. E.V. E.C. E.C.

Shannon-Wiener (H) 2,52 2,682 2,61 2,564 2.45 2,564

Simpson (D) 0,87 0,8967 0,91 0,894 0.87 0,894

Tabla 4. Índices de diversidad de Shannon-Wiener y de Simpson por tipos de hábitats.

Tipos de hábitats Especies compartidas Índice de Jaccard

E.C. E.V. Total

Bcbfd – Bcbmd 17 26 26 0.76

Bcbfd - Btb 15 19 20 0.53

Bcbmd – Btb 14 19 20 0.69

Todos los bosques 20

Tabla 5. Especies compartidas entre los tipos de bosques e Índice de similaridad de Jaccard.

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número de especies podría incrementarse, por cuanto todavía no se han hecho evaluaciones en las cabeceras de esta cuenca, donde estarían habitando el supay pichico (Callimico goelldi) y el maquizapa cenizo (Ateles belzebuth). Al margen de si están o no presentes las especies mencionadas, los resultados obtenidos indican a la cuenca del río Alto Itaya como una de las más ricas en diversidad en el nororiente peruano, y lo que es más, se en-cuentra a no más de 80 km de Iquitos, considerada como una de las ciudades más grandes en la Amazonía peruana.

Mayor diversidad y registro ocurrió en el bosque de colina baja fuertemente disectada (Bcbdf ) en comparación a los otros dos tipos de hábitats. Esta diferencia tendría relación con el doble de esfuerzo empleado en el primero de los citados. Por otro lado, en los tres tipos de hábitats hubo coincidencia en lo que se refiere a las especies con mayor registro, siendo éstas para el majás (C. paca), carachupa (Dasypus novemcinctus) y añuje (D. fuliginosa), pertenecientes al grupo de tamaño pequeño; pero también destacaron el venado cenizo (M. gouazoubira) y venado colorado (M. americana) en el grupo de los denominados de tamaño grande, quienes coincidentemente son de hábitos nocturnos, excepto el añuje (D. fuliginosa). No obstante, las especies con mayor abundancia pertenecieron a los primates de tamaño pequeño, entre ellos al fraile (Saimiri sciureus) y pichico pardo (Saguinus fuscicollis), lo que indicaría que estos hábitats se encuentran desde moderados a fuertemente perturbados por acción de la caza y extracción de madera de valor comercial. Sin embargo, si comparamos entre estos tres tipos de hábitats, el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) y el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) resultaron los menos alterados, porque en estos tipos de bosques ocurrieron los registros más frecuentes para el choro común (L. poeppigii), sachavaca (T. terrestris) y yangunturo (Priodontes maximus), consideradas como indicadoras de una comunidad de fauna de tipo primaria.

De acuerdo con los Índices de diversidad de Shannon-Wiener y de Simpson el bosque de colina baja moderadamente disectado (Bcbmd) resultó como el hábitat de mayor diversidad en época de creciente y el bosque de colina baja fuertemente disectado (Bcbfd) en época de vaciante. Quizá otro hubiera sido el resul-tado si el esfuerzo de muestreo fuera por igual. No obstante, la presencia de 26 especies comunes entre estos bosques nos indica claramente que no existen mayores diferencias en su composición. En cuanto al bosque de terraza baja (Btb), la baja diversidad tendría relación con la alta presión de caza por corresponder a un sector de fácil acceso para los cazadores, por cuanto este hábitat se encuentra desde la orilla hasta 1 km monte adentro de ambas márgenes del río Alto Itaya

Finalmente, la presencia de especies como la huangana (T. pecari), choro común(L. poeppigii), oso hormiguero (M. tridac-tyla), sachavaca o tapir (T. terrestris), otorongo o jaguar (P. onca), yangunturo (P. maximus) y el perro de monte (Speothos venaticus) nos indica que en el área de estudio los bosques de colina baja todavía se encuentran en buen estado de conservación; por lo tanto son las especies indicadas para un futuro monitoreo, más aún si consideramos que la mayoría de ellas se encuentran en alguna de las categorías de amenazadas de la legislación peruana (INRENA 2004)y de la Unión Internacional para la Conserva-ción de la naturaleza (IUCN) del 2011.

AgradecimientoNuestro reconocimiento al Centro Amazónico de Educación

Ambiental e Investigación (ACEER) y al Concejo Superior de Investigación (CSI) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM) por habernos facilitado el financiamiento de los trabajos de campo, sin las cuales no hubiera sido posible cumplir con este anhelo. También hacemos extensivo nuestro agradecimiento a los asistentes de campo, en particular a Gilmer Montero, quien nos ha demostrado su amplio conocimiento y los secretos de los animales silvestres.

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Aspectos histomorfométricos y cuantitativos del ovario de patagioenaS maculoSa



Aspectos histomorfométricos y cuantitativos del ovario de Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae)

Carina Maron, Mirian Bulfon y Noemí Bee de Speroni

Histomorphometric and quantitative aspects of ovarian of Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae)

Departamento de Diversidad Bioló-gica y Ecología, Facultad de Cien-cias Exactas, Físicas y Naturales. Universidad Nacional de Córdoba. Correspondencia: Cátedra de Anatomía Comparada, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba. Avda. Vélez Sársfield 299.Córdoba, CP. 5000. República Argentina.

Correo electrónico: Mirian Bulfon: [email protected]


ResumenSe analizaron las variaciones estructurales y cuantitativas del ovario de Patagioenas maculosa (Temminck, 1813) durante el ciclo anual 2005 - 2006. Treinta y cinco hembras adultas se capturaron en el Departamento Río Primero (Córdoba, Argentina). Las gónadas se extrajeron, pesaron y fijaron en formol tamponado a pH 7.0 y procesaron de acuerdo a la técnica de inclusión en parafina. En la mayoría de las aves el análisis mor-fohistológico del ovario reveló un notorio desarrollo de la gónada desde mayo a febrero, observándose 4 ó 5 folículos vitelogénicos amarillos ≥ de 4 mm y folículos preovulatorios. El incremento del peso gonadal con un valor máximo en setiembre y octubre concordó con las características morfológicas de la fase de recrudescencia gonadal. Luego de la ovipostura, los escasos folículos en desarrollo y abundantes folículos postovulatorios y atrésicos indicaron el comienzo de la regresión ovárica. En los meses de marzo y abril, el ovario exhibió el aspecto del reposo gonadal con abundantes ovocitos primarios, folículos previtelogénicos y vitelogénicos blancos ≤ 2 mm, escasos folículos vitelogénicos amarillos ≥ 2 mm y folículos atrésicos pequeños. El peso mínimo fue registrado en marzo. De los resultados se infiere que P. maculosa ovipone durante la mayor parte del año y que la prolongada actividad gonadal de esta ave estaría relacionada con la gran disponibilidad de alimento en el área de muestreo.

Palabras claves: Aves silvestres -ciclo reproductivo – ovario – morfohistología – análisis cuantitativo.

AbstractStructural and quantitative variations of the ovary of Patagioenas maculosa were analyzed. Thirty five adult females were captured in Department Río Primero (Córdoba, Argentina), during the reproductive cycle from 2005 -2006. Gonads were removed, weighed and fixed in formalin buffered to pH 7.0 and processed according to the technique of embedding in paraffin. In the most bird, the ovary morphohistological analyses revealed a marked development of the gonad from May to February with 4 -5 yellow vitelogenic follicle ≥ 4 mm and preovulatory follicle. The gonadal weigth increased showing the highest value in September –October,agreed with the morphological characteristic of gonadal recrudescence phase. After oviposition the few developing follicles and posovulatory follicle and abundant atretic follicle indicated the onset of ovarian regresion. In the months of March and April the ovary showed the appearance of gonadal rest with abundant primary ocytes, previtellogenic and white vitelogenic follicle ≤ 2 mm, scarce yellow vitelogenic follicle ≥ and small atretic follicle The minimum gonadal weight was registres in March. The results of this study it appears that C. maculosa egg layed during the most part of the year and the prolonged gonadal activity of this birds would be related to the greater availability to food in the study area.

Keyword: Wilds birds - reproductive cycle - ovary - structural characteristics - quantitative analysis.

Introducción La reproducción de las aves posee características únicas entre

los vertebrados, por su condición ovípara, la incubación y el cuidado de la prole. De ese modo, el estudio de los diferentes aspectos constituye un importante aporte al conocimiento de la biología reproductiva de las aves silvestres.

El análisis de las características estructurales de la gónada femenina ha sido estudiado en distintas especies por Gupta y Maití (1986), Gupta (1987a, b), Guraya (1989a, b) Bulfon y Bee de Speroni (2001, 2003, 2009), Madekuroswa (2006, 2008). Asimismo las mismas se abordaron en diferentes especies de colúmbidos como Columbina talpacoti (Ribeiro et al. 1991), Columba livia (Ribeiro et al. 1995), C. livia (Zarnesku 2004); C. maculosa. (Maron 2007), Zenaida auriculata (Bulfon 2008) y Columbina picui (Altamirano et al. 2009).

Los Columbiformes comprenden una amplia variedad de especies silvestres y domésticas que se caracterizan por su abun-dancia, alimentación, adaptabilidad a los diferentes hábitats (Bucher & Ranvaud 2006), importancia sanitaria (Ito et al.

1988) y como potenciales fuentes de alimento para consumo humano (Bertonatti 1997), también por su asociación con las áreas de cultivo que utilizan para forrajeo (Saini & Toor 1991, Marrero et al. 2004, Bucher & Ranvaud 2006).

Varias especies de colúmbidos de zonas de clima templado están en condiciones de oviponer durante la mayor parte del año. Algunos investigadores interpretan que esta condición se debe a ciertos factores como la domesticación y la cantidad de alimento disponible (Lofts et al. 1966, Bucher 1976, Bucher et al. 1977, Yap & Sodi 2004, Bucher & Ranvaud 2006).

En base a estos antecedentes y teniendo en cuenta la escasa información sobre los aspectos morfológicos, en el presente estudio se realiza un estudio cuantitativo e histomorfométrico del ovario de Patagioenas maculosa (Temminck 1813) a fin de aportar conocimientos básicos sobre la reproducción de esta ave.

La Paloma manchada (P. maculosa) posee una dieta princi-palmente granívora y en las últimas décadas, sus poblaciones se han multiplicado en la Argentina debido al auge de la agricultura que ha permitido incrementar la disponibilidad de semillas a

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Maron et al.


lo largo del año (Bucher 1976, Bucher et al. 1977). Asimismo, esta especie debido a su marcada preferencia por las semillas cultivadas (soja, maíz, girasol, sorgo, etc.) es considerada un ave perjudicial para la agricultura al igual que Myiopsitta monachus y Zenaida auriculata (Pergolani de Costa 1961, Bucher et al.1977, Canavelli et al. 2006).

Material y métodosEjemplares.- Un total de treinta y cinco hembras adultas

de Patagioenas maculosa (Temminck, 1813), se capturaron con redes de niebla en el Departamento Río Primero (Provincia de Córdoba, República Argentina, 64°30’W, 31°S), durante el ciclo reproductivo 2005—2006. En el laboratorio, las aves, se anestesiaron y perfundieron intra cardíacamente con formalina neutra 4%, luego se disecaron. Luego se removieron y pesaron las gónadas con una balanza de precisión (0,1 mg). La ausencia de la Bursa de Fabricius, observada bajo microscopio estereoscópico (0,7 X), se utilizó como indicador del estado adulto de las aves (Wight 1959). En campo las aves se fotografiaron con una cá-mara digital Sony H5 7.2 MP y en el laboratorio se utilizó un trinocular adaptado a una cámara digital Nikon Coolpix 950.

Histología.- Treinta muestras de ovario se postfijaron en formol tamponado pH 7,0 y procesaron de acuerdo a la técnica de inclusión en parafina. Los cortes seriados de 6 µm de espesor se colorearon con hematoxilina – eosina y tricrómico de Mallory (Romeis 1928). Los folículos atrésicos se distinguieron de los folículos normales y postovulatorios de acuerdo al criterio em-pleado por Bulfon y Bee de Speroni, (2001, 2003). Las imágenes de las secciones de microscopía óptica fueron captadas con una cámara digital Nikkon Sight DS -Fi1 acoplada a un microscopio Nikkon Eclipse 50i.

Histomorfometría.- En cada estadio del ciclo (reposo, recrudescencia y regresión) fueron utilizadas 10 gónadas. De cada una se extrajeron 10 secciones histológicas mediales y se midieron y contaron todos los folículos ováricos en desarrollo (FD) y atrésicos (FA). Para este fin se empleó ImageJ 1.33 (http: //rsb.info.nih.gov/ij/Java1.5.0-rc). En las lecturas se consideró un intervalo de 80 secciones histológicas.

Análisis estadístico.- Los porcentajes de los folículos en desarrollo y folículos atrésicos se estimaron en base al promedio de lecturas realizadas en cada ovario durante la recrudescencia gonadal. Los datos se analizaron y compararon estadísticamente a través del análisis de la varianza (ANAVA). Para estudiar los

diferencias entre grupos se utilizó el test de Tukey. Un valor de p <0,05 fue considerado significativo (Programa Infostat 2002).

ResultadosCaracterísticas generales de la población estudiada.- La

población de P. maculosa es muy abundante en las proximi-dades de la localidad de Río Primero. En esta área de estudio se localizan escasos fragmentos de la provincia fitogeográfica del Espinal con pastizales y especies como Celtis tala “tala”, Acacia caven “espinillo”, Aspidosperma quebracho-blanco “quebracho blanco” y Geoffroea decorticans “chañar”. Este paisaje de monte se alterna con sectores cultivados que favorecen las condiciones para el desarrollo poblacional de esta especie (Fig. 1).

Durante el día, las aves realizan diferentes rutinas y la búsqueda de alimento en los campos cultivados y zonas aledañas mientras que, al atardecer se observan nutridas bandadas rumbo a los dormideros (Fig. 2).

Se observan numerosos nidos de Paloma manchada en árboles de gran porte como Eucalyptus sp., Prunus armeniaca “damasco” y variadas coníferas. El nido es una plataforma sencilla, elaborada con ramitas secas y en su construcción participa la pareja. La hembra realiza varias posturas al año, el huevo es blanco y de cáscara lisa con un tamaño aproximado de 38,3 x 27,3 mm (Fig. 3). En esta especie no se evidencia el dimorfismo sexual.

Figura 1. Vista del área de estudio. Departamento Río Primero, Provincia de Córdoba, República Argentina.

Figura 2. Nutrida bandada de Patagioenas maculosa rumbo a los dormideros al atardecer.

Figura 3. Nido de Patagioenas maculosa con un huevo, construido en una rama de Eucalyptus sp.a 2 m. de altura.

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Morfología general del ovario en fase de recrudescencia gonadal.- El aparato genital femenino es asimétrico y está consti-tuido por el ovario izquierdo que representa la gónada funcional y el oviducto del mismo lado. El ovario posee forma triangular en la etapa de reposo, visualizándose pequeños folículos de color blanquecino en su superficie, pero a medida que se aproxima la época reproductiva la gónada incrementa el peso y tamaño adquiriendo un aspecto arracimado por la presencia de cuatro o cinco folículos amarillos de diferentes tamaños. (Fig. 4).

Características histológicas del ovario

El examen microscópico del ovario permite diferenciar dos zonas bien definidas: una periférica la corteza ovárica y otra in-

terna o médula. La primera está constituida por tejido conectivo denso y una profusa red de fibras colágenas, visualizadas con la coloración Tricrómico de Mallory. En la corteza se localizan los folículos ováricos en diferentes estadios de desarrollo, los postovulatorios y los atrésicos. En la zona medular se destaca abundante tejido conectivo, denso en contacto con la corteza y más laxo con espacios lacunares hacia el interior del ovario con notorios vasos sanguíneos y nervios.

La gónada está revestida de una capa densa de células planas con núcleos basófilos denominada “epitelio germinal”. (Fig. 5)

Se reconocen los siguientes tipos foliculares:

1.- Ovocitos primarios o primordiales (OP): Los OP son estructuras pequeñas (60 a 100 µm) y redondeadas, dispuestas en forma de cordones. Están constituidos por el ovocito o célula germinal y las células foliculares. El núcleo ovocitario presenta un prominente nucleolo y los cromosomas en configuración diplotene o lampbrush. Una capa de células aplanadas rodea a los OP constituyendo el estrato folicular o de la granulosa, mientras que las envolturas tecales están ausentes (Fig. 5 y 6).

2.- Folículos en desarrollo (FD): La maduración folicular está acompañada de modificaciones en el ovocito, las células foliculares y el tejido conjuntivo. A medida que los FD aumen-tan de tamaño, la capa simple de células granulosas originan por sucesivas mitosis un epitelio estratificado que junto a las envolturas tecales interna y externa constituyen la pared foli-cular. Las células de la granulosa o foliculares limitan con la capa perivitelina del ovoplasma y forman la zona radiada; están separadas de la teca interna por la lámina basal. En las envolturas tecales, con la Tinción Tricrómico de Mallory se identifican fi-broblastos, fibrocitos, fibras colágenas, nervios, vasos sanguíneos, diferenciándose una teca interna con numerosos tipos celulares y una externa más colagenizada y gruesa, entre ambas se localizan células de aspecto glandular.

De acuerdo al grado de desarrollo que presentan estos folícu-los se categorizan en:

2a.-Folículos previtelogénicos (FPV): El diámetro de los FPV oscila entre 100 a 1000 µm. Las células de la granu-losa forman un epitelio columnar alto pseudoestratificado

Figura 4. Vista general del ovario de Patagioenas maculosa (Recru-descencia gonadal). Se observan numerosos folículos vitelogénicos blancos (FVB) y amarillos (FVA), preovulatorio (FPOV), postovulatorio (FPO) y atrésico (FA). En la zona central del ovario se destacan nu-merosos folículos previtelogénicos (FPV). Escala 32 mm.

Figura 5. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de recrudescencia gonadal. Se observa un Ovocito primordial (OP) con una capa sim-ple de células de la granulosa (cabezas de flechas), notorio cuerpo de Balbiani (c.B), y numerosas vacuolas (v.). Las flechas indican la configuración lamp brush de los cromosomas en el núcleo (n). Las células del epitelio germinal (E.g) revisten la corteza ovárica. Hematoxilina-Eosina. Escala: 60 µm.

Figura 6. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de recrudescen-cia gonadal. Se destaca un ovocito primordial (OP) con dos núcleos (n). En la proximidad se localiza un OP y un folículo previtelogénico (FPV). Hematoxilina-Eosina Escala: 60 um.

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Maron et al.


y las envolturas tecales están bien delimitadas. En estos folículos es notorio el cuerpo de Balbiani y las granula-ciones citoplasmáticas dispuestas en la zona cortical del ovoplasma. (Fig. 7).

2b.-Folículos vitelogénicos blancos (FVB): Los folículos FVB miden entre 1000 y 2000 µm. Las células de la granu-losa constituyen una capa pluriestratificada y las envolturas tecales están muy bien diferenciadas entre sí. En la zona cortical del ovoplasma se, evidencia la zona radiada por el aspecto estriado, también los gránulos de aspecto lipídico de variadas formas y tamaños (Fig. 8).

2c.-Folículos vitelogénicos amarillos (FVA): El cambio de color blanco a amarillo se debe a la incorporación de vitelo pigmentado. El diámetro de los FVA varía entre los 700 µm y 12 mm. Las células foliculares se comprimen y constituyen una capa de células cuboidales con núcleos muy basófilos, la teca interna se adelgaza y la externa presenta un tejido conectivo ricamente vascularizado (Fig. 9). Los cuatro o cinco FVA más grandes, constituyen un ordenamiento morfológico o de tamaño denominado jerarquía folicular. El mayor es el FVA1, sucesivamente y en orden decreciente se los denomina como FVA2, FVA3 y FVA4 (Fig. 4).

Figura 7. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de reposo gonadal. El folículo previtelogénico (FPV) exhibe un epitelio cúbico pseudoestratificado de células foliculares (c.f.). Las flechas señalan los cromosomas en configuración lamp brush. Hematoxina-Eosina. Escala: 60 µm.

Figura 8. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de recrudescencia gonadal. En el folículo vitelogénico blanco (FVB) se observa una capa estratificada de células foliculares (c.f.), la teca interna (t.i.) bien desarrollada y la teca externa (t.e) más conectiva. Gránulos de vitelo en el citosol. Hematoxilina-Eosina. Escala: 15 µm.

Figura 9. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de recrudescencia gonadal. En el epitelio folicular de un folículo vitelogénico amarillo (FVA), las células foliculares (c.f.) son pequeñas y están comprimi-das. La teca interna (t.i.) se diferencia de la teca externa (t.e.) que es de mayor espesor y presenta abundantes células conectivas. En el ovoplasma numerosos gránulos de vitelo (g.v.). Hematoxilina-Eosina. Escala:15 µm.

2d.- Folículos preovulatorios (FPOV): Los FPOV alcanzan un diámetro entre 13 y 17 mm y presentan un color ama-rillo intenso (Fig. 4). Se observa una notable irrigación en las envolturas foliculares destacándose en el área central una zona más pálida e hipovascular denominada estigma. En esta área folicular, se produce la ruptura de las paredes foliculares durante la ovulación

2e.- Folículos postovulatorios (FPO): El diámetro de los FPO varía entre 950 y 4800 um y su aspecto macroscópico es el de un saco de tejido conectivo con una prominente abertura (Fig. 4). Con el microscopio óptico se visualizan en el interior de los mismos, restos de epitelio folicular consti-tuido por abundantes células luteales y escasas granulosas.

3.- Folículos atrésicos (FA): La atresia folicular es un pro-ceso degenerativo normal en el ovario y se caracteriza por la desintegración del epitelio folicular, la destrucción del núcleo o cariolisis y la fragmentación citoplasmática. Este proceso afecta a los OP, FPV, FVB y FVA y se visualiza durante todo el ciclo

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anual, siendo más notoria en la fase de regresión ovárica a pos-teriori de la ovipostura, durante el período de incubación y cría.

Notables cambios estructurales se detectan en los diferentes FA durante el proceso regresivo, identificándose dos tipos de atresia: a) Atresia no bursting (ANB), las paredes foliculares se mantienen intactas y el contenido ovoplásmico se absorbe in situ por las células foliculares, y b) Atresia por ruptura o bursting (AB), las paredes foliculares se rompen y el contenido ovoplásmico se libera al exterior del folículo.

3a. - Atresia no bursting. Comprende:

3a.1.- Atresia lipoidal: Los ovocitos primordiales atrésicos (OPA) exhiben un aspecto contraído, el ovoplasma pre-senta gran cantidad de gotas lipídicas que paulatinamente comprimen al núcleo y las células granulosas comienzan a desprenderse de la membrana basal. Por la apariencia que ofrece el ovocito en esta etapa regresiva recibe el nombre de lipoidal. (Fig. 10).

3a. 2.- Atresia lipoglandular: Este proceso involutivo comprende a los FPV y FVB, entre 1500 y 2000 µm, mac-roscópicamente comienzan a deformarse (Fig. 4) adqui-eren una tonalidad grisácea y en las envolturas foliculares, la irrigación sanguínea se incrementa notablemente. En el folículo atrésico lipoglandular (FALG), la desorganización citoplasmática del epitelio folicular, la hiperestratificación y la intensa vacuolización del ovoplasma se evidencia mi-croscópicamente (Fig. 11). En un estadio más avanzado de involución, las envolturas tecales invaden al FA, siendo notoria la irrigación del tejido conectivo. Finalmente el FALG disminuye considerablemente su tamaño y en el parénquima ovárico toma el aspecto de una cicatriz de tejido conectivo.

3b.- Atresia bursting: La atresia bursting afecta tanto a los FVA pequeños como a otros de mayores dimensiones. Mac-roscópicamente los folículos atrésicos bursting (FAB), se co-lapsan, pierden la forma y el color al inicio del proceso regresivo.

El examen de las secciones histológicas coloreadas con Hema-toxilina Eosina revela que, en los primeros estadios de involución se hipertrofia el epitelio folicular, el cual paulatinamente ocupa la cavidad folicular. En un estadio involutivo más avanzado, las tecas se colagenizan y forman un cordón de aspecto trabeculado y de tonalidad azulada, con la coloración Tricrómica de Mallory.

Luego se produce la ruptura de la pared folicular formando una apertura simple y pequeña en la superficie folicular, a través de la cual se libera el contenido del ovoplasma al exterior del folículo. Esta masa ectópica cae sobre el estroma del ovario, o en la cavidad peritoneal donde será digerida posteriormente. Final-mente la cavidad central del FAB es ocupado por células muy vacuoladas, similares a las luteales, gran cantidad de fibroblastos y fibras colágenas semejantes a las de la teca externa.

4.- Ciclo reproductivo: El análisis de las características estructurales del ovario y el de los valores porcentuales de los folículos ováricos se utilizan como criterio de selección para describir las diferentes fases reproductivas.

Durante la prolongada fase de recrudescencia gonadal ex-tendida desde mayo a febrero se incrementa el peso del ovario (0,79 g ± 0,441). En este período predominan los FVB y FVA con una marcada jerarquía folicular y 1 ó 2 FPOV. A posteriori y en coincidencia con la incubación de los huevos, se inicia la regresión gonadal. Los aspectos más destacados consisten en una progresiva disminución del peso de la gónada (0,408 g ± 0,12) con escasos FVA y el aumento de FPO durante esta fase. La regresión del ovario continúa y en los meses de marzo y abril la mayoría de las aves de la población estudiada exhiben la gónada con las características de la fase de reposo, como el aspecto liso y blanquecino, la forma triangular y el tamaño pequeño (0,342 g ± 0,151 g), además se ponderan abundantes OP y FPV, escasa proporción de FVB y FVA y ausencia de FPOV.

Entre las diferentes fases del ciclo, se revela un incremento significativo para el peso del ovario y el porcentaje de los FVB,

Figura 10. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de regresión gonadal. Se observan ovocitos primordiales o atrésicos (OPA). En los folículos lipoidales se observan gran cantidad de vacuolas (v.) distribuídas en el ovoplasma y una evidente desorganización de la estructura nuclear. Hematoxilina-Eosina. Escala:60 µm.

Figura 11. Ovario de Patagioenas maculosa en fase de regresión go-nadal. Folículo atrésico lipoglandular (FALG) . El hipertrofiado epitelio folicular (E.f.) ocupa el interior del ovoplasma (Op). Hematoxilina-Eosina. Escala:20 µm.

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Maron et al.


FVA, FPOV y FA durante la recrudescencia gonadal, Por el contrario no hay diferencias significativas en los OP y FPV entre las fases analizadas (Tabla 1).

Discusión En la población estudiada de P. maculosa, el análisis estruc-

tural y cuantitativo del ovario revela un ciclo reproductivo no estacional, considerando la abundancia de hembras con capa-cidad de reproducirse durante la mayor parte del año. Así, la extendida fase de recrudescencia gonadal desde mayo a febrero, resulta del incremento de los valores porcentuales de los FVB, FVA, FPOV y FPO, acompañado de un notorio aumento del peso gonadal. Cabe destacar, la prolongada tendencia de actividad reproductiva implica que mientras una gran cantidad de hembras están en condiciones de oviponer otras exhiben las características morfohistológicas de la gónada en fase regresiva (FVA sin jerarquía folicular, 1 a 2 FPO y numerosos FA) y re-alizan rutinas biológicas diferentes como la incubación, cuidado de la prole etc. Además durante este largo período también se identifica en escasos especímenes la fase de reposo gonadal (FVB, FVA ≤ 2mm y FA y disminución del peso gonadal). Las carac-terísticas típicas del reposo gonadal son más evidentes en una gran cantidad de hembras durante los meses de Marzo y Abril.

La simultaneidad en el desarrollo de las diferente fases go-nadales de P. maculosa concuerda con los resultados de trabajos realizados en otros colúmbidos como Zenaida macroura (Wigth, 1956), Z.auriculata (Bulfon y Bee de Speroni, 2008) y Colum-bina Picui (Altamirano 2009).

La abundante disponibilidad de semillas cultivadas durante todo el año en el área de estudio, favorecería el amplio ciclo reproductivo de P. maculosa.

Algunos autores (Lofts et al. 1966, Frithz et al.1976, Bucher 1976, Bucher et al. 1977, Rivera-Milán et al. 2003) en distintas especies de colúmbidos interpretan que, este mecanismo es el resultado de distintos factores, entre otros, la estimulación que el macho provoca en la hembra, la influencia fotoperiódica y la abundancia de alimentos.

En el ovario de P. maculosa, la diferenciación folicular desde ovocitos primordiales hasta la formación de los folículos pre-ovulatorios, exhibe todas las variaciones morfohistológicas aso-ciadas a la formación del epitelio folicular o foliculogénesis y a la deposición de gran cantidad de vitelo o vitelogénesis, ambos procesos estrechamente relacionados al crecimiento folicular.

Los aspectos estructurales del ovario de esta ave son similares a los descriptos en aves domésticas como Gallus domesticus por (Guraya 1989a), Anser anser (Kovacks et al. 1992) y silvestres como Columba livia (Guraya 1989a, b) Zarnesku 2004); Sphe-niscus magellanicus (Bulfon & Bee de Speroni 2003); Struthio camelus (Madekuroswa & Kimaro 2006, 2008); Columbina picui (Altamirano et al. 2009).

Otro mecanismo normal del ciclo ovárico de P. maculosa, es la atresia folicular, la cual se caracteriza por los notables cambios estructurales e histológicos en los folículos en distintos estadios de desarrollo. El significado funcional de este proceso aún no está claro, no obstante según Gupta et al. (1988), en el ovario de las especies silvestres se relaciona con la regulación de la ovulación a fin de mantener el patrón normal de ovipostura de la misma como así también evitar la puesta durante los meses en los cuales los factores ambientales no son favorables para el desarrollo de los huevos.

La atresia folicular de tipo no bursting y bursting determina-dos en el ovario de esta ave, también han sido descriptos en el ovario de Gallus domesticus (Gupta et al. 1988; Guraya, 1989 b) Spheniscus magellanicus (Bulfon y Bee de Speroni 2001), Myi-opsitta monachus (Bulfon 2008), Vanellus chilenis e Himantopus melanurus (Bulfon & Bee de Speroni 2009).

En conclusión, el análisis estructural y cuantitativo del ovario de P. maculosa revela un ciclo reproductivo no estacional, con una prolongada actividad gonadal, probablemente favorecida por la gran disponibilidad de semillas en el área estudiada. A lo largo del ciclo se desarrollan eventos asociados a la maduración y diferenciación folicular y a la regresión de los folículos no aptos. Todos estos mecanismos contribuyen a la homeostasis del ovario de este colúmbido ampliamente distribuido en la República Argentina.

AgradecimientosLos autores agradecen a las Dras. María de los Angeles Bistoni

y Andrea Hued por las sugerencias y lectura crítica del manu-scrito y a la SECYT –UNC, la financiación de este trabajo, Resol. Nº 162/06. Una mención especial al Profesor Jorge Dongiovani por la inestimable colaboración en los trabajos a campo.

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Fase gonadal Peso gonadal (g) OP (%) FPV (%) FVB (%) FVA (%) FPOV (%) FPO (%) FA (%)

Recrudescencia (10)

0,769 ± 0,44 b

75,653 ±5,61a

14,579± 4,64 a

2,306±0,930 b

2,121± 1,03 b

0,157±0,27 b

0,309±0,29 a

4,875±1,86 a

Regresión (10) 0,408± 0,15 a

78,046± 6,59 a

16,280± 4,90 a

1,538±0,851 a

0,853± 0,38 a

0,000±0,00 a

0,685±0,52 b

2,598±1,78 a

Reposo (10) 0,342 ± 0,15 a

82,858± 5,59 a

11,092± 4,21 a

1,020 ±0,45 a

1,000± 0,45 a

0,000± 0,00 a

0,000± 0,00 a

4,030± 1,72 b

Tabla 1. Variación del peso gonadal (g) y porcentajes ((%) de los diferentes tipos foliculares del ovario de Patagioenas maculosa entre las fases reproductivas. Los valores entre paréntesis indican el número de individuos. Los resultados representan la media y desviación estándar. Letras distintas marcan las diferencias significativas (p< 0,05). Referencias: Ovocitos primordiales (OP); folículos previtelogénicos (FPV), fo-lículso vitelogénicos blancos (FVB), folículos vitelogénicos amarillos (FVA), folículos preovulatorios (FPOV), folículos postovulatorios (FPO), folículos atrésicos.

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Maron et al.


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Adiciones a la fauna de bivalvos del mar peruano




Carlos Paredes 1, 2, Franz Cardoso 1, Leonardo Romero 1 y Remy Canales 1

Additions to the bivalve fauna of the Peruvian sea

1 Laboratorio de Biología y Siste-mática de Invertebrados Marinos, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo. 11-0058, Lima, 11, Perú. Email Carlos Paredes: [email protected]

2 Departamento de Malacología, Museo de Historia Natural, Univer-sidad Nacional Mayor de San Mar-cos, Apdo. 14-0434, Lima 14, Perú.


ResumenSe registran por primera vez para el mar peruano 10 especies de bivalvos: Ennucula panamina (Dall, 1908), Nuculana (Nuculana) loshka, (Dall, 1908), Saccella laeviradius (Pilsbry & Lowe, 1932), Liralucina approximata (Dall, 1901), Carditamera radiata (G. B. Sowerby I, 1833), Carditella (Carditella) naviformis (Reeve, 1843); Macoma (Psammacoma) elytrum Keen, 1958, Psammotreta (Psammotreta) pura (Gould, 1853), Sphenia fragilis (H. Adams & A. Adams, 1854) y Caryocorbula amethystina Olsson, 1961. Se informa sobre la distribución, el hábitat y comentarios relevantes sobre cada una de las especies.

Palabras claves: Mollusca, Bivalvia, Protobranchia, Heterodonta, nuevos registros, Perú.

AbstractThe following species of Bivalvia are recorded for the first time for Peruvian sea: Ennucula panamina (Dall, 1908), Nuculana (Nuculana) loshka, (Dall,1908), Saccella laeviradius (Pilsbry & Lowe, 1932), Liralucina approximata (Dall, 1901), Carditamera radiata (G. B. Sowerby I, 1833), Carditella (Carditella) naviformis (Reeve, 1843); Macoma (Psammacoma) elytrum Keen, 1958, Psammotreta (Psammotreta) pura (Gould, 1853), Sphenia fragilis (H. Adams & A. Adams, 1854) y Caryocorbula amethystina Olsson, 1961. Se informa sobre la distribución, el hábitat y comentarios relevantes sobre cada una de las especies.

Keywords: Mollusks, Bivalvia,Protobranchia, Heterodonta, nuevos registros, Perú.

IntroducciónEl conocimiento de la diversidad de moluscos marinos del

Perú es incompleto, presentándose varios vacios de información enumerados desde la década pasada (Ramírez et al. 2003), de los cuales podemos señalar a la falta de exploración sistemática tanto de ambientes como de grupos taxonómicos o morfológicos (e.g. micromoluscos) como vacios persistentes.

Nosotros desde hace varios años venimos trabajando en el inventario y la determinación taxonómica actualizada de los moluscos marinos (e.g. Paredes et al. 1998, 1999, 2005, 2010; Paredes y Cardoso, 1998, 2001a, 2001b, 2003, 2007, 2008, 2009). El presente trabajo actualiza la lista de los moluscos mari-nos del Perú, como parte de la elaboración del Catálogo Ilustrado de Moluscos Bivalvos del Mar Peruano. En esta oportunidad se da a conocer el hallazgo de 3 especies de Bivalvos de la subclase Protobranchia, y 7 especies de la Subclase Heterodonta, que son registradas por primera vez para el mar peruano.

Material y métodosLa mayor parte del material revisado procede de colectas

realizadas en aguas tropicales del mar peruano, frente a los De-partamentos de Tumbes y Piura. Solamente Carditella (Carditella) naviformis (Reeve, 1843) fue colectada en aguas de la Provincia Peruana.

El material biológico fue fijado en el campo o en el laboratorio, utilizando formol al 7% neutralizado con bórax.

Para su estudio, se lavaron las muestras en agua corriente y luego se utilizó alcohol al 70% para su conservación. El material se encuentra depositado en el Laboratorio de Biología y Sistemática de Invertebrados Marinos, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (LaBSIM). El ordenamiento supraespecífico está basado en Skoglund (2001)

y para la determinación taxonómica se utilizó la bibliografía especializada. También se realizaron consultas a especialistas del Museo de Santa Bárbara, California .

TaxonomíaSubclaSe Protobranchiaorden nuculoida dall, 1889SuPerfamilia nuculoidea Gray, 1824familia nuculidae Gray, 1824 Genero Ennucula iredale, 1931

Ennucula panamina (Dall, 1908)

Figura 1Nucula panamina Dall, 1908: 219, 368, pl. 6, fig. 11; Hertlein &

Strong, 1940: 386; Keen, 1971: 26, fig. 13.Nucula (Leionucula) panamina, Bernard, 1983: 10.Ennucula panamina, Skoglund, 2001: 5.Ennucula cardara, Paredes & Cardoso, 2001a: 7, fig. 2.

Concha sólida, subtriangular, umbo cerca del extremo pos-terior con pico opistogirado, borde ánterodorsal suavemente arqueado con extremo redondeado, extremo posterior anguloso y borde ventral arqueado; charnela taxodonta, con 20 dientes anteriores y 10 posteriores, el condróforo es oblicuo y profundo; color externo blanquecino con periostraco pardo oliváceo, bril-lante y muy adherente, el cual deja ver finas estrías concéntricas en la conchilla; interior blanco nacarado y bordes de las valvas lisos. Longitud, 22,0 mm; altura 16,0 mm.

Distribución: 6º a 31º N (Skoglund, 2001).

Localidades: Piura (Frente a Punta Máncora).

Habitat: Fondo arenoso, 551 m.

Material examinado: 1 lote, 2 especímenes (LaBSIM).

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Paredes et al.


Observaciones: Esta especie fue determinada por P. V. Scott. Nuevo registro para el mar peruano.

SuPerfamilia nuculanoidea h. adamS & a. adamS, 1858 familia nuculanidae h. adamS & a. adamS, 1858 Subfamilia nuculaninae h. adamS & a. adamS, 1858Genero nuculana link, 1807SubGenero nuculana, S.S.

Nuculana (Nuculana) loshka (Dall, 1908)

Figura 2Leda loshka Dall 1908: 219,376, pl. 17, fig. 2.Nuculana loshka, Hertlein & Strong, 1940: 404-405; Keen, 1971: 31.Nuculana (Thestyleda) loshka, Bernard, 1983: 13.Nuculana (Nuculana) loshka, Skoglund, 2001: 5, como sinónimo. de

Nuculana (N.)extenuata (Dall, 1897).Nuculana (N.)extenuata, Paredes y Cardoso, 2001a, 7, fig. 3.

Concha pequeña, delgada, inflada, con borde anterior re-dondeado y el lado posterior prolongado para formar un largo rostrum cuyo borde dorsal es ligeramente cóncavo y bicarinado en cada valva, el espacio entre las carinas presenta, cuerdas concéntricas; el área umbonal lleva varias cuerdas concéntricas notorias y en el resto del disco hay finas estrías concéntricas; charnela taxodonta con 18 dientes anteriores y 30 posteriores; el ligamento se inserta oblicuamente en suaves depresiones del condróforo, el cual es una lámina situada bajo los umbos. El periostraco oliváceo cubre la conchilla blanquecina; interior blanco nacarado algo translúcido y los bordes de las valvas lisos. Longitud 17,0 mm; altura 7,0 mm.

Distribución: Golfo de Panamá (Hertlein & Strong, 1940).

Localidades: Piura (Frente a Isla Foca).

Habitat: Fondo areno fangoso, 864 m.

Material examinado: 1 lote, 1 especimen (LaBSIM).

Observaciones: Esta especie fue determinada por P. V. Scott. Nuevo registro para el mar peruano.

Genero SaccElla WoodrinG, 1925

Saccella laeviradius (Pilsbry & Lowe, 1932)

Figura 3Leda laeviradius Pilsbry & Lowe, 1932: 106, pl. 17, fig. 7;Olsson,

1961: 60-61, como sinónimo de Nuculana (Saccella) acrita; Keen, 1971: 29, como sinónimo de Nuculana (Saccella) acrita; Abbott, 1974: 416, como sinónimo de Nuculana (Saccella) acrita; Bernard, 1983: 12, como sinónimo de Nuculana (Saccella) acrita; Skoglund, 2001: 6, como sinónimo de Nuculana (Saccella) acrita.

Nuculana (Saccella) laeviradius, Hertlein & Strong, 1940: 396-397.

Concha pequeña, translúcida casi equilateral, lado anterior inflado y posterior prolongado en un estrecho rostrum que termina redondeado, el área rostral deprimida y con estrías lon-gitudinales está limitada a cada lado por un lomo redondeado; escultura consiste en nítidas ondas concéntricas que se debilitan al alcanzar el lomo posterior, pero no se aprecia claramente el rayo liso descrito para esta especie, que se extiende desde el pico hasta el hasta el borde inferior; un rayo suave deprimido se extiende desde el pico hasta el borde ventral anterior, y en el límite anterior de este rayo las ondas se levantan formando una línea carinada; la charnela taxodonta presenta 16 dientes anteriores y 15 posteriores, el pico es opistogirado y el resilio

pequeño; el periostraco es pardo claro; exterior e interior de la concha blanquecino traslúcido y bordes de las valvas lisos. Longitud 6,2 mm; altura 3,3 mm.

Distribución: Punta Peñasco, Sonora, Mexico, hasta Port Parker, Costa Rica (Hertlein & Strong, 1940).

Localidades: Piura (Bahía de Paita).

Habitat: Sublitoral, fondo fango arenoso con restos de con-chillas, 12-15 brazas (Hertlein & Strong, 1940).

Material examinado: 1 lote, 1 especimen en fondo arenoso a 35 m de profundidad (LaBSIM).

Observaciones: Esta especie fue determinada por E. V. Coan. Nuevo registro para el mar peruano.

SubclaSe heterodontaorden VeneroidaGenero Parvilucina dall, 1901

Liralucina approximata (Dall, 1901)

Figura 4Phacoides (Parvilucina) approximatus Dall, 1901: 813, 828, pl. 39, fig. 4. Lucina (Parvilucina) approximata, Hertlein & Strong, 1946: 115-

116; Olsson, 1961: 214, pl. 31, fig. 7; Keen, 1971: 121, fig. 274; Bernard, 1983: 29.

Parvilucina (Parvilucina) approximata, Abbott, 1974: 459, fig. 5292; Skoglund, 2001: 38.

Parvilucina approximata, Hendrickx & Toledano, 1994: 12; Coan et al., 2000: 265, pl. 50.

Liralucina approximata, Coan& Scott, 2012:346.

Concha pequeña redondeada subequilateral, picos pronuncia-dos y lúnula lanceolada; escultura es cancelada, presenta costil-las radiales con interespacios estrechos, y costillas concéntricas más separadas; en las áreas anterior y posterior desaparecen las costillas radiales y las concéntricas se levantan formando lamelas bajas; no se aprecian restos de periostraco; la charnela es típica del género, con dos dientes cardinales y dos laterales en cada valva. El color externo e interno es blanco y los márgenes internos de las valvas carinados. Longitud 6,3 mm; altura 5,8 mm.

Distribución: Santa Barbara, California, a través del Golfo de California (Coan et al. 2000), hacia el sur hasta Panamá (Keen 1971; y la Isla de la Plata, Ecuador (Shasky 1984).

Localidades: Piura (Bahía de Sechura).

Habitat: Fondo arenoso, desde el intermareal hasta los 86 m.


Observaciones: Nuevo registro para el mar peruano.

SuPerfamilia carditoidea J. fleminG, 1828familia carditidae J. fleminG, 1828Subfamilia carditamerinae chaVan, 1969Genero carditamEra conrad, 1838

Carditamera radiata (G.B. Sowerby I, 1833)

Figura 5Cardita radiata G.B. Sowerby I, 1833: 195.Carditamera radiata, Dall 1909: 261; Skoglund, 2001: 43.Cardita (carditamera) radiata, Hertlein and Strong 1946: 108; Keen,

1971: 107, fig. 238.

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Figura 1. Ennucula panamina (Dall, 1908), Longitud; 22,0 mm; altura 16,0 mm.

Figura 2. Nuculana (Nuculana) loshka, (Dall,1908); Longitud, 17,0 mm; altura, 7,0 mm.

Figura 3. Saccella laeviradius (Pilsbry & Lowe, 1932); Longitud, 6,2 mm; altura, 3,3 mm.

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Paredes et al.


Carditamera (Carditamera) radiata, Olsson 1961: 189, pl. 26, figs. 1- 1c.

Carditamera radiata, Bernard, 1983: 34; Cruz & Jiménez, 1994: 38, fig. 19.

Concha alargada, rectangular, inequilateral con los umbos cerca del extremo anterior cuyo borde es redondeado, parte posterior con bordes dorsal y ventral casi paralelos, el borde posterior inclinado dorsalmente es irregular por las proyeccio-nes de las costillas; con 17 costillas radiales con interespacios amplios, las anteriores son finamente noduladas, las del disco oblicuamente aplanadas, y las posteriores mas gruesas, redon-deadas y escamosas; charnela con dos dientes cardinales y dos laterales en cada valva. El color externo es blanco amarillento con manchas oscuras sobre las costillas; interior blanco con manchas pardo claro, el ejemplar juvenil presenta intensas manchas marrón oscuras en la parte inferior del disco y en el área posterior, los bordes internos son crenulados. Longitud 14,0 mm; altura 6,5 mm.

Distribución: Baja California, México hasta Guayaquil, Ecuador (Keen 1971).

Localidades: Tumbes (Zarumilla, El Rubio, Máncora).

Habitat: Fondo fangoso.

Material examinado: 3 lots, 7 especimens (LaBSIM).


Genero carditElla Smith, 1881SubGenero carditElla, S.S.

Carditella naviformis (Reeve, 1843)

Figura 6Cardita naviformis Reeve, 1843:194; Cardita pl. 9, fig. 45.Cardita (Glans) naviformis, Dall, 1909: 261.Carditella naviformis, Ramorino, 1968: 203-204, pl. 2, figs. 3, 4;

pl. 6, figs. 1, 4.Carditella (Carditella) naviformis, Bernard, 1983: 34. Carditella tegulata, Dall,: 1909: 262; Soot-Ryen, 1959: 40, lám. 1,

fig.11 (no de Reeve); Marincovich, 1973: 10, fig. 9; Paredes, 1974: lám. 14, fig. 1; Bernard, 1983: 34; Alamo & Valdivieso, 1987: 126, fig. 269; Guzmán et al., 1998:68, fig.85; Paredes et al. 1999:38.

Concha pequeña, sólida, trapezoidal, inequilateral con los umbos anteriores, los bordes dorsal posterior y ventral son casi paralelos, el borde anterior algo cóncavo en la región umbonal y redondeado en el resto, el borde posterior ampliamente redon-deado; charnela con ligamento externo y un pequeño resilio, valva derecha con tres dientes cardinales,un lateral anterior y otro posterior, la valva izquierda con dos cardinales y dos laterales; escultura con 11 a 13 costillas radiales prominentes de aspecto nodular escamoso, los interespacios son anchos y algo profun-dos; periostraco pardo claro y color externo de la concha blanco amarillento, interior blanco a veces con manchas café y con los surcos producidos por la escultura externa, los bordes internos son crenulados. Longitud 5,0 mm; altura 2,8 mm.

Distribución: Iquique (Marincovich 1973) al Estrecho de Magallanes (Soot-Ryen 1959); Arica, a Magallanes e Islas Malvinas (Ramorino 1968).

Localidades: Ancash (Playa Tortugas), Lima (Ancón).

Habitat: En grietas de las rocas,intermareal, y submareal. Hasta 260 m de profundidad (Bernard 1983).

Material examinado: 2 lotes, 38 especímenes.


SuPerfamilia tellinoidea blainVille, 1814familia tellinidae blainVille, 1814Subfamilia macominae olSSon, 1961Genero macoma leach, 1819SubGenero PSammacoma dall, 1900

Macoma (Psammacoma) elytrum Keen, 1958

Figura 7Macoma (Psammacoma) elytrum Keen 1958: 244, pl. 30, fig. 14;

1971: 227, fig. 562; Abbott, 1974: 507; Bernard, 1983: 45; Hen-drickx & Toledano, 1994: 20; Skoglund, 2001: 71.

Macoma (Psammacoma) elongata, Hertlein & Strong, 1949: 89.Psammacoma (Psammacoma) elytrum, Olsson, 1961: 415, pl. 74,

fig. 7. Macoma elytrum, Gemmell et al., 1987: 51.

Concha delgada y alargada, subrectangular; el lado anterior más largo alcanza casi los dos tercios de la longitud total y tiene el borde redondeado, el borde dorsal anterior es recto y el posterior oblicuo forma un ángulo con el borde posterior cuadrado y reflejado hacia la derecha,el cual queda abierto; la región umbonal es algo infla-da y los picos pequeños son opistogirados, una suave área radial deprimida baja desde la región umbonal hasta el borde inferior de cada valva; solamente se observan finas líneas de crecimiento, mas notorias cerca de los bordes inferiores de las valvas; la charnela presenta dos dientes cardinales en cada valva; el periostraco es pardo claro, liso y brillante; el seno paleal es amplio, profundo y elevado dorsalmente y los bordes de las valvas lisos. Color externo blanco amarillento y el interior blanco translúcido. Longitud 27,8 mm; altura 14,0 mm.

Distribución: Baja California a través del Golfo de California México, hasta Ecuador (Keen 1971).

Localidades: Tumbes (Punta La Cruz, Caleta Cruz).

Habitat: Fondo arenoso, 25 hasta 36 m.

Material examinado: 2 lotes, 2 especímenes (LaBSIM).

Observaciones: Esta especie fue determinada por Dr. Eugene Coan. Nuevo registro para el mar peruano.

Genero PSammotrEta dall, 1900SubGenero PSammotrEta, S.S.

Psammotreta (Psammotreta) pura (Gould, 1853)

Figura 8Tellina pura Gould, 1853: 398, pl. 16, fig. 3.Macoma (Psammotreta) pacis, Hertlein & Strong, 1949: 92-93.Psammotreta gubernacula, Olsson, 1961: 413, pl. 74, fig. 4, 4°.Psammotreta (Psammotreta) viridotincta, Keen, 1971: 231, fig. 572;

Gemmell et al., 1987: 51; Skoglund, 2001: 72.Psammotreta (Psammotreta) pura, Bernard, 1983: 45.

Concha aovada, delgada y translúcida, algo comprimida, subequilateral, lado anterior más alargado con borde amplia-mente redondeado; lado posterior corto, deprimido, con borde redondeado, y las valvas flexionadas hacia la derecha; charnela con dos dientes cardinales en cada valva y el ligamento hundido casi alcanza el borde de la lámina articular bajo y detrás de los picos; escultura consiste en estrías conmarginales muy finas, que están

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Figura 4. Liralucina approximata (Dall, 1901); Longitud, 6,3 mm; altura, 5,8 mm.

Figura 5. Carditamera radiata (G. B. Sowerby I, 1833); Longitud, 14,0 mm; altura, 6,5 mm.

Figura 6. Carditella (Carditella) naviformis (Reeve, 1843); Longitud, 5,0 mm; altura, 2,8 mm.

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Paredes et al.


interrumpidas por algunas líneas de crecimiento ampliamente separadas; color externo blanco mate con manchas amarillentas, interior blanco brillante con tonalidad amarillenta en la cavidad umbonal; seno paleal amplio, anguloso dorsalmente y con extremo redondeado, bordes de las valvas lisos. Longitud 15,3 mm; altura 10,5 mm (ejemplares juveniles, procedentes de Sechura).

Distribución: San Felipe, Baja California, México (Gemmell et al. 1987) hasta Puerto Limones, Ecuador (Olsson 1961).

Localidades: Piura (Sechura), Arequipa (Matarani).

Habitat: Fondo de arena gruesa y grava, 50 m de profun-didad.

Material examinado: 2 lotes, 5 especimenes (LaBSIM).

Observaciones: Según Olsson (1961), la especie presenta mucha variación en su forma de manera que algunos ejemplares son más cuadrados u oblongos. La determinación taxonómica la realizó el Dr. Eugene Coan. Nuevo registro para el mar peruano.

orden myoidaSuborden myinaSuPerfamilia myoidea lamarck, 1809familia myidae lamarck, 1809Subfamilia cryPtomyinae habe, 1977Genero SPhEnia turton, 1822

Sphenia fragilis (H. Adams and A. Adams, 1854)

Figura 9Tyleria fragilis H. Adams and A. Adams, 1854: 418; 1856: 368, pl.

97, figs. 3, 3a.Sphenia fragilis, Olsson, 1961: 424-425, pl. 77, figs. 9-9b; Keen,

1971: 273-274, fig. 673; Abbott, 1974: 537, fig. 5990; Hendrickx & Toledano, 1994: 25; Coan, 1999: 107, 109, 110, figs. 2-6, 18, 24; Coan et al., 2000: 474-476, pl. 101; Skoglund, 2001: 82.

Sphenia luticola, Bernard, 1983: 58; Gemmel et al., 1987: 58, fig. 71; Cruz y Jiménez, 1994: 92, fig. 072.

Concha pequeña delgada y alargada, umbo más cercano al borde anterior redondeado, parte anterior ligeramente más inflada y la posterior algo estrecha termina truncada; charnela presenta en la valva izquierda un gran condróforo proyectado,

y el resilio se inserta en el interior del pico de la valva derecha; escultura consiste en finas costillas conmarginales mas desarrol-ladas en la vertiente posterior, y el crecimiento irregular ha defor-mado la superficie de la conchilla; el color es blanco translúcido y el periostraco parduzco se proyecta más allá del borde de la conchilla en el extremo posterior. Interior blanquecino brillante y bordes de las valvas lisos. Longitud 5,0 mm; altura 2,8 mm.

Distribución: Carpinteria, Santa Barbara County, Califor-nia, a través del Golfo de California, hacia el sur hasta Salinas, Provincia de Guayas, Ecuador. Oeste del Atlántico, desde la Isla Hunting State Park, South Carolina, Saint Lucie e Isla Sanibel, Florida; y al sur Isla Padre, Texas, hasta Bahia Maldonado, Uruguay (Coan et al. 2000).

Localidades: Tumbes (Puerto Pizarro).

Habitat: Cavidades de las raíces de los mangles.


Observaciones: Si los reportes de Olsson (1961) y de Keen (1971) fueron fueron puestos en duda (Coan 1999), el hallazgo de este especimen vivo confirma la presencia de la especie en el mar peruano. Nuevo registro para el mar peruano.

familia corbulidae lamarck, 1818Subfamilia corbulinae lamarck, 1818Genero corbula bruGuière, 1797SubGenero caryocorbula Gardner, 1926

Caryocorbula amethystina Olsson, 1961

Figura 10Caryocorbula (Caryocorbula) amethystina Olsson, 1961: 429, pl.

75, figs. 1-1c.Corbula (Caryocorbula) amethystina, Keen, 1971: 264, fig. 674; Cruz

1983: 754, pl. 24, figs. 67, 67a; Bernard, 1983: 58; Skoglund, 2001: 82; Coan, 2002a: 51-52, figs. 1, 39.

Nuestros ejemplares son juveniles, pues esta especie puede exceder los 27 mm de longitud (Olsson 1961, Keen 1971). La concha es sólida algo alargada y de forma oblicua, los picos son subcentrales y los umbos bajos, el extremo anterior es más corto

Figura 7. Macoma (Psammacoma) elytrum Keen, 1958; Longitud, 27,8 mm; altura, 14,0 mm.

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Figura 8. Psammotreta (Psammotreta) pura (Gould, 1853); Longitud, 15,3 mm; altura, 10,5 mm (ejemplares juveniles, procedentes de Sechura).

Figura 9. Sphenia fragilis (H. Adams & A. Adams, 1854); Longitud, 5,0 mm; altura, 2,8 mm.

Figura 10. Caryocorbula amethystina Olsson, 1961; Longitud, 7,0 mm; altura, 4,7 mm.

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Paredes et al.


y su borde es redondeado; el lado posterior se estrecha hacia el borde ventral terminando en un extremo punteado romo, un lomo anguloso delimita la vertiente posterior; escultura con anchas y bajas costillas redondeadas muy juntas y algo oblicuas en el umbo y en el disco, se suavizan y se convierten en líneas en las vertientes anterior y posterior así como cerca al borde ventral de la valva; charnela tiene un ligamento interno delgado y en la valva derecha un gran diente cardinal que encaja en el condróforo de la valva izquierda; las inserciones de los músculos aductores y la línea paleal entera nítidamente marcadas, los bordes de las valvas lisos. Longitud 7,0 mm; altura 4,7 mm.

Distribución: Mazatlán, Sinaloa, México, hasta Playas [de Villamil], Guayas, Ecuador (Coan 2002a).

Localidades: Piura (Bahía de Sechura).

Habitat: Fondo arenoso.

Material examinado: 1 lote, 2 especímenes (LaBSIM).


AgradecimientosExpresamos nuestro especial agradecimiento al Doctor

Eugene V. Coan y a P. Scott, investigadores del Museo de Santa Bárbara, California, por su ayuda en la determinación taxonómica. Asimismo, agradecemos al Consejo Superior de Investigaciones por su valioso apoyo a los estudios de nuestra biodiversidad malacológica marina.

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Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia



Biodiversidad y endemismo de los caracoles terrestres Megalobulimus y Systrophia en la Amazonia occidental

Rina Ramírez 1, 2, Víctor Borda 1, 2, Pedro Romero 1, 2, Jorge Ramirez 1, 2, Carlos Congrains 1, 2, Jenny Chirinos 1, 2, Pablo Ramírez 3, Luz Elena Velásquez 4, Kember Mejía 5

Biodiversity and endemism of the western Amazonia land snails Megalobulimus and Systrophia

1 Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 14-0434, Lima-14, Perú.

2 Laboratorio de Sistemática Mole-cular y Filogeografía, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela s/n, Lima-1, Perú.

3 Laboratorio de Microbiología Molecular y Biotecnología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

4 Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales/PECET, Universidad de Antioquia, Calle 62 N° 52 - 59, Sede de investigación Universitaria (SIU), Laboratorio 730, Medellín, Colombia.

5 IIAP: Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana, Apartado 784, Iquitos, Perú.

E-mail Rina Ramírez:

[email protected]


ResumenEn este trabajo realizamos un estudio biogeográfico de dos géneros de caracoles terrestres amazónicos, Megalobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae). Se utilizaron individuos colectados en diversas localidades de la Amazonia peruana así como información bibliográfica. Se utilizaron los marcadores molecu-lares 5.8S-ITS2-28S rRNA y 16S rRNA para reconstruir filogenias y obtener hipótesis sobre las relaciones evolutivas entre los géneros amazónicos y otras especies de distribución global. La filogenia nuclear permitió determinar la posición evolutiva de ambos géneros y la filogenia mitocondrial permitió la diferenciación de las especies a nivel intragenérico. Megalobulimus formó parte del clado no-achatinoideo en la filogenia de los gastrópodos Stylommatophora, como lo esperado, pero no pudo ser demostrada su cercanía a la familia Acavidae, mientras que Systrophia quedó fuera de los dos clados establecidos, formando uno basal dentro de los Stylommatophora. El gen mitocondrial 16S rRNA permitió diferenciar a las especies de Megalobulimus, actuando como código de barras de ADN de estos caracoles comestibles. El análisis de distribución geográfica reveló varios endemismos para la Amazonia peruana para especies de ambos géneros, resaltando las unidades biogeográficas de Chanchamayo e Inambari.

Palabras claves. 16S rRNA, ITS, sistemática molecular, código de barras de ADN, endemismos

AbstractIn this work we performed a biogeographic study of two genera of Amazonian land snails, Megalobulimus (Strophocheilidae) and Systrophia (Scolodontidae). We used samples from different regions of the Peruvian Amazon, as well as bibliographic information. We analyzed both nuclear (5.8S-ITS2-28S rRNA) and mitochondrial (16S rRNA) genes to reconstruct phylogenies and obtain hypotheses concerning the evolutionary relationships among Amazonian genera and other species with global distribution. The nuclear phylogeny allowed us to de-termine the evolutionary position of both genera, and the mitochondrial phylogeny permitted the differentiation of species at the intrageneric level. We found that Megalobulimus clustered with the non-achatinoid clade within Stylommatophora, as expected, but its relationship to family Acavidae could not be demonstrated. Systrophia did not cluster with any of the two established clades, but formed a basal one within Stylommatophora. The mitochondrial gene 16S rRNA allowed us to differentiate Megalobulimus species, and performed well for DNA barcoding of these edible snails. Biogeographical analysis revealed several endemic species in the Peruvian Amazon within both genera, highlighting the Chanchamayo and Inambari biogeographic units.

Keywords. 16S rRNA, ITS, molecular systematics, DNA barcode, endemism.

IntroducciónAmérica del Sur alberga la mayor biodiversidad del mundo,

aunque aún no se conocen todas sus especies que la componen, en especial las de la Amazonia (Vieira et al. 2008). En este con-tinente existen grandes áreas de endemismos como la cuenca amazónica occidental, las vertientes boscosas de los Andes y el bosque atlántico de Brasil (Moritz et al. 2000), que están expe-rimentando una acelerada pérdida de hábitats, por lo que son conocidas también como “hotspots” (Myers 1988; Myers et al. 2000). Los moluscos son uno de los componentes conspicuos de esa biodiversidad, el segundo phylum con mayor número de especies animales (Ponder & Lindberg 2008), pero al mis-mo tiempo con muy pocos estudios en la Amazonia (Bruggen 1995). Entre los más estudiados estan los géneros Megalobulimus (Fam. Strophocheilidae) y Systrophia (Fam. Scolodontidae); el primero alberga caracoles comestibles y la especie de mayor tamaño en América, M. popelairianus (163 mm) (Bequaert 1948), y Systrophia tiene conchas aplanadas de no más de 25.5 mm (Ramírez 1993). Ambas familias son endémicas de América del Sur (Parodiz 1982) y los géneros mencionados están bien representados en la Amazonia occidental. Los Megalobulimus (Fig. 1) son conocidos en el Perú como “congompes” (Douro-

jeanni 1965; Ramírez & Cáceres 1991; Borda et al. 2010), son utilizados como alimento en Perú (Castro et al. 1976; Ramírez & Cáceres 1991) y Ecuador (Bequaert 1948). Los Systrophia constituyen los moluscos más representativos de los bosques de la Amazonia occidental; y especies como S. helicycloides (Fig. 2) han permitido desarrollar estudios filogeográficos que han de-mostrando los efectos históricos de la dinámica de la Amazonia (Romero 2010).

El interés creciente por las propiedades regeneradoras o rejuvenecedoras de la piel atribuidas a los caracoles terrestres (Abad 1996; Wang et al. 2010) ha propiciado extracciones indiscriminadas para su comercialización informal. Poco es lo que se ha logrado en el cultivo de especies nativas (Campoverde 1992; Rengifo et al. 2004), a diferencia de lo que sucede con el introducido caracol europeo Helix aspersa que se ha convertido en plaga de cultivos principalmente de la costa de Perú.

En la actualidad se sabe que no sólo la diversidad de especies, sino que la diversidad genética juega un papel muy importante en la biodiversidad (Primack & Rodríguez 2001). Estudios en genómica están resolviendo una serie de incógnitas que permiten un mejor aprovechamiento de la biodiversidad al emplear se-

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Ramírez et al.


cuencias de ADN como “código de barras” (Hebert et al. 2003a, b); en torno a esta idea central se ha formado un consorcio a nivel mundial (CBOL) que promueve “un estándar global para iden-tificar especimenes biológicos”. Con esta iniciativa, las especies quedarán mejor referenciadas, añadiendo nuevas oportunidades económicas con especies promisorias para el biocomercio como las correspondientes al género Megalobulimus. El estudio de

marcadores específicos en el genoma mitocondrial de caracoles terrestres nativos puede proveernos de un sello de garantía para nuestras especies y sus poblaciones con lo que no sólo podamos salvaguardar nuestros recursos sino también explotarlos adecua-damente (Tundisi & Matsumura-Tundisi 2008).

En este trabajo haremos un análisis biogeográfico, con especial referencia a la Amazonia occidental, de dos grupos endémicos

Figura 1. Conchas de Megalobulimus spp. procedentes de Perú (A-F, H-J) y Colombia (G.). (A) M. capillaceus (Dpto. San Martín). (B) M. separabilis (Dpto. Huánuco). (C) M. leucostoma (Dpto. Cusco). (D) M. carrikeri (Dpto. Junín). (E) M. huascari (Dpto. Junín). (F) M. lichtensteini (Dpto. Amazonas). (G) M. oblongus (Dpto. Caldas, Colombia). (H) M. maximus (Dpto. Madre de Dios). (I) M. thammianus (Dpto. Junín). (J) M. popelairianus (Dpto. Madre de Dios).

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de América del Sur, los caracoles terrestres de los géneros Me-galobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae), enfatizando el análisis molecular, así como un comentario sobre el uso de “congompes”.

Material y métodosMaterial biológico.- El material usado para el análisis mo-

lecular de Megalobulimus spp. (Fig. 1) fue colectado en varias localidades de la Amazonia peruana, así como en mercados de abastos de Tarapoto y Juanjui (Dpto. San Martín) e Iquitos (Dpto. Loreto: Mercado Belén), y el de Systrophia helicycloides (Fig. 2) en el Dpto. Madre de Dios (Tab. 1). Los especimenes fueron conservados en etanol 96% y depositados en el Depar-tamento de Malacología y Carcinología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Extracción, amplificación y secuenciamiento de ADN.- El ADN total fue aislado de músculo del pie de caracoles preservados en etanol usando una modificación del método de CTAB (Doyle & Doyle 1987; Ramírez 2004). Un segmento variable del gen mitocondrial 16S rRNA fue amplificado por PCR usando primers y protocolos descritos por Ramírez (2004). Para el marcador nuclear se usaron los primers LSU1 y LSU3 de Wade y Morgan (2000), para amplificar la región 3´ del gen 5.8S rRNA (aprox. 80pb), el ITS-2 completo y la región 5’ del gen 28S rRNA (aprox. 370pb). Ambas hebras fueron secuen-

Figura 2. Concha de Systrophia helicycloides, familia Scolodontidae (Perú, Dpto. Madre de Dios). Vista: (A) apical, (B) umbilical y (C) Vista apertural.

Especie Individuo Procedencia Coordenadas (LS/LO) Nuclear 16S rRNA

1 M. capillaceus Moy-M16-6 SM. Moyobamba 6°02’11.2’’ / 76°58’26.2’’ JN6047252 M. capillaceus Sap-M61-10.2 SM. Saposoa 6º56’ / 76º47’ JN604718 JN6047263 M. capillaceus Tar-M19-1 SM. Tarapoto 6º28’18’’ / 76º22’14.6’’ JN604719 JN6047274 M. huascari JSP-N47-1 JU. San Chirio del Palomar 10°48'43.8'' / 75°12'02.8'' JN6047285 M. huascari JLE-N46-2 JU. Mina La Esperanza 11°14'27.5'' / 75°22'02.6'' JN6047296 M. huascari Utc-N55-1 JU: Uctuyacu 11°17'19.5' / 75°19'29.4'' JN6047307 M. lichtensteini Shu-M73-17.2 CA: Shumba 5º32'33.07" / 78º48'59.15" JN6047318 M. lichtensteini Nar-N29-2 AM. Naranjito 5º49" / 78º16" JN6047329 M. lichtensteini Nar-M88-1 AM. Naranjito 5º49" / 78º16" JN60473310 M. maximus Ink-M86-1 MD. Inkaterra 12º35' / 69º05' JN604720 JN60473411 M. maximus Ink-M100-2 MD. Inkaterra 12º35' / 69º05' JN604721 JN60473512 M. maximus Biot-N70-2 MD. Cuzco Amazónico-Biotrop (Inkaterra) 12º35' / 69º05' JN60473613 M. popelairianus TarM-M90-13 SM. Tarapoto: Mercado JN60473714 M. popelairianus TarM-N58-1 SM. Tarapoto: Mercado JN60473815 M. popelairianus SapJM-M78-1 SM. Juanjui: Mercado JN60473916 M. popelairianus MIq-H14-3 LO. Iquitos: Mercado JN60474017 M. popelairianus Ink-M85-2 MD. Inkaterra 12º35' / 69º05' JN60474118 M. popelairianus Rio-M67-9.1 SM. Rioja 6º4’9’’ / 77º10’83’’ JN604722 JN60474219 M. popelairianus SapCH-M95-10.4 SM. Saposoa-Chambira ca. 6º56’ / 76º47’ JN60474320 M. separabilis HuA-N36 HU. Ambo 10º07'43" / 76º12'48.1" JN60474421 M. thammianus DBo-N39-u JU. Don Bosco [Chanchamayo] 11°10'38.7'' / 75°21'18.3'' JN60474522 M. thammianus Flo-N40-u JU. La Florida (Sr. Zúñiga) [Chanchamayo] 10°49'54.9'' / 75°06'40.9'' JN60474623 M. thammianus Flo-N42-1 JU. La Florida (Sra Huamaní) [Chanchamayo] 10°50'19.0'' / 75° 06' 00.8'' JN60474724 M. thammianus Oco-H25-1 JU. Puerto Ocopa 11°05'39.2'' / 74°18'31.3'' JN60474825 M. thammianus Biot-N27-8a MD. Cuzco Amazónico (Inkaterra)-Biotrop 12º35' / 69º05' JN60474926 S. helicycloides Ami-CLo-P20-a MD. Los Amigos 12º34.15' / 70º6.06' JN60472327 S. helicycloides Ink-Pal-P29-g MD. Inkaterra 12º35' / 69º05' JN604724

Perú, dptos. Amazonas (AM), Cajamarca (CA), Huánuco (HU), Junín (JU), Loreto (LO), Madre de Dios (MD) y San Martín (SM).

Tabla 1. Procedencia de los especímenes de Megalobulimus y Systrophia de los que se obtuvieron secuencias en este estudio, con sus números de accesión en el GenBank (Benson et al. 2011).

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Ramírez et al.


Familia Especie Número de Accesión

Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupolmonata, Suborden Stylommatophora Nuclear 16S rRNAInfraorden OrthurethraVertiginidae Vertigo antivergo (Draparnaud 1801) AY014027

Gastrocopta armifera (Say 1821) AY841286Enidae Mastus pupa (Bruguière 1792) AY014038-9Partulidae Partula suturalis Pfeiffer 1855 AY014042Infraorden MesurethraClausiliidae Clausilia bidentata (Ström 1765) AY014051

Macrogastra rolphii (Turton 1826) AY014052Cochlodina laminata (Montagu 1803) AY014047Albinaria xantostoma (Boettger 1883) AY014048Pinguiphaedusa platydera (Martens 1876) AY841292

Infraorden ElasmognathaSuccineidae Succinea striata (Krauss 1848) AY841295Athoracophoridae Athoracophorus bitentaculatus (Quoy y Gaimard 1832) AY014018Infraorden SigmurethraOrthalicidae Bulimulus sporadicus (d’Orbigny 1835) AY841299

Orthalicus ponderosus Strebel y Pfeffer 1882 (5) HM027506Placostylus eddystonensis (Pfeiffer 1855) AY841296-7Bostryx aguilari Weyrauch 1967 (2, 6) HM116230,

JN604717Amphibulimulidae Gaeotis nigrolineata Shuttleworth 1854 AY841301Cerionidae Cerion incanum (Binney 1851) AY014060Ferussaciidae Ferussacia foilliculus (Gmelin 1791) AY841302Subulinidae Subulina striatella (Rang 1831) AY014061

Rumina decollata (Linnaeus 1758) AY014065Bocageia sp. AY014062

Achatinidae Limicolaria kambeul (Bruguière 1792) AY014072Spiraxidae Euglandina rosea (Férussac 1821) AY014074Tesatacellidae Testacella scutulum Sowerby 1821 AY014075Streptaxidae Gonaxis quadrilateralis Preston 1910 AY014076

Gonospira sp. AY014077Augustula braueri (Martens 1898) (3) HQ328370Edentulina minor (Morelet 1851) (3) HQ328283Streptostele kilimanjaroensis Blume 1965 (3) HQ328274

Strophocheilidae Megalobulimus capillaceus (Pfeiffer 1855) (6) JN604718-9 JN604725-7M. huascari (Tschudi 1852) (6) JN604728-30M. lichtensteini (Albers 1854) (6) JN604731-3Megalobulimus maximus (Sowerby 1825) (6) JN604720-1 JN604734-6Megalobulimus oblongus (Müller 1774) AY014078Megalobulimus popelairianus (Nyst 1845) (6) JN604722 JN604737-43M. separabilis (Fulton 1903) (6) JN604744M. thammianus (Martens 1876) (6) JN604745-9

Dorcasidae Dorcasia alexandri Gray 1938 AY014079Trigonephrus globulus (Müller 1774) AY014080-1

Acavidae Acavus phoenix (Pfeiffer 1854) AY014082-3Leucotaenius proctori (Sowerby 1894) AY014084-5

Caryodidae Caryodes dufresnii Leach 1815 AY014086Rhytididae Rhytida stephenesis Powell 1930 AY014087

Schizoglossa sp. AY014088Natalina knysnaensis (Pfeiffer1 1846) (4) FJ262219Natalina kraussi (Pfeiffer 1846) (4) FJ262230Natalina schaerfiae (Pfeiffer 1861) (4) FJ262237

Chlamydephoridae Chlamydephorus burnupi AY014089Haplotrematidae Haplotrema vancouverense (Lea 1839) AY014090Corillidae Corilla adamsi Gude 1914 AY014091-2Punctidae Laoma sp. AY014093Charopidae Suteria ide (Gray 1850) AY014094-5

Tabla 2.Taxa usados en las filogenias moleculares basadas en el marcador nuclear >5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA< y el marcador mitocondrial 16S rRNA. Las 72 secuencias se encuentran en el GenBank y proceden de Wade et al. (2006), Herbert y Mitchell (2009) (1), Ramírez et al. (2011) (2), Rowson et al. (2011) (3), Moussalli et al. (2009) (4), Breure et al. (2010) (5) y del presente estudio (6).

continua...

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ciadas usando los servicios de Macrogen Inc (USA y Korea). La edición manual de las secuencias fue realizada usando Chromas (McCarthy 1996); el ensamblaje de las secuencias consenso fue llevado a cabo mediante Cap3win (Huang & Madan 1999). Las secuencias fueron depositadas en el GenBank (JN604717-JN604749) (Tablas 1 y 2).

Marcador nuclear.- Fueron obtenidas siete secuencias del marcador nuclear >5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA<, cinco corres-pondiendo a tres especies de Megalobulimus y dos a Systrophia helicycloides (Tabla 1). Su inclusión en la filogenia nuclear de los pulmonados Stylommatophora fue evaluada usando 65 secuen-cias del GenBank (Benson et al. 2011) (Tabla 2). Usamos como guía la filogenia molecular de los Stylommatophora obtenida por Wade et al. (2006). Las secuencias fueron alineadas con Clus-talX2 (Larkin et al. 2007) y ajustadas manualmente mediante el programa Bioedit (Hall 1999). El alineamiento fue llevado a cabo por clados, antes del alineamiento general. Se excluyeron del alineamiento regiones extremadamente ambiguas. Prioriza-mos la búsqueda de segmentos conservados o patrones similares (tres o más nucleótidos); cuando había que tomar una decisión entre transición y transversión, se seleccionó transición. El mejor modelo de substitución nucleotídica para los datos, obtenido con el programa MrModeltest (Nylander 2004), fue GTR, con pará-metro de distribución gamma (α= 0,7794) y tasa de invariantes

(0,3958). El árbol filogenético para todos los taxa fue obtenido con el método de distancia Neighbour-Joining (NJ) (Saitou & Nei 1987), utilizando el programa PAUP* 4.0b10 (Swofford 2003), usando un procedimiento heurístico; el soporte de las ramas fue evaluado mediante bootstrap (Felsenstein 1985) con 1000 réplicas; el árbol fue enraizado con Aplysia (Opistobran-chia). El análisis filogenético mediante Inferencia Bayesiana fue llevado a cabo usando el programa MrBayes 3.1.2 (Huelsenbeck & Ronquist 2001) con cuatro Cadenas de Markov Monte Carlo corridas simultáneamente por 25 millones de generaciones, muestreadas cada 2500 generaciones y burn-in de 9000. Un árbol de consenso y probabilidades posteriores finales fueron calculados usando los árboles restantes. Asimismo, se realizaron análisis filogenéticos para Megalobulimus y para Scolodontidae (Systrophia, S. (Entodina) y Scolodonta) por separado, con sus respectivos grupos externos, pero considerando en el análisis todos los sitios del alineamiento para obtener una mejor reso-lución dentro de tales clados.

Marcador mitocondrial.- Se usó el marcador mitocon-drial 16S rRNA para evaluar las relaciones filogenéticas entre las especies de Megalobulimus, así como su potencial como posible código de barras. Se obtuvieron 25 secuencias de seis especies procedentes de Perú, no existen otras secuencias en el GenBank. Fueron alineadas junto con otras seis secuencias de

Otoconchidae Otoconcha dimidiata (Pfeiffer 1853) AY014096Discidae Discus rotundatus (Müller 1774) AY014097

Anguispira alternata (Say 1816) AY841309Euconulidae Euconulus fulvus (Müller 1774) AY014098Helicarionidae Plegma caelatura (Férussac 1821) AY014103Ariophantidae Ratnadvipia sp. AY841312Urocyclidae Elisolimax flavescens (Keferstein 1866) (1) EU622017Pristilomatidae Vitrea crystallina (Müller 1774) AY014113Oxychilidae Oxychilus alliarius (Miller 1822) AY014114Milacidae Tandonia budapestensis (Hazay 1881) [= Milax budapestensis] AY014117Poligyridae Triodopsis alleni (Wetherby 1883) AY841316Helicidae Cantareus aspersus (Müller 1774) [= Helix aspersa] AY014128

Helix pomatia Linnaeus 1758 AY841333Bradybaenidae Bradybaena similaris (Férussac 1821) AY014138Helminthoglyptidae Cepolis streatori (Pilsbry 1889) AY841346

Monadenia fidelis (Gray 1834) AY014142Arionidae Arion hortensis Férussac 1819 AY014143Philomycidae Philomycus carolinianus (Bosc 1802) AY841349Scolodontidae Systrophia eatoni Baker 1913 (2) HM067823,

HM116229S. (Entodina) jekylli (Baker 1913) (2) HM067824Scolodonta sp.1 (2) HM067825Scolodonta sp.2 (2) HM116227-8S. helicycloides (6) JN604723-4

Pulmonados no-Stylommatophora Orden Eupulmonata

Ellobiidae Laemodonta sp. AY014147Orden BasommatophoraSiphonariidae Siphonaria pectinata (L. 1758) AY014149-50 Orden SystellomatophoraVeronicellidae Laevicaulis alte (Férussac 1823) AY014151Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Opisthobranchia, Orden AnaspideaAplysiidae Aplysia punctata Cuvier 1803 AY014153-4

Familia Especie Número de Accesión

Tabla 2. Continuación.

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Ramírez et al.


Stylommatophora como grupo externo, las más próximas a Megalobulimus, disponibles en el GenBank (Tabla 2). La matriz de distancias genéticas (no mostrada), con el modelo de substi-tución nucleotídica Kimura 2-parámetos, así como su análisis mediante UPGMA, fue llevado a cabo con el programa MEGA v.4 (Tamura et al. 2007).

La construcción de árboles filogenéticos se realizó usando los métodos de distancia Neighbour-joining (NJ), máxima parsimonia (MP), máxima verosimilitud (ML) e inferencia bayesiana (IB). Se obtuvo un árbol NJ con el modelo evoluti-vo de Kimura 2-parámetros y eliminando los gaps sólo en las comparaciones a pares, con bootstrap de 1000 réplicas, mediante el programa MEGA v.4. El análisis con el método de MP fue llevado a cabo con PAUP* 4.0b10 utilizando gaps como quinto estado, con bootstrap de 1000 réplicas. Para escoger el modelo

evolutivo que mejor se ajuste a los datos, en el análisis filogené-tico de ML, utilizamos el programa jModeltest (Posada 2008) y el criterio de información de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc); el modelo elegido fue TPM3uf+I(0.1320)+G (α=0.3650). Para el análisis bayesiano se utilizó el programa MrModeltest (Nylander 2004) y el criterio de información de Akaike; el modelo elegido fue GTR+I+G. El análisis ML fue realizado con el programa PhyML (Guindon & Gascuel 2003) (http://www.atgc-montpellier.fr/phyml). El análisis de IB fue llevado a cabo con MrBayes con cuatro Cadenas de Markov Monte Carlo por 10 millones de generaciones, muestreadas cada 1000 generaciones y burn-in de 9000.

Distribución geográfica.- Para el análisis de las distribu-ciones se hizo el levantamiento de la información geográfica publicada por Bequaert (1948) y Simone (2006), para Megalo-

Figura 3. Árbol NJ que muestra la posición evolutiva de dos familias endémicas de América del Sur en la filogenia de los pulmonados Stylom-matophora. Strophocheilidae y Scolodontidae están indicadas con llaves. Los clados "achatinoideo" y "no-achatinoideo" son según Wade et al. (2006). Se muestra el soporte de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

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bulimus (Strophocheilidae), y Ramírez (1993), para Systrophia (Scolodontidae), así como del material usado en el análisis molecular. Se prepararon mapas de distribución geográfica, mediante el programa DivaGis 7.4 (http://www.diva-gis.org), para las especies descritas de Megalobulimus (Bequaert 1948; Salgado & Coelho 2003; Simone 2006) y Systrophia (Ramírez 1993); para las especies distribuidas fuera de la Amazonia se usaron básicamente sus localidades tipos.

ResultadosPosición de Megalobulimus y Systrophia en la filogenia

molecular de los Stylommatophora.- Usando un marcador nuclear (>5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA<) se obtuvieron cinco secuencias de tres especies de Megalobulimus, y dos de Systro-phia helicycloides. En el GenBank se obtuvo una secuencia de Megalobulimus (M. oblongus) de Antigua (Wade et al. 2006) y cuatro de Scolodontidae de Perú (Ramírez et al. 2011). El

alineamiento de estas 12 secuencias resultó en 931 sitios con presencia de indels. No hubieron haplotipos compartidos entre las ocho especies analizadas con este marcador nuclear. El ali-neamiento de estas secuencias con las de distintos representantes de moluscos pulmonados Stylommatophora (Wade et al. 2006; Ramírez et al. 2011) resultó, después de la eliminación de las regiones ambiguas, en 1163 posiciones (estas secuencias incluyen un segmento de aproximadamente 500 pb del gen 28S rRNA no amplificado para nuestras especies).

Las siete secuencias nucleares obtenidas formaron grupos monofiléticos con especies de sus respectivas familias, con nodos muy bien soportados (NJ: 70% y 90%; IB: 1) (Fig. 3 y 4). Así, las tres especies de Megalobulimus (M. capillaceus, M. maximus y M. popelairianus) formaron un clado con M. oblongus posicionándose como uno de los clados basales dentro del clado “no-achatinoideo” de los Stylommatophora (Wade

Figura 4. Árbol filogenético obtenido por inferencia bayesiana que muestra la posición evolutiva de dos familias endémicas de América del Sur en la filogenia de los pulmonados Stylommatophora. Strophocheilidae y Scolodontidae están indicadas con llaves. Los clados "achatinoideo" y "no-achatinoideo" son según Wade et al. (2006). El número junto a los nodos indica la probabilidad posterior para el análisis bayesiano. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

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Ramírez et al.


et al. 2006). En el caso de las dos secuencias de S. helicycloides, formaron un grupo monofilético con otras especies de la familia Scolodontidae (Ramirez et al. 2011). Los árboles filogenéticos obtenidos por el algoritmo NJ (Fig. 3) así como por IB (Fig. 4), si bien no produjeron topologías idénticas, coincidieron en mostrar a Megalobulimus como uno de los grupos basales del clado “no-achatinoideo” y a Scolodontidae como basal de los Stylommatophora, junto con el clado “achatinoideo”.

El análisis filogenético utilizando todos los sitios del alinea-miento de las cinco secuencias de Megalobulimus, junto con la de M. oblongus y otras tres como grupo externo, obtenidas del GenBank, resulta en una mejor resolución. En el árbol NJ (Fig. 5), el clado Megalobulimus queda altamente sustentado (bootstrap: 100%), así como la agrupación de M. capillaceus con M. oblongus.

En el caso de las secuencias de Scolodontidae (dos del pre-sente estudio y cuatro del GenBank) analizadas junto con cinco secuencias del clado “achatinoideo” como grupo externo, resultó en una mejor resolución. En el árbol NJ (Fig. 6), las secuencias de Systrophia helycicloides y Systrophia eatoni formaron un grupo monofilético junto con S. (Entodina) jekylli, y basal a éstas, las secuencias de Scolodonta spp.

Relaciones evolutivas de las especies del género Megalobu-limus de la Amazonia occidental sobre la base del marcador mitocondrial 16S rRNA.- En el presente estudio se obtuvieron 25 secuencias para el marcador molecular del gen mitocondrial

Figura 5. Árbol NJ usando el segmento nuclear completo obtenido con los primers LSU1 y LSU3, donde se muestra una mejor resolución entre las especies de Megalobulimus analizadas (ver Figs. 3-4). El árbol fue enraizado con el clado Orthalicoidea. Se muestra el soporte de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

Figura 6. Árbol NJ usando el segmento nuclear completo obtenido con los primers LSU1 y LSU3, donde se muestra una mejor resolución entre las especies de Scolodontidae analizadas (ver Figs. 3-4). El árbol fue enraizado con el clado achatinoideo. Se muestra el soporte de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

Figura 7. Dendrograma UPGMA de distancias genéticas con el modelo se substitución nucleotídica Kimura 2-parámetros de siete especies de Megalobulimus de la Amazonia occidental. Está basado en un segmento del gen mitocondrial 16S rRNA.

Figura 8. Árbol Neighbour-Joining de siete especies de Megalobu-limus de la Amazonia occidental, basado en un segmento del gen mitocondrial 16S rRNA. Se muestra el soporte de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

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16S rRNA, correspondientes a siete especies de Megalobulimus procedentes de Perú (Fig. 1, Tabla 1). En el GenBank no fueron encontradas secuencias de tal marcador para el género Megalo-bulimus. El alineamiento de las 25 secuencias resultó en 340 sitios con presencia de indels. Se recuperaron 16 haplotipos, sin coincidencias entre especies.

La distancia genética encontrada, con el modelo de substi-tución nucleotídica K-2p, dentro de cada especie (0 – 3,45%) fue menor que la encontrada entre las especies (9,49 – 23,36%), excepto para M. popelairianus y M. thammianus. La distancia ge-nética entre estas dos especies está entre 1,85% y 4,10%, mucho menor que entre cualquiera de las otras especies analizadas, y cercana a la variación intraespecífica de otras, como por ejemplo de M. huascari (1,54%) (Fig. 7).

El análisis filogenético de Megalobulimus spp., junto con otros seis taxa como grupo externo, se muestra en las Figuras 8 y 9. Las secuencias obtenidas formaron grupos monofiléticos por especie. Las topologías de los árboles filogenéticos obtenidos mediante MP, ML e IB fueron idénticas (sólo se muestra el de IB) (Fig. 9), topología que coincidió con un clado muy bien sustentado también en el árbol NJ, formado por M. huascari, M. separabilis, M. lichtensteini, M. popelairianus y M. thammianus. En el árbol NJ (Fig. 8), M. maximus queda basal al grupo monofilético antes mencionado, y M. capillaceus basal a todas. Por el contrario, en la topología de los árboles obtenidos por MP, ML e IB, M. maximus y M. capillaceus forman un clado, aunque con bajo soporte (<70%). En el primer grupo monofilético mencionado, hay dos clados, uno donde M. lichtensteini es basal a M. huascari y M. separabilis, y el otro conformado por M. popelairianus y M. thammianus (Figs. 8 y 9).

Los ejemplares prodecentes de la localidad tipo de M. tham-mianus (Dpto. Junín, Chanchamayo) quedaron formando un grupo monofilético con buen soporte con un ejemplar de Puerto

Figura 9. Árbol bayesiano de siete especies de Megalobulimus de la Amazonia occidental, basado en un segmento del gen mitocondrial 16S rRNA. El número junto a los nodos indica la probabilidad posterior para el análisis bayesiano. La escala representa distancias genéticas en sustituciones de nucleótidos por sitio.

Especie País (altitud)

1. M. albus (Bland y Binney, 1872) BRASIL (60m). VENEZUELA (915m). TOBAGO (89m).2. M. capillaceus (Pfeiffer, 1855) PERÚ (300-870m). BOLIVIA (300-1917m).3. M. carrikeri (Pilsbry, 1930) PERÚ (1600-2140 m)4. M. conicus (Bequaert, 1948) BRASIL (460-463m) 5. M. huascari (Tschudi, 1852) PERÚ (1000-1797m)6. M. indigens (Fulton, 1914) PERÚ7. M. intertextus (Pilsbry, 1895) BOLIVIA (228-296m). BRASIL (119m). URUGUAY (23m).8. M. leonardosi (Morretes, 1952) BRASIL (220m).9. M. leucostoma (Sowerby, 1835) PERÚ (1070-2300m). BOLIVIA (4519m).10. M. lichtensteini (Albers, 1854) PERÚ (489-1600m).11. M. maximus (Sowerby, 1825) BRASIL (70-500m). BOLIVIA (251-560m). PERÚ (198-690m).

12. M. oblongus (Müller, 1774)COLOMBIA: Orinoquia (467 m), Andina (352-1200 m), Caribeña (0-150 m). VENEZUELA (850-2,220 m). BRASIL: Amazonia (90 m), Cerrado (678 m). BOLIVIA (200-400 m). ARGENTINA (450 m). PARAGUAY (124 m). Islas del Caribe.

13. M. oosomus (Pilsbry, 1895) BRASIL (37-20m)

14. M. popelairianus (Nyst, 1952) ECUADOR: Occidente (200-655m), Oriente (879-1220m). COLOMBIA: Amazonia (250-605m), Orinoquia (350 m), Andina (1000-1750m). PERU (112-690m).

15. M. santacruzii (Orbygny, 1835) BOLIVIA (1600m)16. M. senezi (Jousseaume, 1884) COLOMBIA 17. M. separabilis (Fulton, 1903) PERÚ (2000-2010m)18. M. thammianus (Martens, 1876) PERU (200-1488m). COLOMBIA (442m). Ecuador (1000-2000m).19. M. vestitus (Pilsbry, 1926) BOLIVIA (300-400m). PERÚ (1600m). BRASIL (1041m)

Tabla 3. Especies del género Megalobulimus (Strophocheilidae) con distribución en la Amazonia. Se indica los países y altitudes en las que han sido reportadas.

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Ramírez et al.


Figura 10. Distribución geográfica del género Megalobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae).

Figura 11. Distribución geográfica de especies del género Megalobulimus (Strophocheilidae) con distribución en la Amazonia.

Figura 12. Distribución geográfica de las especies conocidas del género Systrophia (Scolodontidae).

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Ocopa (Oco) y otro de Madre de Dios (Biot). Por el contrario, las secuencias correspondientes a M. popelairianus no formaron un clado con igual soporte en las filogenias obtenidas con los distintos métodos filogenéticos utilizados.

Distribución geográfica de Megalobulimus spp. en la Ama-zonia.- Las 67 especies conocidas del género Megalobulimus (Bequaert 1948; Salgado & Coelho 2003; Simone 2006), se encuentran en regiones tropicales y subtropicales de América del Sur, en Colombia, Venezuela, Ecuador, Perú, Bolivia, norte de Argentina, Paraguay, Uruguay y Brasil, dos especies llegan a las islas del Caribe (Fig. 10). En la Amazonia se encuentran registradas 19 especies (Tabla 3), distribuidas principalmente en la Amazonia ocidental, apenas tres especies se dan solamente en la Amazonia oriental (Brasil) (M. conicus, M. leonardosi y M. oosomus) (Fig. 11). El Perú alberga el mayor número especies endémicas (M. carrikeri, M. huascari, M. indigens, M. lichtens-teini y M. separabilis), Bolivia tiene una (M. santacruzii), así como Colombia (M. senezi). Otras especies se encuentran en dos paises, como M. capillaceus y M. leucostoma (Perú y Bolivia), M. maximus y M. vestitus están en tres (Perú, Bolivia y Brasil), M. popelairianus y M. thammianus (Perú, Ecuador y Colombia), M. albus (Brasil, Venezuela y Tobago) y M. intertextus (Bolivia, Brasil y Uruguay). La especie de más amplia distribución es M. oblongus que se encuentra en Colombia, Venezuela, Brasil, Bolivia, Argentina, Paraguay e islas caribeñas.

Altitudinalmente, se encuentran desde el nivel del mar hasta los 2220 m, con un registro para M. leucostoma a 4519 m (Boli-via, Totolima). Cuatro especies se encuentran por debajo de los 500 m (M. intertextus, M. conicus, M. leonardosi y M. oosomus), tres por debajo de los 1000 m (M. maximus, M. capillaceus y M. albus), siete llegan hasta 1600-2000 m (M. vestitus, M. huascari, M. lichtensteini, M. popelairianus, M. thammianus, M. santacruzii y M. capillaceus -en Bolivia-), y las que van más allá de los 2000 m de altitud son M. leucostoma, M. carrikeri, M. separabilis y M. oblongus. Dos especies descritas únicamente para Perú (M. indigens) y para Colombia (M. senezi) no tienen localidad específica.

Las especies endémicas de Perú se encuentran en las vertientes orientales de los Andes, entre 489 y 2140 m de altitud, en los departamentos de Junín, Huánuco y Cajamarca-Amazonas. Las de Bolivia se encuentran entre 1200 – 1600 m, en los departa-mentos de Chuquisaca y La Paz. Las especies endémicas de la Amazonia de Brasil están a 20-200 m de altitud, en la región oriental.

M. popelairianus, que posee la concha de mayor tamayo (163 mm), es la especie de más amplia distribución en la Amazonia. Es encontrada en Perú en bosques de la vertiente oriental de los An-des y selva baja (112-690 m); en Ecuador (Gram et al. 2009) se encuentra tanto en bosques del Occidente (200-655 m) como del Oriente (879-1220 m), y en Colombia (Hernández-Camacho 1992) ha sido registrada en las regiones de Amazonia (250-605 m), Orinoquia (350 m) y Andina (1000-1750 m) (Tabla 3).

Distribución geográfica de Systrophia spp.- La familia Scolo-dontidae, que está constituida por caracoles terrestres carnívoros, es endémica del neotrópico, con mayor distribución en América del Sur. Systrophia es uno de sus géneros y está practicamente restringida a la Amazonia occidental (Figs. 10 y 12), encontrada en ambientes boscosos, entre la hojarasca. De las 17 especies 11 están restringidas a Perú. De las otras especies, S. eatoni ha sido registrada para el sur de Perú (Madre de Dios), Bolivia y Brasil (Ríos Madeira y Mamoré), S. helicycloides (Fig. 2) para Bolivia, Perú y Colombia, S. siolii para Brasil (Pará) y S. stenogyra en Perú y Bolivia.

La mayoría de las especies (10) son encontradas hasta un máximo de 1600 m de altitud, y cinco especies llegan a altitudes entre 2000 y 3000 m (Tabla 4).

DiscusiónClasificación de las familias de gastrópodos Neotropi-

cales: Strophocheilidae y Scolodontidae.- Megalobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae) pertenecen a familias de caracoles terrestres endémicas de América del Sur, con origen gondwánico, y muy antiguas dentro de los pulmo-nados Stylommatophora (Leme 1975; Parodiz 1982). La familia

Especie País Altitud (m)

1. S. affinis (Pilsbry, 1900) Perú 120 - 10002. S. altora Weyrauch, 1967 Perú 2100 - 26003. S. calculina (Pfeiffer, 1868) América Del Sur 4. S. eatoni Baker, 1913 Brasil; Perú; Bolivia 100-3005. S. haasi Weyrauch, 1960 Perú 21006. S. helicycloides (Orbigny, 1835) Bolivia; Perú; Colombia Perú (186 - 1600) / Bolivia (180-400) / Colombia (40-150)7. S. impressa Haas, 1951 América Del Sur 8. S. moellerdorffi Rolle, 1904 Perú 1400-30009. S. ortoni (Crosse, 1871) Ecuador; Perú Ecuador (2818)

10. S. pilsbryi Weyrauch, 1958 Perú 67011. S. platysma Haas, 1951 Perú; Bolivia Perú 1400/ Bolivia 100012. S. polycycla (Morelet, 1860) Perú 300013. S. sargenti (Pilsbry, 1900) Perú 10014. S. siolii Haas, 1955 Brasil 3815. S. stenogyra (Pfeiffer, 1854) Perú; Brasil Perú (870 - 1600)

S. stenogyra zischkai Blume, 1955 Bolivia 200016. S. stenostrepta (Pfeiffer, 1856) Perú 300-600

S. stenostrepta declinata (Pilsbry, 1900) Perú 17. S. systropha (Albers, 1854) = S. cereonitens Haas, 1951 Perú 700 - 1200

Tabla 4. Especies del género Systrophia (Scolodontidae) y su distribución por países y altitudinal.

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Ramírez et al.


Strophocheilidae está considerada dentro de la superfamilia Acavoidea Pilsbry 1895 (Hausdorf & Bouchet 2005), cuyos representantes se distribuyen en Amércia del Sur, suroccidente de África, Madagascar, las Seychelles, Sri Lanka y el oriente de Australia (Emberton 1990). Wade et al. (2006) usaron una sola secuencia en la filogenia nuclear de los Stylommatophora, la que quedó agrupada con la única secuencia de Corilla (familia Corillidae) en los árboles NJ (46%) e IB (0,83); nosotros he-mos usado seis secuencias de Megalobulimus, las que formaron un grupo monofilético fuertemente sustentado (NJ: 70%; IB: 1), pero no formó un clado con sustento con ninguna otra secuencia. El resultado de Wade et al. (2006) puede deberse al artefacto de “long branch atraction”, lo cual puede ser corregido incrementando el número de secuencias (Bergsten 2005); no obstante ello, no se pudo confirmar la posición de las especies de Megalobulimus de la Amazonia occidental dentro de la super-familia Acavoidea, aunque es claramente un miembro del clado “no-achatinoideo” (Figs. 3 y 4).

Por el contrario, las relaciones evolutivas de los caracoles terrestres carnívoros de la familia Scolodontidae Baker, 1925 no han tenido mayor consenso; en la última clasificación de familias de gastrópodos ha quedado dentro de la superfamilia Rhytidoi-dea Pilsbry, 1893 (Hausdorf & Bouchet 2005). La filogenia con el marcador molecular nuclear no respalda esa posición ni su inclusión en el clado “no-achatinoideo”, al contrario de lo que sucedió con Megalobulimus; los géneros Systrophia y Scolodonta formaron un clado monofilético fuertemente sustentado e in-dependiente de los dos clados formales de los Stylommatophora (Wade et al. 2006), “achatinoideo” y “no-achatinoideo” (Figs. 3 y 4). En el árbol filogenético NJ (Fig. 3), el clado Scolodontidae resulta basal, por dabajo del clado “achatinoideo”, mientras que en el de inferencia bayesiana, los “achatinoideos” están en posición basal, por lo que más bien deberían considerarse tres clados en la filogenia de los pulmonados Stylommatophora (Ramírez et al. 2011).

Endemismos en la Amazonia Occidental.- Las especies de caracoles terrestres de las familias Strophocheilidae y Scolodon-tidae son endémicas de América del Sur, con parientes cercanos en África (Parodiz 1982). Strophocheilidae está relacionada con la familia Dorcasiidae, presentes en el sur de África (Leme 1975). Scolodontidae había sido relacionada a diversas familias, hasta que su inclusión en la filogenia molecular de los Stylommato-phora la mostró como un grupo cercano al clado achatinoideo, muchos de ellos presentes sólo en África. Los géneros Systrophia (Scolodontidae) y Megalobulimus (Strophocheilidae) están bien representados en la Amazonia. Las especies del género Systrophia son habitantes conspícuos de la Amazonia occidental, con ende-mismos importantes en Perú; están restringidas al área endémica denominada Amazonia suroccidental (SWAm) (Sigrist & Carval-ho 2009). Por el contrario, el género Megalobulimus tiene amplia distribución, ocupando regiones tropicales y subtropicales. En la Amazonia, se encuentran más restringidas al occidente, en el área endémica SWAm; la especie M. popelairianus tiene más amplia distribución tanto en altitud como en latitud, además ha sido reportada también para el área endémica de la Amazonia Norte (NAm) (Fig. 11). Megalobulimus oblongus ha sido reportada en las dos otras áreas endémicas de la Amazonia, la suroriental y la norteña (Sigrist & Carvalho 2009), pero también está en el norte de Colombia (Götting 1978) y Venezuela (Baker 1926) e islas caribeñas (Bequaert 1948) (Fig. 11).

En el departamento de Junín (Perú) se encuentra la mayor diversidad del Género Megalobulimus (M. huascari, M. carrikeri, M. popelairianus y M. thammianus), donde se encuentra uno de los mayores centros de endemismos en Perú, la unidad Chan-chamayo (Lamas 1982). Es importante resaltar que en el análisis filogenético basado en el gen mitocondrial 16S rRNA, las tres especies endémicas de Perú (M. huascari, M. separabilis y M. lichtensteini) formaron un grupo monofilético, donde las especies M. huascari y M. separabilis son hermanas. Estas dos especies también se encuentran más próximas geográficamente (Dptos. Junín y Huánuco, respectivamente) que la basal M. lichtensteini presente en el norte de Perú (Dptos. Cajamarca y Amazonas). Estos resultados dan más soporte a la generalización de que la Amazonia occidental y los bosques tropicales de los Andes están entre las mayores áreas de endemismos (Moritz et al. 2000; Young 2007; Pacheco et al. 2009), y los estudios moleculares están dando indicios de que albergan la mayor concentración de especies endémicas de reciente evolución en relación a la parte baja de la Amazonia (Moritz et al. 2000).

La familia Scolodontidae tiene amplia distribución en Amé-rica del Sur, y uno de sus géneros, Systrophia, es endémica de la Amazonia occidental, con la mayor diversidad en las vertientes orientales de los Andes en Perú. Es interesante notar que hay una coincidencia en la distribución de Systrophia eatoni (Fig. 12) con la de Megalobulimus maximus (Fig. 11), las cuales están reportadas para las selvas del sur oriente de Perú, Bolivia y Brasil (Rondonia). Tal distribución coincide con la unidad biogeográfica Inambari de Lamas (1982), identificada sobre la base de especies endémicas de mariposas, delimitada en el norte por el río Purús (Perú), extendiéndose en el noroeste de Bolivia y suroeste de Brasil.

Sistemática y Código de barras de ADN

Megalobulimus spp. de la Amazonia.- En el análisis filo-genético de siete de las 11 especies de Megalobulimus presentes en Perú, todas las secuencias 16S rRNA usadas se agruparon monofiléticamente por especie, con buen soporte bootstrap y probabilidad posterior (Figs. 8 y 9). La taxonomía de Megalo-bulimus ha sido considerada como muy confusa debido a la gran variación que presentan sus conchas (Leme 1973), que era todo lo que se usaba para su identificación, cuando Bequaert (1948) hizo la revisión de la familia Strophocheilidae. Sobre esa base, el autor juntó especies nominales como sinónimas o considerán-dolas subespecies. Así, consideró a M. huascari (Tschudi, 1852) como una subespecie de M. maximus (Sowerby, 1825), lo cual no es sustentado por nuestros resultados, donde las secuencias 16S rRNA de M. huascari formaron un clado filogenéticamente lejano de M. maximus. Por otro lado, Bequaert (1948) consi-deró a M. popelairianus (Nyst, 1845), el caracol más grande del género, “muy cercanamente relacionada a M. maximus”, tanto que la dejaba “provisionalmente” como una especie distinta. Ambas especies son conocidas en Perú con el nombre vulgar de “congompe”, donde la primera está ampliamente distribuida, principalmente en la selva baja, mientras que la segunda ha sido reportada sólo para Madre de Dios. Nuevamente, el análisis filogenético muestra que M. popelairianus no sólo es una especie distinta sino que tampoco está cercanamente relacionada a M. maximus. La concha de M. popelairianus es muy variable, lo que llevó a Martens (1876) a describir otras tres “variedades” (thammianus, dohrnianus y connectens), al presente consideradas

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como sinónimas de M. popelairianus (Simone 2006). Ejem-plares del complejo de especies M. popelairianus colectados en distintas localidades del Perú formaron un grupo monofilético, en donde los de la localidad tipo de M. thammianus (Martens, 1876), “Chanchamayo” (Junín, Perú), formaron un clado bien sustentado junto con otros dos ejemplares de Madre de Dios, lo que podría respaldar a M. thammianus como una especie válida. Para definir el verdadero estatus taxonómico de M. popelairianus y M. thammianus se requiere de un análisis más extensivo, donde se incluya ejemplares procedentes de la amplitud de sus distri-buciones geográficas, ambas especies están reportadas también para Ecuador y Colombia (Tab. 3).

La concha de M. capillaceus (Pfeiffer 1855) tiene el peristoma rojo, por lo que ha sido confundida con otras dos especies que también lo presentan (M. oblongus y M. separabilis) (Bequaert 1948). Recientemente, Borda (2011) deslindó este problema taxonómico mediante análisis del sistema reproductor, encon-trando que son especies válidas, con M. separabilis muy diferente de M. capillaceus y M. oblongus; estas dos últimas presentan sinapomorfías en el epifalo y en el oviducto libre. Asimismo, que lo reportado para Bolivia podría no corresponder a M. capillaceus. Nosotros hemos encontrado, mediante la filogenia molecular sobre la base del rADN nuclear, que efectivamente M. capillaceus y M. oblongus forman un grupo monofilético (Figs. 3-5), y que, con el análisis filogenético sobre la base del marcador mitocondrial 16S rRNA, M. capillaceus está totalmente alejada de M. separabilis (Figs. 8-9).

Una identificación rápida y segura de las especies es alta-mente necesaria, por bioseguridad, autenticación alimentaria, contra comercio ilegal, etc., lo que ahora es posible gracias a la biología molecular (Wong & Hanner 2008; Ferri et al. 2009). La identificación taxonómica de especies ampliamente usadas en alimentación humana es primordial, aun fuera de los ámbitos científicos. La identificación taxonómica de las especies de mo-luscos comercializados a nivel local, al momento actual requieren de una carta de presentación que pueda elevar su credibilidad para el biocomercio a nivel internacional, como sucede con peces, por ejemplo (Handy et al. 2011). La biología molecular está ayudando grandemente en esta tarea, al permitir caracterizar a las especies mediante código de barras de ADN, al igual que los códigos de barras de los productos en los supermercados; un segmento del gen mitocondrial de la citocromo oxidasa C subu-nidad I (COI) ha sido propuesto como el marcador de estándar global para animales (Hebert et al. 2003a, b; Hebert & Gregory 2005; Hajibabaei et al. 2007). Sin embargo, se ha encontrado que el gen 16S rRNA es tan bueno o mejor que el COI, para algunos grupos como anfibios (Vences et al. 2005) e Hydrozoa (Cnidaria) (Moura et al. 2008). Asimismo, para moluscos se había encontrado que el gen 16S rRNA proveía suficiente va-riación intraespecífica como para también ser usado en estudios poblacionales, fuera de su comprobada eficiencia para resolver relaciones filogenéticas entre especies o categorías taxonómicas superiores (Chiba 1999; Ramirez et al. 2009), y a la fecha ya ha sido utilizado específicamente como código de barras en bivalvos de la familia Pectinidae (Feng et al. 2011) y en babosas del género Arion (Barr et al. 2009). Una de las razones que se aduce para respaldar al COI como estándar global es que existen primers universales para su amplificación por PCR (Folmer et al. 1994); no obstante, para los bivalvos Pectinidae no amplificó en lo absoluto (Feng et al. 2011). En el caso particular de caracoles

del género Megalobulimus, la amplificación del marcador 16S rRNA mostró 100% de eficacia, no así el COI (Congrains 2010; R. Ramírez, obs. pers.). Las especies de Megalobulimus aquí analizadas tuvieron haplotipos 16S rRNA privados y formaron grupos monofiléticos, con distancias intraespecífica menores a las interespecíficas, conformando código de barras para ellas. Tales distancias fueron menores entre M. popelairianus y M. thammianus, aunque formaron grupos monofiléticos recíprocos.

Systrophia (Scolodontidae) .- Entre los géneros de la familia Scolodontidae, Systrophia sensu estricto puede ser identificado de inmediato por su concha, así como Drepanostomella y Gues-tieria. En una filogenia morfológica de la familia Systrophiidae (=Scolodontidae) (Ramírez 1993, 1995), Systrophia s.s. es grupo hermano de S. (Systrophiella) los que forman un grupo monofi-lético con Wayampia [=Scolodonta (Hausdorf 2006)] y Happia. Entodina no fue incluida en el análisis por falta de material con parte blanda, así que quedó en su mismo estatus taxonómico, un subgénero de Systrophia según Vaught (1989). En la filoge-nia molecular con el marcador nuclear obtenida en el presente trabajo, la especie S. (Entodina) jekylli formó un clado con las especies S. (Systrophia) helicycloides y S. (S.) eatoni. Sin embargo se necesita incluir en la filogenia muchas más secuencias de Entodina, y otros géneros para entender las relaciones evolutivas dentro de la familia Scolodontidae.

La identificación por medio del código de barras de ADN con el marcador estándar, un segmento del COI, ha sido apli-cada en Systrophia helicycloides (Romero & Ramírez 2011). Las distancias genéticas intraespecíficas encontradas sobrepasaron la distancia genética de 2% propuesta para discriminar especies (Hebert et al. 2003a). S. helicycloides presentó dos grupos de haplotipos con distancias genéticas intraespecíficas mayores a 4%, pero los especímenes correspondientes no mostraron diferencias morfológicas; tal resultado fue concidente con el marcador mitocondrial 16S rRNA (Romero 2010). Esta es una prueba más de que aún falta mucho por hacer en el estudio de diversidad molecular de moluscos, y en general de invertebrados, especialmente de la Amazonia, para poder hacer generalizaciones en relación a código de barras de ADN, como ya se hace para muchos grupos de vertebrados.

Usos y amenazas

Megalobulimus es muy apreciado por el poblador amazónico, y en el Perú está incluido en su culinaria (Ríos et al. 1973; INIA 2006), son vendidos en los mercados de ciudades de la Amazonia peruana, siendo los más representativos los de Iqui-tos (Dpto. Loreto) (Castro et al. 1976) y Tarapoto (Dpto. San Martín) (Ramírez y Cáceres 1991). También se comercializa esporádicamente en el mercado de “La Parada” (Lima), donde se ha observado la venta de M. popelairianus y M. lichtensteini, por las supuestas bondades de la baba de caracol sobre la piel; por motivos semejantes se ha observado la comercialización de M. oblongus en el mercado de Medellín (Colombia) (M. Restrepo, com. pers.).

El consumo de caracoles del género Megalobulimus ya había sido reportado en 1895 por Pilsbry para Ecuador. Pero también se han encontrado evidencias de su uso por pobladores pre-hispánicos, no sólo de la amazonia, sino también de Ecuador (Stahl 2005), Perú (Rodriguez 2006), y Brasil (Mello & Coelho 1989), inclusive de que fue transportado a la costa del Perú hace

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Ramírez et al.


más de 5 mil años, como dan fe los restos encontrados en Caral (Shady 2000).

Otro uso común que le dan a Megalobulimus spp., así como a otras especies de moluscos terrestres, es para curar problemas respiratorios, algo muy difundido en la zona de Chanchamayo, Perú (Ramírez et al. 2003); en Brasil, caracoles de la especie M. oblongus son usados específicamente para curar el asma (Alves & Dias 2010; Barbosa & Alves 2010).

Las conchas de Megalobulimus y otras especies de moluscos han sido y continuan siendo usados como ornamentos o como elemento para la confección de artesanías (Brownrigg 1996). En la guarnición de Pantoja (Perú, Loreto), el techo abovedado de una gruta para la Virgen María está cubierto completamente con conchas de congompe de la especie M. popelairianus, la más grande de la Amazonia (R. Ramírez, obs. pers.).

El uso milenario de estas especies se da por simple extracción de su medio natural (Castro et al. 1976; Ramírez & Cáceres 1991). Se han realizado intentos para su crianza (Rengifo et al. 2004) y manejo (Campoverde 1992), pero hasta el momento no se conoce que se haya logrado su producción comercial. La mayoría de especies de Megalobulimus habitan en el suelo con abundante hojarasca, en áreas boscosas, y al parecer no se adaptan facilmente a condiciones de cautiverio, sin embargo M. capillaceus en Perú (Ramírez & Cáceres 1991), y M. oblongus en Colombia (Götting 1978) y Venezuela (Baker 1926), podrían tener condiciones para ser cultivadas por vivir cerca al hombre.

La extracción indiscriminada de congompes está causando la disminucion de sus poblaciones, como lo reconocen los mismos pobladores; a esta amenaza se suma la destrucción del hábitat, no sólo por la extracción de madera sino también por el crecimiento de las ciudades (García-Villacorta 2009), y la mineria del oro como en la amazonia de Madre de Dios (Perú). La destrucción de la Amazonia es irreversible (Vieira et al. 2008) y con ello la potencial extinción de muchas especies endémicas y recursos naturales.

AgradecimientosEl material biológico utilizado en el presente trabajo procede

de colectas realizadas como parte de proyectos de investigación de R. Ramírez, en el Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas “Antonio Raimondi” de la Facultad de Ciencias Biológicas, y en el Museo de Historia Natural, financiados por la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (VRI PEM2007B28; VRI-CSI Nº 061001015, 071001045, 081001071, 091001041, 101001091 y 111001241), CONCYTEC (1984 1987 y 1994), la Asociación para la Conservación de la Cuenca Amazónica (ACCA) (www.acca.org.pe) y la ONG Inka Terra Asociación (ITA) (http://www.itaperu.org). Agradecemos al Dr. W.E.Duellman, Director del Programa BIOTROP, por el apoyo brindado en Cuzco Amazónico (ahora INKATERRA); a F. Encarnación y C. Ascorra (Bioamaz) en Aguas Negras; a N. Pitman, C. Ituarte, y M.G. Cuezzo en el CICRA; a J. Purisaca, H. Méndez y G. Villarroel por el apoyo logístico en INKATERRA. También a C. Calderón, A. Ruiz, T. Robalino, por su asistencia de campo en San Martín, y a las familias Zúñiga, Huamaní y Castro en Chanchamayo. Estamos muy agradecidos por conseguir congompes a E. Correa, J. Mesías, C. Díaz y S. Vaca; y a M. Quispe, D. Fernández y P. Matos por el cuidado de los caracoles vivos. Al INRENA por los permisos para trabajo en áreas reservadas.

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Fauna flebotomina del estado Falcón, Venezuela



Fauna flebotomina (Diptera: Psychodidae) del estado Falcón, Venezuela

Dalmiro J. Cazorla 1,* y Pedro Morales1

Phlebotomine sandfly fauna (Diptera: Psychodidae) of Falcon state, Venezuela

*Autor para correspondencia:

1 Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical, Centro de Investigaciones Biomé-dicas, Universidad Nacional Expe-rimental “Francisco de Miranda” (UNEFM), Apdo. 7403, Coro 4101, Estado Falcón, Venezuela.

Email: [email protected]


ResumenSe estudio la composición, abundancia y dispersión de la fauna flebotomina en focos endémicos de leish-maniasis en el estado Falcón, Venezuela. Se emplearon 5 métodos de captura, en 41 localidades ubicadas entre los 0 y 1584 m. Se colectaron 6273 especímenes, pertenecientes a 17 especies de Lutzomyia y 1 de Brumptomyia. De éstas, 10 especies (55,56%) fueron reconocidas por poseer hábitos antropofílicos. Lutzomyia evansi (52,37%) resultó ser la especie más abundante. Se presenta la diversidad y el rango de dispersión de las especies flebotominas a lo largo de la transecta altitudinal, y se discute su posible significancia en la transmisión de las leishmaniasis en el estado Falcón.

Palabras clave: Flebotominos, Leishmaniasis, diversidad, dispersión, epidemiología.

AbstractComposition, abundance and dispersion of phlebotomine sandfly fauna were studied in Falcon state, Venezu-elan north-western region. The sandflies were collected by five methods in 41 localities between 0 to 1584 m. A total of 6273 specimens were collected, 17 species of Lutzomyia and 1 of Brumptomyia were identified. Of these, 10(55.56%) species are known to be anthropophilic. The predominant species was L. evansi (52.37%). The diversity and dispersion range of sandflies along an altitudinal transect, are presented. The significance of sandfly fauna in the transmission of leishmaniases in the Falcon state region is discussed.

Keywords: Phlebotomine sanflies, Leishmaniasis, diversity, dispersion, epidemiology.

IntroducciónLas leishmaniasis son consideradas entidades nosológicas en-

démicas y focales en prácticamente la totalidad de las entidades federales de Venezuela, registrándose en promedio 2388 casos por año, siendo por lo tanto un problema de salud pública (De Lima et al. 2010).

De acuerdo con De Lima et al. (2010), en el periodo com-prendido entre 1988-2007 se han reportado para el estado Falcón, al nor-oeste de Venezuela, 304 casos de leishmaniasis cutánea americana (LCA), con una tasa de incidencia por cada 100000 habitantes de 2,09, por lo que se considera al estado de Falcón como un foco activo de la protozoosis. En relación con la leishmaniasis visceral (LV), el estado Falcón forma parte del denominado foco occidental de la protozoosis, registrándose du-rante el lapso 1990-2003 al menos 15 casos (Zerpa et al. 2003).

Siendo las leishmaniasis enzootias cuyos límites se encuentran definidos en gran medida por la distribución de sus flebotominos vectores(Scorza 1989), resulta lógico pensar que la implemen-tación de un programa eficaz para su control y vigilancia epide-miológica, sólo será posible en la medida que se conozcan con exactitud las especies flebotominas encargadas de mantener los ciclos enzoóticos y antropozoonóticos, y los factores abióticos y bióticos que condicionan las fluctuaciones y dinámica de sus poblaciones.

Varios autores han hecho señalamientos si se quiere esporádi-cos sobre los vectores de Leishmania del estado Falcón, al realizar estudios sobre seroprevalencia y/o casos clínicos de leishmaniosis tegumentaria (LT) y LV en algunos focos endémicos de la región. La revisión más completa y exhaustiva sobre los flebotominos de esta entidad federal se debe a Feliciangeli (1988), quien reporta para la misma la presencia de 17 especies de Lutzomyia França,

1924, aunque debe mencionarse que en dicho trabajo no se indican la abundancia relativa, los hábitats, hipsometría, ni la dispersión de los flebotominos.

A la luz de lo expuesto, las LT y LV como problema de salud pública en el estado Falcón demandan un estudio más amplio, detallado, sistemático y cuantitativo sobre sus eco-epidemiologías y dinámicas de transmisión, incluyendo a su flebótomo-fauna. El presente trabajo tiene como finalidad estudiar la diversidad, abundancia, dispersión y hábitats de la fauna flebotomina, en 41 localidades ubicadas a diferentes altitudes y zonas de vida bioclimáticas, donde se han detectado casos activos y/o inaparentes de estas protozoosis. Asimismo, se discute el posible rol que pudieran estar jugando las especies en los ciclos enzoóticos y antropozoonóticos de las LT y LV en la región falconiana.

Material y métodosÁrea de estudio.- Durante el periodo comprendido entre

marzo de 1998 y septiembre de 1999, y enero-julio de 2005, se muestrearon 41 localidades del estado Falcón, al nor-occidente de Venezuela, ubicadas a diferentes altitudes, entre los 10º18’08” y 12º11’46”N y los 68º14’28” y 71º18’21”W. Las localidades estudiadas se dividieron en 3 pisos altitudinales, de manera tal de trazar una transecta, aproximadamente cada 400-600 m, desde los 0 m (llanura costera) hasta los 1584 m (macizo coriano), clasificándose sus zonas de vida bioclimáticas de acuerdo con los trabajos de Ewel et al. (1976). Así se tiene que en el primer piso (0 – 400 m), se escogieron 23 localidades con una gran variedad de zonas de vida, que van desde el Monte Espinoso Tropical (MET), el Bosque Muy Seco Tropical (BMST), el Bosque Seco Tropical (BST) y el Bosque Húmedo Premontano (BHP), y zonas de transición entre las mismas, detectándose una acentuada intervención del bosque primario. El segundo piso comprende

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15 localidades ubicadas entre los 462 y 990 m. En las mismas se encuentran zonas bio-climáticas correspondientes a los BST, BMST, BHP, y al Bosque muy Húmedo Premontano (BMHP), detectándose, asimismo, zonas de transición entre éstas, donde el bosque primario se encuentra obstensiblemente talado para la siembra de pastizales empleados en la cría de vacunos, y para la siembra de cafetos, frutales u otros cultivos no perennes. En el piso de mayor altitud (1056 – 1584 m), se estudiaron 3 localidades, con zonas bioclimáticas que corresponden al BHP y BMHP, en las cuales vastas áreas del bosque primario se en-cuentran fuertemente intervenidas.

Captura de flebotominos.- Se realizaron capturas diurnas y nocturnas de flebotominos adultos en refugios naturales, el domicilio humano y sus alrededores. Se emplearon cinco mé-todos de captura: trampas lumínicas de Shannon y CDC, papel aceitado, aspiración directa y la de Disney (Añez et al. 1988). Los flebotominos se transportaron al laboratorio en cavas de poliuretano con alta humedad, y se sacrificaron con vapores de cloroformo. Todos los insectos fueron clarificados en solución de Nesbitt a temperatura ambiente durante 24 horas y montados sobre láminas portaobjetos en líquido de Berlese.

Identificación de flebotominos.- La identificación de las especies flebotominas se realizó básicamente mediante morfo-logía externa e interna comparada (Young & Duncan 1994), y en el caso de las especies isomórficas o con problemas para su identificación morfológica, se complementó con análisis multivariante de la variación morfométrica. La ubicación de

las diversas especies flebotominas en sus respectivos géneros, subgéneros y grupos, se basó primordialmente en criterios dados por Young y Duncan (1994).

Resultados Composición y abundancia relativa de especies flebo-

tominas.- Se capturaron 17 especies flebotominas del género Lutzomyia (99,97%) y 1 del género Brumptomyia França & Parrot, 1921 (0,03%) (Tabla 1). De éstas, 10 son reconocidas por poseer hábitos antropofílicos (Tabla 1). L. evansi (Nuñez-Tovar, 1924) es la especie más abundante, con un 52,37% del total de los individuos colectados, seguida por L. trinidadensis (Newstead, 1922) (16,69%) y L. gomezi (Nitzulescu, 1931) (11,59%) (Tabla 1).

Diversidad y dispersión altitudinal de especies flebotomi-nas.- Tal como se aprecia en la Tabla 2, en el intervalo altitudinal entre los 0 y 400 m., se capturaron 13 especies de Lutzomyia y 1 de Brumptomyia, siendo L. evansi y L. trinidadensis las especies de mayor abundancia. De los 2016 especímenes que se captu-raron en el piso altitudinal medio, L. evansi fue de igual modo la especie predominante de las 12 colectadas, representando el 42,9% del total (Tabla 2). En el piso de mayor altitud, se colectaron 10 especies de Lutzomyia, exhibiendo las mayores abundancias poblacionales L. lichyi (Floch & Abonnenc, 1950) y L. gomezi (Tabla 2).

Como se aprecia en la Tabla 2, L. gomezi, L. panamensis (Shannon, 1926), L. venezuelensis (Floch & Abonnenc, 1948),

Especie Hembras Machos Total %

Género LutzomyiaSubgénero Micropygomyia

L. atroclavata 111 164 275 4,38L. cayennensis cayennensis 93 95 188 3,00L. venezuelensis 17 22 39 0,62L. yencanensis 4 13 17 0,27

Subgénero LutzomyiaL. gomezi * 471 256 727 11,59L. lichyi * 143 58 201 3,20L. longipalpis s.l. * 10 12 22 0,35

Grupo MigoneiL. dubitans 12 6 18 0,29

Grupo OswaldoiL. trinidadensis 555 492 1.047 16,69

Subgénero PsychodopygusL. panamensis * 213 83 296 4,72

Subgénero PsathyromyiaL. shannoni * 39 29 68 1,08

Grupo VerrucarumL. evansi * 2616 669 3285 52,37L. ovallesi * 7 35 42 0,67L. nuñeztovari * 1 0 1 0,02

Subgénero HelcocyrtomyiaL. erwindonaldoi * 25 6 31 0,49Lutzomyia sp. No AgrupadasL. rangeliana * 3 10 13 0,21Sp. de Lutzomyia 1 0 1 0,02

Género BrumptomyiaB. beaupertuyi 1 1 2 0,03

Total: 18 especies 4322 1951 6273 100

Tabla 1. Especies flebotominas capturadas en el estado Falcón, Venezuela. (*) Especies con hábitos antropofílicos

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L. lichyi, L. trinidadensis y L. c. cayennensis (Fairchild & Hertig, 1948) exhibieron el rango de dispersión más amplio a lo largo de la transecta altitudinal, al ser colectadas desde los 0 hasta los 1122 m, mientras que L. evansi fue encontrada ininte-rrumpidamente hasta los 858 m., donde presenta su menor abundancia poblacional. Por contraste, L. longipalpis s.l. (Lutz & Neiva, 1912) y B. beaupertuyi (Ortiz, 1954), y las especies L. nuñeztovari (Ortiz, 1954), L. yencannensis (Ortiz, 1965) y L. erwindonaldoi (Ortiz, 1978), sólo se capturaron en los pisos bajo y alto, respectivamente.

Composición y abundancia relativa de especies fleboto-minas por hábitat.- El análisis de los resultados exhibidos en la Tabla 3 revela que todas las especies flebotominas se hallaron en

sus ambientes silvestres o naturales. Dentro del domicilio huma-no se detectaron 4 especies de Lutzomyia, y en sus alrededores 6. Es importante indicar que 4 especies, incluyendo L. evansi, L. gomezi, L. longipalpis s.l. y L. trinidadensis, se observaron en los 3 hábitats de captura (Tabla 3).

DiscusiónLlama la atención que 10 de las especies capturadas, poseen

hábitos antropofílicos, representando las mismas el 74,7% de los especímenes recolectados. Además, se debe agregar a esta lista las especies antropofílicas L. davisi (Root, 1934), L. olmeca bicolor (Fairchild & Theodor, 1971), L. migonei (França,1920) y L. punctigeniculata (Floch & Abonnenc, 1944), que aunque no fueron capturadas durante la ejecución del presente trabajo,

Piso Bajo (0 - 400 m) Piso Medio (462 - 990 m) Piso Alto (1056 - 1584 m)

Especie Hembras Machos Total % Hembras Machos Total % Hembras Machos Total %L. evansi 1879 541 2420 60,6 737 128 865 42,9 - - - -L. gomezi 77 78 155 3,9 362 149 511 25,4 32 29 61 23,3L. lichyi 17 - 17 0,4 68 27 95 4,7 58 31 89 33,96L.longipalpis 10 12 22 0,6 - - - - - - - -L.panamensis 48 17 65 1,6 150 55 205 10,2 15 11 26 9,9L. shannoni 7 8 10 0,25 32 26 58 2,9 - - - -L. ovallesi 4 1 5 0,13 3 34 37 1,8 - - - -L.rangeliana 2 4 6 0,15 1 6 7 0,4 - - - -L.atroclavata 86 131 217 5,4 25 33 58 2,9 - - - -L. c.cayennensis 82 93 175 4,4 8 1 9 0,5 3 1 4 1,5L. venezuelensis 4 6 10 0,25 10 14 24 1,2 3 2 5 1,9L. dubitans 3 6 9 0,23 9 - 9 0,5 - - - -L. trinidadensis 467 415 882 22,1 75 63 138 6,9 13 14 27 10,3L.yencanensis - - - - - - - - 4 13 17 6,5L. nuñeztovaris - - - - - - - - 1 - 1 0,4L. erwindonaldoi - - - - - - - - 25 6 31 11,8Lutzomyia sp. - - - - - - - - 1 - 1 0,4B. beaupertuyi 1 1 2 0,05 - - - - - - - -Total 2687 1308 3995 100 1480 536 2016 100 155 107 262 100

Tabla 2. Distribución altitudinal de especies flebotominas en el estado Falcón, Venezuela.

Domicilio Peridomicilio Ambiente silvestre

Especie Hembras Machos Total Hembras Machos Total Hembras Machos TotalL. evansi 1 1 2 1590 338 1928 1025 330 1355L. gomezi - 1 1 23 11 34 448 244 692L. lichyi - - - - - - 143 58 201L.longipalpis - 5 5 6 4 10 4 3 7L.panamensis - - - 2 - 2 211 83 294L. shannoni - - - - - - 39 29 68L. ovallesi - - - - - - 7 35 42L.rangeliana - - - - - - 3 10 13L.atroclavata - - - - - - 111 164 275L. c.cayennensis - - - - 1 1 93 94 187L. venezuelensis - - - - - - 17 22 39L. dubitans - - - - - - 12 6 18L. trinidadensis - 1 1 2 1 3 553 490 1043L.yencanensis - - - - - - 4 13 17L. nuñeztovaris - - - - - - 1 - 1L. erwindonaldoi - - - - - - 25 6 31Lutzomyia sp. - - - - - - 1 - 1B. beaupertuyi - - - - - - 1 1 2Total 1 8 9 1623 355 1978 2698 1588 4286

Tabla 3. Registro de especies flebotominas por sitio de captura en el estado Falcón, Venezuela.

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también forman parte de la fauna flebotomina de la entidad federal (Feliciangeli 1988). Estas cifras, aunado al hecho de que varias de estas especies son incriminadas o comprobadas vectores de LT y/o LV, hablan a favor de considerar a la región falconiana como un área con una alta potencialidad para la transmisión de las leishmaniasis.

Feliciangeli (1987a) resalta el hecho de poder predecir la composición de la fauna flebotomina en una determinada re-gión, al considerar que similares condiciones metereológicas, geográficas, florísticas y del tipo de suelo darían como resultado, igualmente, una composición faunística muy similar. Esta apre-ciación pareciera verse apoyada al detectarse similitudes cuando se comparan la composición de la fauna flebotomina y las zonas bioclimáticas del estado Sucre, ubicado en la región nor-oriental de Venezuela, hechas por Ramírez-Pérez et al. (1982), con las del estado Falcón, dadas por Feliciangeli (1988) y por los re-sultados del presente trabajo. En efecto, las zonas bioclimáticas de la entidad oriental abarcan básicamente las mismas ubicadas en el estado Falcón, inclusive al MET, teniendo en su geografía 16 de las 20 especies flebotominas que se han capturado hasta el presente en la región falconiana.

Cuando se realiza el análisis de la distribución altitudinal, se observa que hasta los 600 m, donde predominan las zonas biocli-máticas de los MET y BMST, la especie flebotomina antropofíli-ca más frecuentemente capturada y en mayor abundancia resultó ser L. evansi, aunque también se le halló hasta casi los 800 m en porcentajes relativamente bajos, lo que sugiere que la abundancia relativa y la ocurrencia de L. evansi se correlacionan inversamente con la altitud. Similares resultados a los nuestros encontraron Mogollón et al. (1977), quienes detectaron la presencia de esta especie preferentemente en localidades del estado Trujillo, región andino-venezolana, ubicadas entre los 15 y 600 m, a pesar de que se logró su captura aun a los 1900 m en porcentajes muy bajos. De acuerdo a esta distribución altitudinal, L. evansi puede considerarse una especie flebotomina de tierras bajas o calientes (especie macrotérmica), tal como lo sugieren Mogollón et al. (1977). En la experiencia del presente estudio llama la atención el hecho de que a L. evansi sólo se le halló simpátricamente con L. longipalpis s.l., en tres localidades ubicadas entre los 0-400 m, encontrándose L. longipalpis s.l en porcentajes muy bajos, aunque faltarían muestreos aún más sistemáticos, lo cual habla a favor de una alternancia estacional de ambas especies. Este hecho pareciera encontrar apoyo en los trabajos de Pifano & Romero (1973), y más recientemente en los de Feliciangeli et al. (1999), quienes detectan la referida alternancia en focos endémicos de LV de los estados venezolanos de Nueva Esparta y Aragua, pre-sentando L. longipalpis s.l su mayor abundancia en este último estado durante la estación seca, y L. evansi para el final de la estación lluviosa; similar comportamiento ecológico presentan estas especies en América Central (Valle & Espinoza 2006). Por otra parte, no debe sorprender el haberse capturado a L. evansi en varias localidades sin la presencia de L. longipalpis s.l., aunque faltarían igualmente más muestreos para confirmarlo, ya que en la región del caribe colombiano, donde no se ha capturado a L. longipalpis s.l. después de un estudio intenso y sistemático, la transmisión de la LV se debe a L. evansi (Bejarano et al. 2001).

En Colombia, L. evansi posee una distribución predominante hacia zonas ecológicas del BST, aunque también se le captura en otras zonas bioclimáticas como el BMST, BHT y MET (Gon-

zález et al. 2006). Por lo tanto, tomando en consideración que en la región falconiana esta especie flebotomina similarmente alcanza una amplia variedad de ecotopos, se sugiere que L. evansi es una especie flebotomina con un comportamiento oportunista, con una plasticidad en su genoma y conducta que le permite colonizar nuevos ambientes, incluyendo los intervenidos por la mano del humano.

Debido a su gran abundancia poblacional registrada, a su alto grado de antropofilia y su comprobada conducta intradomiciliar, además de haberse demostrado su infección con promastigotes de Le. (Le.) chagasi/infantum en focos de LV de Venezuela (Fe-liciangeli et al. 1999), L. evansi debería estar jugando un papel importante, junto con L. longipalpis s.l., en la transmisión de la LV en las localidades del estado Falcón por debajo de los 600 m, dejándose la posibilidad de considerarse, así mismo, como un vector secundario de LT, tal como se ha sugerido en un foco de LT debido a Le. (Le.) chagasi/infantum en Altagracia de Orituco, estado Guárico, Venezuela, donde predominan L. evansi y L. longipalpis s.l. (De Lima et al. 2009).

A diferencia de L. evansi, L. gomezi y L. lichyi exhibieron una mayor abundancia relativa hacia los pisos más altos, sugi-riendo este hecho la existencia de una correlación positiva entre ambos parámetros. Esta afirmación pareciera verse apoyada por previas observaciones de Mogollón et al. (1977), quienes en el estado Trujillo, Venezuela, encuentran a L. gomezi y L. lichyi prevalentes en un 4,8% y 6,7%, respectivamente, de las localidades muestreadas ubicadas a los 200 m, mientras que detectan a las mismas en un 23,8% y 16,7%, respectivamente, en aquellas ubicadas a 1000 m. Asimismo, Feliciangeli (1987a) captura a L. gomezi en poca abundancia en el estado Carabo-bo, en la región central de Venezuela, atribuyéndole a la baja altitud de la zona como una de las posibles explicaciones a este fenómeno. Por su parte, Perruolo (1984), trabajando en un foco endémico de LT del estado Táchira, en los Andes de Venezuela, ubicado a 1000 m, encuentra a L. gomezi como la especie de mayor abundancia. La misma es considerada como un vector alterno de LT en la región septentrional del centro y otras regiones de Venezuela (Feliciangeli et al. 1994). A la luz de lo discutido anteriormente, y teniendo en mente su amplio rango de distribución altitudinal, L. gomezi debe ser considerada potencialmente como un posible vector de LT, especialmente hacia las zonas de mayor altitud del estado Falcón, donde presenta su mayor abundancia poblacional. Similar rol pudiera estar representando L. lichyi, que ha sido incriminada en Colombia como vector de Le. (Viannia) bra-ziliensis (Alexander et al. 2001).

Por otra parte, L. panamensis, vector comprobado de LT en Venezuela (Scorza 1989), presentó su mayor abundancia en el piso altitudinal medio. Estos resultados sugieren que, contra-riamente a los hallazgos de otros investigadores (Feliciangeli 1987a; Mogollón et al. 1977), la abundancia de L. panamensis en el estado Falcón no pareciera correlacionarse inversamente con la altitud. No obstante estas divergencias, L. panamensis puede considerarse como un flebotomino que predomina en el piedemonte, a altitudes entre 100 y 700 m, con temperatura del tipo mega-mesotérmico (Scorza 1989). Tomando en cuenta su comprobada efectividad como vector de Le. (V.) braziliensis, su alta antropofilia, fotofilia y hematofagismo intradomiciliar (Feliciangeli 1987b) se sugiere, con una alta probabilidad, que

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L. panamensis debería estar jugando un papel muy importante como vector de LT en el estado Falcón.

En relación con L. ovallesi, a la misma se le detectó tanto en pisos de baja altitud como en localidades ubicadas a mayores elevaciones, siendo mayor su abundancia en estas últimas, sugi-riendo este hallazgo una relación positiva entre su abundancia y la altitud. Cuando se comparan estos resultados con los obtenidos por otros investigadores, se encuentran posiciones contrastantes. Por una parte, Mogollón et al. (1977) la capturan en un 2% de las localidades muestreadas a los 200 m, detectándola en un 24% en aquellas ubicadas a los 1000 m, aunque también logran su captura hasta los 1900 m en una baja abundancia. Similares resultados a estos investigadores encuentran Añez et al. (1994), quienes colectan a L. ovallesi en mayor abundancia en localidades del estado Mérida, en la región andina de Vene-zuela, ubicadas entre los 800 y 1000 m. Por el contrario, para Feliciangeli (1987a) la abundancia de L. ovallesi en San Esteban, estado Carabobo, pareciera estar principalmente relacionada con factores climáticos. L. ovallesi se encuentra considerada un importante vector de Le. (V.) braziliensis, Le. (Le.) mexicana y Le. (V.) guyanensis en Venezuela (Feliciangeli et al. 1994). Por todos estos antecedentes, se sugiere que L. ovallesi podría estar transmitiendo Leishmania al humano hacia las zonas endémi-cas ubicadas en la parte oriental del estado Falcón, donde se le captura preferentemente.

Mientras que la transmisión de la LV en las Américas se en-cuentra asociada principalmente con las especies L. longipalpis s.l. y L. evansi, la LT lo está con una amplia variedad de especies flebotominas (Scorza 1989). Debido a ésto, consideramos que la importancia epidemiológica de las restantes especies con hábitos antropofílicos capturadas en el presente trabajo, o por otros autores, debe ser establecida en futuros estudios bionómicos más detenidos.

Se debe enfatizar la presencia de L. rangeliana como com-ponente de la fauna flebotómica del estado Falcón. La misma es una especie distribuida hasta los 460 m, en por lo menos 16 estados de Venezuela (Feliciangeli 1988), siendo capturada en el presente trabajo por primera vez en el intervalo altitudinal de hasta los 990 m. Comúnmente, se le consideró de poseer hábitos zoofílicos, especialmente hacia quirópteros y armadillos (Young & Duncan 1994). Sin embargo, Bonfante-Garrido et al. (1999) la refieren como una especie con hábitos moderadamente antropofílicos y con una conducta intradomiciliar y fotofílica, en un estudio llevado a cabo en una casa situada en la periferia de Barquisimeto, estado Lara, en la región occidental de Venezuela. Así mismo, estos investigadores encontraron infectados a 23 especímenes de esta especie con promastigotes que exhibieron características morfológicas y biológicas similares a las de Le. (Le.) venezuelensis. A la luz de estos hallazgos, no debería ignorarse el papel de L. rangeliana como posible vector de LT al humano en las regiones bajas y medias del estado Falcón, a pesar de no habérsele capturado en una abundancia relativa significativa.

En relación con L. nuñeztovari, a pesar de que apenas se capturó un único ejemplar en el piso más elevado, su papel como posible vector de LT en la región falconiana debe diluci-darse con mayores muestreos y estudios eco-epidemiológicos, toda vez que es considerada en Bolivia como vector de Le. (Le.) amazonensis y Le. (V.) braziliensis (Martínez et al. 1999). En este mismo orden de ideas, se deberá establecer en la mayor elevación

de la región falconiana (1500 m), el status epidemiológico de L. erwindonaldoi, debido a que es la especie flebotomina más abundante y con una acentuada antropofilia, pero su biología ha sido poco estudiada.

Cuando se analiza la composición de la fauna flebotomina en relación con el hábitat, se tiene que todas las especies se captu-raron en los ambientes naturales. Estos resultados sugieren, por una parte, que los flebotominos neotropicales tienen un origen selvático (Feliciangeli 1987b), y, por la otra, que el riesgo de adquirir la leishmaniasis es mayor en los ambientes silvestres, al interrumpir accidentalmente el humano en los focos naturales de la biocenosis. Esta aseveración encuentra apoyo en Añez et al. (1988), quienes llegan a una conclusión similar a la del pre-sente trabajo, al detectar casi el 90% de los flebotominos en sus ambientes silvestres, en un estudio eco-epidemiológico sobre la LT en Mérida, Venezuela. El hecho de haberse capturado dentro de la vivienda humana y sus alrededores el 0,14% y el 31,53%, respectivamente, del total de los flebotominos recolectados apoya la tesis de considerar la transmisión intradomiciliar de las leishmaniasis. Esto se hace más patente en lo relacionado con la LV, donde los infantes resulta el grupo etáreo de mayor riesgo, precisamente por ser el grupo que mayormente perma-nece dentro de la habitación humana, y que muchas veces el humano puede considerarse un reservorio de los parásitos del género Leishmania.

AgradecimientosFundacite-Falcón (Proyecto S197-012), y Decanato de Inves-

tigación, UNEFM, Coro, estado Falcón, Venezuela.

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81

Degradación de tiocianato por hongos aislados de ambientes mineros



Degradación de tiocianato por hongos aislados de ambientes mineros y evaluación de su capacidad degradativa

Susan Medina1, Marisela Torres1, Yerson Durán1, Rina Ramírez2, Juan Herrera1 y Pablo Ramírez1*

The thiocyanate degradation by fungi isolated from mining environments and evaluation of degradative capacity

1Laboratorio de Microbiología Molecular y Biotecnología, 2Labo-ratorio de Sistemática Molecular y Filogeografía. Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Avenida Venezuela s/n, Lima 1, Perú.

Autor para correspondencia:

Pablo Ramírez, E-mail:

[email protected]


ResumenEl Perú es uno de los principales países en la extracción de minerales como el oro, zinc, plomo y estaño. En la producción de oro se utiliza cianuro, el cual es tóxico para el medio ambiente, y que por reacción natural con el azufre se convierte en tiocianato (-SCN). En el presente trabajo se aislan hongos con capacidad de degradar tiocianato procedentes de aguas y suelos de zonas mineras de Junín y Tumbes. Estas cepas se sometieron a ensayos con concentraciones de tiocianato entre 5 y 600 mM. Asimismo, se evaluó la cinética de degradación de tiocianato en medio Kwon partiendo de 1,2 g.L-1 de KSCN y luego se realizó la identificación morfológica. De un total de 58 mohos aislados, obtuvimos 4 mohos con excelentes capacidades de degradar tiocianato y que pueden ser utilizados en biorremediación. La capacidad degradativa de estas cepas fue en promedio 10,05 mg.L-1 de -SCN con una velocidad de 28,77 mg.L-1.h-1. Dos cepas fueron identificadas fenotípica y mo-lecularmente como Fusarium trincictum usando el marcador ITS del gen rDNA.

Palabras claves: tiocianato, hongos, Fusarium trincictum, degradación, mineria.

AbstractPeru is one of the principal countries in mining extraction of minerals like gold, zinc, plumb and tin. Cyanide is used in gold production this compound is very toxic especially for environment, by nature reaction with sulfur it converts into thiocyanate (-SCN). In this paper, we isolate -SCN degrading fungus from Junin and Tumbes mining zones. Strains were assayed on 5 to 600 mM -SCN concentration, at least thiocyanate degrading kinetic was assayed at 1.2 g.L-1 of KSCN initial concentration, then the best strains had been morphological, biochemi-cal and molecular identified using ITS RNA molecular marker. From 58 isolated fungus we found 4 unparfait funguses with a great thiocyanate degrading capacity those strains could be used for bioremediation processes. Thiocyanate degrading capacity of these strains was 50 g.L-1 on plate into 72 hours and their average capacity was 10.05 mg.L-1 -SCN with an standard velocity of -SCN degradation of 28.77 mg.L-1.h-1. Two strains were molecular identified as Fusarium trincictum by using ITS rDNA gene.

Keywords: thiocyanate, fungus, Fusarium trincictum, degradation, mining.

IntroducciónEl tiocianato (-SCN) es un intermediario de la conversión

del cianuro por una reacción de adición de azufre (Sorokin et al. 2004). En dosis bajas el tiocianato es menos tóxico que el cianuro, pero es altamente tóxico cuando la dosis exceden los 0.3 g.L-1 (Boucabeille 1994). En peces se ha probado que este compuesto causa alteración en el equilibrio, la presión osmótica y la respiración, los individuos sometidos a concentraciones mayores a 10 mM de tiocianato presentan mareos, alteraciones en las comunicaciones cerebrales, pérdida de equilibrio y orien-tación. Al igual que el cianuro, el tiocianato es biodegradable por microorganismos.

La existencia de microorganismos con actividad de degradar tiocianato ha sido descrita, entre ellos tenemos a bacterias como Thiobacillus thioparus (Katayama et al. 1992), Pseudomonas y Acinetobacter (Dubey & Holmes 1995) y hongos como Acremo-nium (Kwon et al. 2002), Trichoderma harzianum (Faull et al. 1994), Fusarium solani, F. oxysporum, Trichoderma polysporum, Scytalidiym thermophilum y Penicilium miczynski (Barclay et al. 1998) que pueden degradar productos derivados del cianuro, entre ellos los tiocianatos. Estos microorganismos han desa-rrollado mecanismos metabólicos para la degradación de estos compuestos utilizando enzimas como las cianasas que producen como productos finales amonio y dioxido de carbono (Dorr &

Knowles 1989), cianuro hidratasas (Clunnes et al. 1993) que conjuntamente con las amidasas convierten el cianuro hasta formato (Dumestre et al. 1997), otros microorganismos utilizan las rodanasas (Ezzi & Lynch 2002; Ramírez et al. 2002), esta reacción puede ser relevante en la desintoxicación del cianuro en los organismos vivos (Ramírez et al. 2002; Bordo & Bork 2002). El tiocianato se halla en los desechos industriales del procesamiento del carbón y de la extracción del oro y la plata conjuntamente con otros compuestos tóxicos como el cianuro libre y cianuro acomplejado a metales (Boucabeille et al. 1994). Pocas investigaciones se han realizado sobre la degradación del -SCN por cultivos puros y en consecuencia, las vías metabólicas no se conocen aun en su totalidad.

Entre los hongos tenemos a Acremonium strictum que degradó 7,4 g.L-1 de -SCN y fue aislado de aguas servidas de la industria del carbón. Los productos finales fueron amonio y sulfato en una relación estequiométrica 1:1 (Kwon et al. 2002). Actualmente se encuentran algunos reportes del uso de microorganismos para el tratamiento de efluentes mineros que contienen cianuro o tio-cianatos como en Brasil a nivel de birreactores (Souza-Fagundes et al. 2004). Los cultivos mixtos o consorcios removieron 5 mM de -SCN en 36 horas. En este sentido, el conocimiento de los procesos de destoxificación del -SCN y cianuro resultarán de mucha importancia para mejorar la conservación del ambiente

82

Ramírez et al.


y a su vez la extracción de metales a partir de los minerales que los contienen.

Por otro lado, se están aplicando métodos moleculares en la identificación de los hongos. Éstos se basan en la comparación de las secuencias de nucleótidos de genes conservados, o de regiones conservadas de estos genes en una base de datos, la cual nos permite determinar la especie. En estos eucariontes usualmente se amplifica el gen 28S rRNA LSU que presenta tres regiones altamente polimórficas y también se amplifica las regiones espaciadoras o ITS (Martin et al. 2000; Trout et al. 1997). El presente trabajo tuvo como finalidad identificar hongos aislados de aguas y suelos contaminados con elevadas capacidades de degradación de tiocianato, con potenciales apli-caciones en procesos de biorremediación. Se evaluó la velocidad de degradación del -SCN de 58 mohos y obtuvimos cuatro con excelentes capacidades de degradar -SCN. Asimismo, se ha determinado su relación filogenética mediante el análisis del ITS del gen rDNA.

Material y métodosÁreas de estudio: se colectó muestras de agua y suelo de zonas

influenciadas con desechos mineros ubicadas en dos regiones del Perú. Una de éstas fue en los alrededores del Lago Chin-chaycocha, ubicado al Nor-Oeste del Departamento de Junín en la sierra central a 4115 m de altitud. La otra zona fue el río Tumbes, ubicado al nor-oeste del departamento de Tumbes en la costa norte del país a 243 m de altitud.

Aislamiento de cepas nativas degradadoras de tiocianato: Las muestras de agua y suelo se sembraron en los medios líquidos de Kwon (Kwon et al. 2002) con 123 mM de -SCN y M9 con 5

mM de -SCN en agitación rotatoria de 200 rpm. Luego, todas las muestras enriquecidas se sometieron al ensayo de mínima concentración inhibitoria de tiocianato de potasio (MIC) entre 100 a 600 mM, los consorcios se sembraron en medio M9 por 2 días a cada concentración, considerando como positivo aquel consorcio que presente crecimiento superior a la escala 0,5 de McFarland. En el caso del medio Kwon se cultivó por 5 días y se seleccionó las cepas con el mismo criterio. Luego que crecieron a concentraciones de 500 y 600 mM de -SCN se sembraron en agar Kwon y M9 respectivamente. Las colonias seleccionadas fueron repicadas a Medio Saboraud para su mantenimiento.

Evaluación de la capacidad degradativa del -SCN: A las mejores cepas de mohos que crecieron en altas concentraciones de -SCN (diámetro de la colonia >2 cm) se les sometió a los ensayos de cinética de degradación de -SCN vs Tiempo. Este ensayo se realizó en medio líquido Kwon con 1,2 mM de -SCN en agitación constante a 200 rpm y temperatura ambiente durante 90 horas. Se usó un inóculo inicial de 100 mg de peso húmedo de cada cepa. Se tomaron alícuotas de 2 mL del cultivo cada doce horas hasta las 90 horas, estas alícuotas fueron cen-trifugadas a 13000 x g por tres minutos y en el sobrenadante se cuantificó el -SCN residual. Asimismo, se determinó por cepa, el peso seco a 50 °C durante tres horas para construir una curva de crecimiento vs tiempo.

La cuantificación de la cantidad de -SCN residual en los cultivos se realizó mediante análisis espectrofotométrico con el reactivo de nitrato férrico a DO460 nm (Kelly & Wood 1998). Se preparó un volumen de reacción de 5,5 mL con 50 µL de muestra, este ensayo se realizó con cuatro réplicas para cada tiempo por cepa comenzando de 1,2 g.L-1 de -SCN en el medio (Kwon et al. 2002).

Tipo de muestra Cepa Medio de aislamiento Características morfológicas de la colonia

Agu

a

5JA-500-1MK Kwon Moho rugoso, pulvurulento con exhudado.6JA-500-1M M9 Moho blanco, pequeño, miceliar, redondo expansivo.6JA-500-2M M9 Moho mediano redondo, blanco.

9JA-500-1MK Kwon Moho rugoso, elevado, blanquecino con micelio, redonda.

Suel

o

1JS-500-1M M9 Moho liso, elevado, translúcido, con micelio aéreo largo, irregular.5JS-500-1MK Kwon Moho algodonoso, filamentoso.5JS-500-2MK Kwon Moho algodonoso, plano, blanquecino, micelio aéreo corto, redonda.6JS-500-1MK Kwon Moho pulverulento, elevado blanquecino, micelio aéreo largo, irregular.7JS-500-1MK Kwon Moho translúcido.7JS-500-2MK Kwon Moho rugoso, elevado, translucido con micelio irregular.11JS-500-1MK Kwon Moho liso, plano, blanquecino, micelio aéreo corto, redondo.12JS-500-1M M9 Moho liso, elevado, blanquecino, micelio aéreo corto, irregular.

14JS-500-1MK Kwon Moho pulverulento, elevado, translucido, micelio aéreo largo, irregular.

Suel

o en

riqu

ecid

o

3JSE-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, blanquecino, micelio aéreo corto, irregular.14JSE-500-1M M9 Moho liso, plano, blanquecino, micelio aéreo largo, irregular.11JSE-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, translucido, micelio aéreo largo redondo.3JSE-500-1MK Kwon Moho pulverulento, elevado, translucido con micelio, irregular.3JSE-500-2MK Kwon Moho rugoso, plano, blanquecino, micelio aéreo largo, irregular.3JSE-500-3MK Kwon Moho pulverulento, elevado, blanquecino con micelio, redondo.5JSE-500-1MK Kwon Moho liso, plano, blanquecino, micelio aéreo corto, irregular.6JSE-500-1MK Kwon Moho rugoso, elevado, blanquecino con micelio, redondo.6JSE-500-2MK Kwon Moho pulverulento, plano, blanquecino, micelio aéreo corto, irregular.8JSE-500-2MK Kwon Moho liso, plano, blanquecino, micelio aéreo largo, irregular.9JSE-500-1MK Kwon Moho rugoso, elevado, blanquecino, micelio aéreo largo, redondo.11JSE-500-1MK Kwon Moho liso, elevado, blanquecino con micelio, redondo.11JSE-500-2MK Kwon Moho pulverulento, elevado, translucido, micelio aéreo corto, irregular.

Tabla 1. Características morfológicas de las colonias de los hongos filamentosos que crecieron hasta en 500 mM de tiocianato de potasio aislados del lago Chinchaycocha (Junín). La descripción fue realizada en agar M9 o agar Kwon, según se indica.

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Identificación de cepas: Los mohos aislados fueron identifi-cados mediante ensayos microbiológicos estándares y aplicando el sistema Sacardo (Barnett & Hunter 1998) para hongos imperfec-tos. Posteriormente, en algunos casos, se usó métodos moleculares.

Para la identificación molecular se extrajo DNA cromosómi-co, las cepas se cultivaron en medio líquido Saboraud con 123 mM de -SCN a 200 rpm de agitación rotatoria a 28 °C durante dos dias y se utilizó el Wizard genomic DNA Purification kit (Promega®) (Orbegozo et al. 2008) utilizando 200 U de la en-zima Liticasa para la ruptura de la pared celular de los hongos.

El DNA genómico fue usado para amplificar por PCR la región ITS del gen 28S rDNA (Orbegozo et al. 2008; Son-nenberg et al. 2007). Los iniciadores usados fueron el ITS1 (5´-TCCGTAGGTGAACCTGCGG-3´) y ITS4 (5´-TCCTC-CGCTTATTGATATGC-3´) (White et al. 1990). El programa de PCR fue: desnaturalización a 95 °C durante 3 minutos (1 ciclo), seguido de 30 ciclos a 95 °C por 30 segundos, hibrida-ción a 58 °C por 30 segundos, síntesis a 72 °C por 2 minutos y extensión final a 72 ºC por 5 minutos. La mezcla de reacción fue: 0,5 µL de cada iniciador, 0,5 µL de dNTPs, 5 µL de buffer 5X, 1 µL de MgCl2, 0,125 µL de Taq, 14,875 µL NFW y 2,5 µL de DNA molde. Para visualizar el DNA cromosomal y los productos de PCR se utilizaron geles de agarosa 1% en TAE 0,5X. Las muestras se mezclaron con solución de carga (0,25% azul de bromofenol, 40% sacarosa). Como marcador de tama-

ño molecular se utilizó 1 kb plus DNA Ladder (Promega®). La tinción se realizó con bromuro de etidio, bandas se visualizaron en un transiluminador de luz UV y la secuenciación se realizó bajo las condiciones de BigDyeTM terminator cycling y la corrida utilizando Automatic Sequencer 3730xl en MACROGEN USA (http://www.macrogenusa.com).

Filogenia molecular: Se realizó comparando las secuencias de la región ITS del gen rDNA 28S de los hongos nativos con aquellas disponibles en las base de datos del NCBI Genbank/EMBL/DDBJ y usando el programa de alineamiento local de secuencias BlastN versión 2.0 (Altschul et al. 1997), y Cap3 (Huang & Madan 1999) para obtener la secuencia consenso. Se alinearon las secuencias de nuestras cepas con las secuencias obtenidas del NCBI con el programa Clustal X (Larkin et al. 2007) y se trabajó el alineamiento con el BioEdit 7.0.9 (Hall 2009), y se convirtió a formato Mega en el programa MEGA 4.1 (Kumar et al. 2008). Se construyó la filogenia con el algoritmo Neighboard Joining con boostrap de 1000 replicas, considerando el modelo de sustitución nucleotídica de Kimura 2-p.

Resultados Aislamiento de hongos degradadores de -SCN: En total se

procesaron 46 muestras de suelos y aguas que fueron enrique-cidas en medio M9 y Kwon (Kwon et al. 2002) en presencia de -SCN. En total se aislaron 58 cepas de mohos, de las cuales 26 fueron de Junín (Tabla 1; 5 de agua, 8 de suelo y 13 de suelo

Tipo de muestra Cepa Medio de aislamiento Características morfológicas de la colonia

Agu

a

2TA-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, blanquecino, micelio aéreo largo. Irregular. 3TA-500- 1MK Kwon Moho liso, plano, translúcido, micelio aéreo corto, redondo.

4TA-500-1 M9 Moho rugoso, elevado, translúcido con micelio, irregular.4TA-500-1M M9 Moho pulverulento, elevado, blanquecino, micelio aéreo largo, irregular.

5TA-500-1MK Kwon Moho rugoso, elevado, translúcido con micelio, redondo.6TA-500-1MK Kwon Moho pulverulento, elevado, blanquecino, micelio aéreo corto, redondo.7TA-500-1M M9 Moho liso, plano, blanquecino, micelio aéreo corto irregular.8TA-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, blanquecino con micelio redondo.

Suel

o

1TS-500-1 M9 Moho pulverulento, elevado, translúcido, micelio aéreo largo redondo.1TS-500-1M M9 Moho liso, elevado, translúcido, micelio aéreo corto irregular.2TS-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, translúcido con micelio irregular.

2TS-500-1MK Kwon Moho liso, plano, blanquecino con micelio irregular.2TS-500-2M M9 Moho pulverulento, elevado, translúcido, ,micelio aéreo largo, redondo.3TS-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, translúcido, micelio aéreo corto, irregular.

3TS-500- 1MK Kwon Moho blanquecino, rugoso con micelio redondo.5TS-500-1M M9 Moho pulverulento, elevado, blanquecino con micelio, redondo.8TS-500-1M M9 Moho rugoso, elevado, translúcido, micelio aéreo largo redondo.

8TS-500- 1MK Kwon Colonias con centros blanquecinos.

Suel

o en

riqu

ecid

o

2TSE-500-1M M9 Colonias planas, borde regular, translúcidas, grandes.2TSE-500-4M M9 Colonias filamentosas, rugosa, blanquecina elevada.2TSE-500- 5M M9 Moho pulverulento, elevado, blanquecino con micelio irregular.2TSE-500-1MK Kwon Moho rugoso, elevado, blanquecino, aéreo corto redondo.2TSE-500-3MK Kwon Moho liso, plano, blanquecino irregular.3TSE-500-5M M9 Moho filamentoso, rugoso.5TSE-500-1M M9 Colonia blanquecina elevada.

5TSE-500-1MK Kwon Moho pulverulento, elevado, translúcido, micelio aéreo corto redondo.8TSE-500-2M M9 Moho rugoso, plano, blanquecino con micelio redondo.8TSE-500-4M M9 Moho pulverulento, elevado, micelio aéreo largo irregular.8TSE-500-1M M9 Moho rugoso, plano, blanquecino, micelio aéreo corto irregular.

8TSE-500-1MK Kwon Moho pulverulento, translúcido, micelio aéreo largo, redondo.8TSE-500-2MK Kwon/500 Moho rugoso, elevado, translúcido, micelio aéreo corto, irregular.

Tabla 2. Características morfológicas de las colonias de los hongos filamentosos aislados en 500 mM de tiocianato de potasio del río Tumbes (Tumbes). La descripción fue realizada en agar M9 y agar Kwon según se indica.

84

Ramírez et al.


enriquecido) y 32 de Tumbes (Tabla 2; 9 de agua, 9 de suelo y 14 de suelo enriquecido), sólo 12 cepas crecieron a 500 mM de -SCN en placa, éstas cepas fueron de Junín (3 de suelo y 9 de suelo enriquecido). En las Tablas 1 y 2 se describen las caracte-rísticas morfológicas de las colonias de las cepas de mohos en medio M9 o Kwon, aislados de Junin y Tumbes según la muestra procesada (agua, suelo o suelo enriquecido).

Evaluación de la capacidad degradativa del -SCN: Se realizó el ensayo de MIC a 58 cepas de mohos. Del total de éstos, sólo 12 crecieron a 500 mM de -SCN en placa: Fusarium sp.1JS-500-1M, Fusarium sp. 1JSE-500-1M, Fusarium sp. 11JSE-500-1MK, Fusarium sp. 14JSE-500-1M, Fusarium sp. 9JSE-500-1MK, Fusarium sp. 11JSE-500-1M, Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, Bispora sp. 7JS-500-1MK, Cladosporium sp. 3JSE-500-3MK, Monillia sp. 11JSE-500-2MK, 9JSE-500-1M, 3JSE-500-1M, 3JSE-500-1MK (Tabla 3). La capacidad de degradativa de -SCN a éstas se les evaluó y cuantificó mediante ensayo espectofoto-métrico. Las 12 cepas fueron aisladas de muestras procedentes de Junín (3 de suelo y 9 de suelo enriquecido).

Evaluación cuantitativa de la degradación del -SCN. Se cuantificó la cantidad de -SCN residual en los cultivos de 13 cepas que degradan altos niveles de -SCN (500 mM) mediante ensayo espectrofotométrico, los resultados se muestran en la Tabla 4. Las cepas que presentaron los mayores valores de velocidades de degradación de -SCN y un rendimiento mayor a 50% respecto al consumo de -SCN fueron: Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, Fusarium sp. 14JSE-500-1M, y Fusarium sp. 9JSE-500-1MK.

Asimismo, se realizó la cinética de crecimiento de las 13 me-jores cepas obteniendo los resultados que se presentan en la Tabla 5. Se consideró como las mejores cepas aquellas que mostraron una producción de biomasa como peso seco mayor a 0,090 g.L-1.h-1,en presencia de -SCN. Entre éstas tuvimos a Fusarium sp. 14JSE-500-1M, Fusarium sp. 1JS-500-1M, Fusarium sp. 9JSE-500-1MK, Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, 1TS-500-2K y 3JSE-500-1MK.

Solamente las cepas que mostraron los mejores rendimientos fueron evaluadas en consumo y crecimiento en -SCN vs tiempo (Fig. 1 y 2). Entre éstas tuvimos a Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK y los Fusarium sp. 11JSE-500-1MK, 9JSE-500 1MK y 3JSE-500-1MK. La cepa de Paecilomyces sp. fue aislada de suelo y los Fusarium sp. de suelo enriquecido de ambientes mineros de Junín.

Identificación de cepas nativas degradadoras de -SCN: Se identificaron 9 mohos de acuerdo a sus estructuras reproductivas y vegetativas con la clave Saccardo (Barnett 1998), de las cuales cinco cepas resultaron Fusarium sp., una Paecilomyces sp., dos Cladosporium sp. y Bispora sp. También se identificaron 5 mohos a partir de las estructuras en microcultivo: cuatro Aspergillus sp. y un Trichophyton sp.

En la Figura 3A se muestra la colonia de Bispora sp. 7JS-500-1MK, elevada, blanca verdosa con bordes irregulares y micelio aéreo algodonoso. Al microcultivo se observan hifas hialinas tabicadas (Fig. 3B) y macroconidias que se tabican en microconidias con dos blastosporas en su interior (Fig. 3C). En tanto que, Monillia sp. 11JSE-500-2MK presentó colonia blanca algodonosa con centro beige, bordes rregulares y micelio aéreo algodonoso (Fig. 3D). Al microcultivo se observan en hifas hia-linas tabicadas con vacuolas en su interior del cual se desprenden y microconidias unicelulares redondas unidas (Fig. 3E). Entre tanto, Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, (Fig. 3F) presentó colonias algodonosas, blanquecina, elevada, esponjosa, con centro beige y micelio aéreo blanquecino, que al microcultivo se observa fiálides multiverticiliadas con filosporas unicelulares en cadenas largas en hifas hialinas aseptadas (Fig. 3G). Por otro lado, Cladosporium sp. 3JSE-500-3MK con colonia blanca elevada, esponjosa, tupida, y micelio aéreo blanquecino delgado esponjoso con fondo ana-ranjado claro (Fig. 3H) con hifas hialinas tabicadas y presencia de esporas sueltas como blastosporas (Fig. 3I).

Asimismo, se identificó a la cepa 11JSE-500-1MK como Fusarium sp. (Fig. 4A), ésta presentó una colonia morada con bordes blancos y micelio aéreo esponjoso blanquecino al borde,

Figura 1. Cinética de consumo de tiocianato por mohos. El SCN- consumido en g.L-1 vs. tiempo en horas fue cuantificado en medio líquido Kwon con concentracion inicial de 1,2 g.L-1 de KSCN durante 90 horas en agitación constante con medicion espectofotométrica de tiocianato residual. Se muestran las cepas de mohos 5JS-500-2MK (▲), 11JSE-500-1MK (♦), 3JSE-500-1MK (□) y 9JSE-500 1MK (●) aisladas de suelo la primera y suelo enriquecido las tres últimas de ambientes mineros de Junín.

Figura 2. Cinética de crecimiento de mohos que degradan tiocianato. El peso seco en g.L-1 vs. tiempo en horas fue determinado en medio líquido Kwon a concentracion inicial de 1,2 g.L-1 de KSCN durante 90 horas con intervalos de 12 horas. Se muestran las cepas de mohos 5JS-500-2MK (▲), 11JSE-500-1MK (♦), 3JSE-500-1MK (■) y 9JSE-500 1MK (□) aisladas de suelo la primera y suelo enriquecido las tres últimas de ambientes mineros de Junín.

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

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Tiempo (h)

0

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30

40

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0 20 40 60 80 100Tiempo (h)

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/L)

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con pigmentación morada concéntrica, que microscópicamente se observan hifas delgadas hialinas aseptadas, conidióforos lar-gos con microconidias ovales. La flecha indica microconidias pequeñas de bordes romos (Fig. 4B). Además, se identificó un Fusarium sp. 1JS-500-1M con colonia elevada, irregular con micelio aéreo blanco-naranja ralo y largo (Fig. 4C), que al microcultivo mostró macroconidias grandes hialinas tabicadas e hifas septadas con presencia de clamidosporas (Fig. 4D). Ade-más, identificamos a Fusarium sp. 14JSE-500-1M con colonia

blanquecina, elevada esponjosa, con centro morado purpura con bordes irregulares y micelio aéreo esponjoso (Fig. 4E). Al microcultivo se observan hifas tabicadas hialinas con presencia de macroconidias alargadas tabicadas grandes y gruesas con presencia de clamidosporas (Fig. 4F). También a Fusarium sp. 9JSE-500-1MK con colonia blanca de bordes regulares, elevada, esponjosa y micelio aéreo largo liso (Fig. 5G), al microcultivo se observan hifas tabicadas con presencia de macroconidias y microconidios pequeños (Fig. 4H).

Figura 3. Mohos cultivados en agar Sabouraud. A, Bispora sp. 7JS-500-1MK, con colonia elevada, blanca verdosa con bordes rregulares y micelio aéreo algodonoso. En B, hifas hialinas tabicadas y en C, macroconidias que se tabican en microconidias con dos blastospo-ras. En D, Monillia sp. 11JSE-500-2MK., presenta colonia blanca algodonosas con centro beige, bordes rregulares y micelio aéreo algodonoso. Al microcultivo se observan en E, hifas hialinas tabicadas con vacuolas en su interior del cual se desprenden y microconidias unicelulares redondas unidas. En F, Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, con colonia algodonosa, blanquecina, elevada, esponjosa, con centro beige y micelio aéreo blanquecino. En G al microcultivo se observan fiálides multiverticiliadas con filosporas unicelulares en cadenas largas en hifas hialinas aseptadas. En H, Cladosporium sp. 3JSE-500-3MK con colonia blanca elevada, esponjosa, tupida, y micelio aéreo blanquecino delgado esponjoso con fondo anaranjado claro. En I, al microcultivo se observan hifas hialinas tabicadas y presencia de esporas sueltas como blastosporas. 1000 aumentos.

Figura 4. Mohos cultivados en agar Sabouraud. A, Fusarium sp. 11JSE-500-1MK, colonia morada con bordes blancos y micelio aéreo esponjoso blanquecino al borde, con pigmentación morada concéntrica y B, microscópicamente se observan hifas delgadas hialinas aseptadas, conidióforos largos con microconidias ovales. En C, Fusarium sp. 1JS-500-1M con colonia elevada, irregular con micelio aéreo blanco-naranja ralo y largo. Al microcultivo se observan en D macroconidias grandes hialinas tabicadas e hifas septadas con presencia de clamidosporas. En E, Fusarium sp. 14JSE-500-1M, colonia blanquecina, elevada esponjosa, con centro morado purpura con bordes irregulares y micelio aéreo esponjoso. Al microcultivo se observan en F, hifas tabicadas hialinas con presencia de macroco-nidias alargadas tabicadas grandes y gruesas, con presencia de clamidosporas. En G, Fusarium sp. 9JSE-500-1MK, colonia blanca con bordes regulares, elevada, esponjosa y micelio aéreo largo liso, al microcultivo en H, se observan hifas tabicadas con presencia de macroconidias y microconidios pequeños.

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Ramírez et al.


Filogenia molecular: La región ITS de las cepas 1JS-500-1M y 3JSE-500-1MK fueron sometidas al alineamiento mediante el programa BlastN. Asimismo, se obtuvo el porcentaje de identi-dad de cada una de ellas con las secuencias existentes en la base de datos. Las cepas 1JS-500-1M y 3JSE-500-1MK presentaron un 100% de identidad con F. trincictum. Se seleccionaron secuencias de la base de datos del NCBI relacionadas a las nuestras y se construyó el árbol filogenético con el marcador ITS de los mohos filamentosos 1JS-500-1M y 3JSE-500-1MK y se ubicaron en el clado robusto de F. trincictum (Fig. 5).

Discusión Aislamiento de cepas nativas degradadoras de -SCN: Las

cepas de mohos aislados de Junín fueron mejores degradadoras de -SCN que las de Tumbes. En comparación con lo propuesto por Baxter y Cumming (2006), Yamasaki et al. (2002) y Patil (2008), el enriquecimiento con -SCN incrementó la actividad degradativa de las cepas, lo que corrobora los buenos resultados al aislar las cepas en medios mínimos enriquecidos con -SCN

especialmente al usar el medio M9 a pH neutro utilizado por Patil (2008) para el aislamiento de comunidades bacterianas. En nuestro caso el enriquecimiento fue exitoso ya que el número de mohos aislados a partir de este medio fue similar al obtenido en medio Kwon.

Evaluación de la capacidad degradativa del -SCN: al evaluar la velocidad de degradación de -SCN, la velocidad de crecimiento, el total de -SCN degradado por hora, la cantidad de biomasa producida y la tendencia de su curva de crecimien-to, consideramos que las mejores cepas fueron: Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK, Fusarium sp. 9JSE-500-1Mk y F. trincictum 3JSE-500-1MK. Estas presentaron velocidades de degradación superiores a 20 mg.L-1.h-1 y un rendimiento superior al 50% respecto al consumo de –SCN (Figs. 1 y 2). En este sentido, éstas cepas podrían ser usadas en procesos de biorremediación ex situ. Por otro lado, el Fusarium sp. 11JSE-500-1MK degrada alrededor del 50% de -SCN con baja producción de biomasa, por lo que podría ser un buen candidato para aplicarla en procesos in situ. ya que en éstos hay que controlar la producción de biomasa.

Figura 5. Árbol filogenético construido por el método de Neighbor Joining utilizando la región ITS de rDNA de los aislados de Fusarium tricinctum 1JS-500-1M y 3JSE-500-1MK que degradan altos niveles de tiocianato. Se utilizó el modelo Kimura 2-p y un análisis de bootstrap de 1000 repeticiones.

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Asimismo, las cepas de F. trincictum 11JSE-500-1MK y 1JS-500-1M crecieron en medio sólido Kwon con 500 mM de -SCN, esta concentración de -SCN es mayor a las anteriormente repor-tadas por Souza-Fagundes et al. (2004) de 5 mM y por Kwon et al. (2002) de 123 mM. Nuestros aislados tuvieron capacidad para degradar -SCN muy superior a Thiobacillus thioparus, ésta degrada solo 5 mM de KSCN en 40 horas (Yamasaki et al. 2002), en comparación a 50 g.L-1 en placa en 72 horas y en promedio degradan 10,05 mg.L-1.h-1 con una velocidad promedio 28,77 mg.L-1.h-1 en 60 horas partiendo de una concentración inicial de 1,2 g.L-1, en comparación con las bacterias Pseudomonas sp. y Bacillus sp. que degradan 0,65 g.L-1 en placa en 48 horas a partir de una concentración de 5 mM -SCN (Boucabeille et al. 1994), y con Acremonium strictum (Kwon et al. 2002) que degrada 7,4 g -SCN en 85 horas.

Identificación de cepas nativas degradadoras de tiocianato: En reportes previos, A. strictum (Kwon et al. 2002) tolera altas concentraciones de -SCN, similares resultados obtuvimos con nuestros aislados de Fusarium sp. 11JSE-500-1M, 11JSE-500-1MK, 1JS-500-1M, 14JSE-500-1M, 9JSE-500-1MK, Paeci-lomyces sp. 5JS-500-2MK, Cladosporium sp. 3JSE-500-3MK. y Bispora sp. 7JS-500-1MK. Algunas de éstas cepas fueron identificadas molecularmente con el marcador ITS como F. trincitum: 1JS-500-1M y 3JSE-500-1MK. Estas presentaron porcentaje de identidad y cobertura de 100% con un E-value de 0,0, confirmando la identificación genérica obtenida por las bases de datos MycoBand (MICOBAND 2008) y DrFungus (DrFungus 2008), entre otras existentes en el NCBI y la repor-tada por Arias y Piñeros (2008).

Existen pocos casos de reportes de identificación molecular de las especies de Fusarium de ambientes contaminados con cianuro o sus derivados, un Fusarium fue identificado molecularmente en muestras de paramo (Arias & Piñeros 2008). Resulta intere-sante mencionar que los dos aislados nuestros se encuentran en el clado correspondiente a Fusarium trincictum que indica que la ITS nos permite separar esta especie de otras, sin embargo observamos incluidas otras especies como F. oxysporium, por lo que sería necesario usar otro marcador más polimórfico, como el fragmento del gen del factor de elongación de la traducción (TEF-1α) reportado por Nietschke et al. (2009).

En conclusión se aislaron 58 mohos degradadores de -SCN de muestras de suelos y aguas de los cuales Fusarium sp. 14JSE-500-1M, Fusarium sp. 9JSE-500-1Mk y Paecilomyces sp. 5JS-500-2MK presentaron elevadas capacidades degradativas de -SCN. Se identificaron molecularmente con el marcador ITS a Fusarium trincictum 3JSE-500-1MK y 1JS-500-1M . En general la capa-cidad degradativa del -SCN de los hongos aislados de aguas y suelos contaminados de Junín y Tumbes fueron de 50 g.L-1 y en promedio 10,05 mg.L-1.h-1 con una velocidad promedio 28,77 mg.L-1.h-1 en 60 h partiendo de una concentración inicial de 1,2 g.L-1, estas cepas consumieron hasta un 52,3% del -SCN inicial.

AgradecimientosAl Consejo Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación

Tecnológica (CONCYTEC) por el financiamiento al proyecto mediante contrato No 223-2008-CONCYTEC-OAJ. Esta pu-blicación fue parte de la tesis de título profesional de Bióloga Microbióloga-Parasitóloga de Susan Medina.

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Spermatic parameters and hydroalcoholic extract of Tropaeolum tuberosum



Decrease in spermatic parameters of mice treated with hydroalcoholic extract Tropaeolum tuberosum “mashua”

Jonathan H. Vásquez 1, 2,*, José M. Gonzáles 1,2 and José L. Pino 1

Disminución en los parámetros espermáticos de ratones tratados con el extracto hidroalcohólico de Tropaeolum tuberosum “mashua”

1 Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo

2 Laboratorio de Fisiología de la Reproducción Animal, Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Rai-moindi, Facultad de Ciencias Bioló-gicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra. 34, Lima, Perú. Tel. +511 619 7000 extension 1529, fax: +511 4649110. PO BOX 11-0058. Lima 11.

*Corresponding author, Email: Jonathan Vásquez: [email protected]


AbstractIn this work, we provided a Tropaeolum tuberosum hydroalcoholic extract to male mice (780 mg kg-1) for 7, 14 and 21 days treatment, there was no significant difference in body weight gain, testes, epididymides and prostate weight (p> 0.05), nevertheless progressive motility decreased and immobile sperm count increased significantly after 21 days treatment (p <0.05). The sperm count in the epididymis cauda decreased in the 3 three assessments, concentration on 21 days treatment was significantly lower than those of 7 and 14 days treatments (p <0.05). Our results suggest, that T. tuberosum has a direct action on the male reproductive system decreasing spermatic parameters without exerting toxic effects on mice.

Keywords: sperm count, hydroalcoholic extract, sperm motility, sperm parameters, Tropaeolum tuberosum.

ResumenSe proporcionó extracto hidroalcohólico de Tropaeolum tuberosum a ratones machos (780 mg kg-1) durante 7, 14 y 21 días. Los tratamientos no produjeron diferencias significativas en la ganancia de peso corporal, y en el peso de los testículos, epidídimos y la próstata. Sin embargo, la movilidad progresiva espermática dis-minuyó y el recuento de espermatozoides inmóviles aumentó, ambos significativamente, después de 21 días de tratamiento (p <0.05). La concentración de espermatozoides en la cola del epidídimo disminuyó en las tres evaluaciones, la concentración espermática después de 21 días de tratamiento fue significativamente menor en comparación a 7 y 14 días de tratamiento (p <0.05). Nuestros resultados sugieren que T. tuberosum tiene una acción directa sobre el sistema reproductor masculino disminuyendo los parámetros espermáticos, sin ejercer efectos tóxicos en los ratones.

Palabras clave: espermatozoides, tubérculo andino, movilidad espermática, parámetros espermáticos, Tro-paeolum tuberosum.

IntroductionPlants and their active compounds have been used as an

important medicinal source in several disease treatments. The-rapeutic potential is based on anti carcinogenic, antidiabetic, hepatoprotective, cardioprotective, antispasmodic, analgesic properties (D'Cruz et al. 2010). However, some plants can affect negatively several physiological functions, including male reproductive function, whose adverse effects have been attributed mainly to anti-steroidogenic and antispermatogenic properties (Ashok et al. 2004, Gupta et al. 2006, Lohiya et al. 2002).

Tropaeolum tuberosum Ruiz & Pav. is a kind of tuber, belongs to the Tropaeolaceae family and grows between 2400 and 4300 m. altitude (Grau et al. 2003, Flores et al. 2003). It was domes-ticated in the Andes, from Venezuela to Argentina (Chirinos et al. 2008). Tropaeolum tuberosum “mashua” is in the fourth position at the nutritional tuber ranking after potato, oca and olluco (NRC 1989). On the other hand, several studies have reported medicinal uses of mashua in order to relief kidney and liver ailments (Oblitas 1969), skin eczema (Pérez Arbelaez 1947), prostate ailments (Brack 1999) and diabetes (Rea 1984), these therapeutic properties would be related to phenolic antioxidants presence and these in turn due to high anthocyanins content (Chirinos et al. 2008).

Isothiocyanates of T. tuberosum (Johns & Towers 1981, Ramallo et al. 2004) would be responsible for its properties as an antibiotic, nematicide and diuretic (Cárdenas 1958, Brack

1999). These active compounds stop metastatic cells growth (Nakamura & Miyoshi 2006, Zhang et al. 2003, 2006) inhibi-ting enzymes involved carcinogenics activation and activating enzymes that accelarate carcinogens inactivation (Zhang et al. 1998) or the covalent cell protein union that could be inducing apoptosis (Mi et al. 2007). Antioxidants in these crops (Cam-pos et al. 2006, Chirinos et al. 2007) support their wide use in traditional Andean medicine (Johns et al. 1982).

Johns et al. (1982) suggests that T. tuberosum has estroge-nic activity, is thought to suppress sexual appetite, decreases reproductive potential and erectile men function (León 1967, Oblitas 1969, Brack 1999). According to the folklore, Incas used to fed his troops with mashua in order to forget their wi-ves while they were at war (Patiño 1964) and rural women in Cusco (Peru) prevented husband's infidelities provided him of mashua (Hermann 1992). Oblitas (1969) indicates its use like a “menstruation inducer"

There are only 2 reports that attempt to clarify these beliefs and show experimentally that may not be unfounded. Johns et al. (1982), fed rats with T. tuberosum, then, they observed a 45% decrease in testosterone / dihydrotestosterone levels but rats retained their impregnate ability. Nevertheless, there was not a proper monitoring of the animals ingested dose which make difficult the results interpretation. Cárdenas-Valencia et al. (2008) report that aqueous extract of mashua produced a testicular function decrease by reducing spermatids and sperm densities, as well as sperm daily production and spermatozoa

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Vásquez et al.


transit time through the epididymis. However, no changes in testosterone levels were observed during treatments.

The present study aims to evaluate the effects of T. tubero-sum hydroalcoholic extract ingestion on mice sperm functional parameters.

Material and methodsAnimals.- 60 males mice (Mus musculus) 6–7 weeks old, Swiss

Rockefeller strain, from The Animal Care House of Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (Lima, Perú), were kept under physiological conditions: temperature (25 – 27 ºC), balanced food (Purina-Peru), water ad libitum and a photoperiod of roughly 14/10 hours (light / dark).

Plant and preparation of Tropaeolum tuberosum paste.- Tubers were obtained from Ayacucho city (Ayacucho, Peru, at 2700 m of altitude) and were identified in the Departameto de Botanica of Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Tubers paste was prepared by macerating 500 g of T. tuberosum with 700 mL of 96° ethanol for a period of 12 days under constantly agitation. Supernatant was filtered twice through a 40 and 20 microns Whatman filter paper, and then the extract was placed in an oven at 40 °C for 2 weeks until pasty consistency was achieved. We determined paste dry weight in order to calculate mashua concentration; thus, T. tuberosum paste was diluted with distilled water up to a 780 mg raw material per kilogram of body weight concentration (this dose showed significant effects in our laboratory preliminary tests). This solution was stored in vials at 4 °C until use.

Experimental design.- We had 6 treatment groups: T7, T14 and T21, representing treated animals that were administered with aqueous extract of T. tuberosum at 780 mg kg-1 for 7, 14 and 21 days respectively with a single daily dose (Piña-Guzmán et al. 2005 ) and their respective controls C7, C14, C21 which were administered distilled water by the same route. Both solutions were administered using an intubation needle N° 18 (Fisher Scientific, Pittsburgh, PA, USA). These treatments times with T. tuberosum derive from established times for secondary sper-matocytes, testis spermatids and epididymis sperm assessment (Oakberg 1956).

After treatment body weight was recorded and animals were euthanized. Reproductive organs were weighed: testes, epididy-mides and prostate. Sperm were obtained from the epididymis tail and sperm motility count was registered.

Testes and sperm retrieval.- Each epididymis obtained was washed with PBS (7.4) at 37 °C, several incisions were made at the epididymis tail and spermatozoa were released by pressing

the incision region manually (Martins et al. 2007). The sperm content was fully recovered in 1.5 mL polypropylene tubes (Axygen Scientific) and 0.5 mL Flushing medium (MediCult®, Copenhagen, Denmark).

Sperm motility assessment.- A drop of sperm sample was placed on a slide tempered at 37 °C in a CO2 incubator and directly observed at 400X in a phase contrast microscope (AJ Seitz, San Francisco, USA). This procedure was repeated twice, and results were showed as an average of both assessments. At least two hundred sperm were evaluated. Sperm cells were de-signated as having progressive motility (PM) when displacement was observed; non progressive motility (NPM), when in-situ movement without displacement was observed, and immotility (IM), when no form of movement was perceived (WHO 2010).

Sperm concentration measurement.- Sperm concentration was measured using a 1:20 dilution: 10 µL of sample was diluted with 190 µL of fixative (WHO 2010). Sperm suspension was placed on both sides of Neubauer's hemocytometer and allowed to settle for 5 minutes. The number of spermatozoa in the squa-res of the hemocytometer was counted under the microscope at 400X magnification. Sperm concentration was expressed in millions per milliliters.

Statistical analysis.- Data were analyzed using SPSS 17.0 for Windows. Bartlett’s test was performed to determine the homogeneity of variances. When variances were homogeneous, differences between groups were assessed by analysis of variance (ANOVA). ANOVA test was used followed by Tukey post hoc test for physiological data analysis. Results were expressed as mean ± SE (standard error) and p<0.05 was considered statistically significant.

ResultsBody weight and organs.- Body weights, testes, epididy-

mides and prostate weights difference are shown in Table 1. No significant differences were observed in body weight gain, testes, epididymides and prostate weight (p> 0.05) between T. tuberosum group and control group (vehicle).

Motility and sperm concentration.- Significant differences were observed after 21 days of treatment among control group (C21) and T. tuberosum group (M21) in the values of sperm with PR, NP and IM. It showed significant decreases in PR (C21: 52.56 ± 0.78 vs. M21: 45.83 ± 0.80, p <0.05), treatments for 7 and 14 days did not differed respect to their controls (C7: 52.89 ± 0.73 vs. M7: 50.96 ± 0.72 and C14: 53.21 ± 0.70 vs. M14: 51.11 ± 0.56 respectively, p> 0.05). Regarding NP (C21: 8.47 ± 0.42 vs. M21: 5.17 ± 0.60 p <0.05), treatments for 7 and 14 days did not differed respect to their controls (C7: 9.20 ± 0.40 vs. M7: 9.57 ± 0.59 and C14: 9.42 ± 0.52 vs. M14: 7.66 ± 0.59 respectively, p>

Parameters C7 M7 C14 M14 C21 M21

n 10 10 10 10 10 10

Increase in Body Weight 6.56 ± 0.47 6.39 ± 0.37 8.57 ± 0.60 8.7 ± 0.51 8.96 ± 0.35 9.02 ± 0.43

Testis Weight 0.0951 ± 0.0450 0.0914 ± 0.0368 0.1023 ± 0.0352 0.1060 ± 0.0392 0.1027 ± 0.0275 0.0987 ± 0.0415

Epididymis Weigt 0.0356 ± 0.0161 0.0339 ± 0.0192 0.0384 ± 0.0124 0.0382 ± 0.0170 0.0378 ± 0.0132 0.0352 ± 0.0225

Prostate Weight 0.0077 ± 0.0004 0.0072 ± 0.0003 0.0074 ± 0.0005 0.0073 ± 0.0005 0.0072 ± 0.0004 0.0071 ± 0.0004

Table 1. Body and organ weights in animals from both treatment groups. Mashua (M) vs Control (C); Mean ± SE, n=10, analyzed by ANOVA followed by Tukey post hoc test. Subscript numbers represent treatment days.

91



0.05). Regarding IM (C21: 38.97 ± 0.66 vs. M21: 49.00 ± 1.22 p <0.05), treatment for 7 and 14 days did not differed respect to their controls (C7: 37.91 ± 0.83 vs. M7: 39.47 ± 0.81 and C14: 37.37 ± 0.85 vs. M14: 41.23 ± 0.81 respectively, p> 0.05). Sperm motility results are summarized in (Fig. 1).

Epididymis tail sperm concentration decreased with T. tube-rosum treatments during the three evaluation times (p <0.05): 7 days treatment (C7: 24.96 ± 0.61 vs M7: 19.11 ± 0.67), 14 days treatment (C14: 25.21 ± 0.64 vs M14: 18.55 ± 0.48) and 21 days treatment (C21: 25.06 ± 0.72 vs M21: 13.45 ± 0.83) (Fig. 2).

DiscussionOur research is about T. tuberosum effect on mice´s sperm

parameters. It has been postulated the use of some plants as male contraceptives (Ashok et al. 2004, Gupta et al. 2006). In order to be useful, these plants should exert localized effects on the reproductive system, without systemic alterations that may alter many others physiological functions (Gupta et al. 2000, Sharma and Jocob 2001, Venma et al. 2002). In this paper we suggest a direct action of T. tuberosum on reproductive system because there is no change in body weight (Table 1, p> 0.05) but there is evidence of decrease in motility and sperm concentration values (Figs. 1 and 2, p <0.05) after T. tuberosum treatment, and this

observation supports our previous results in which different mas-hua ecotypes did not exert genotoxic action on hematopoietic lineage (data not published). Testes, epididymides and prostate are androgen-dependent organs (Trentacose et al. 2001), we did not observe weights changes so T. tuberosum would not be exerting an anti-androgen on male reproductive system (Mani-vannan et al. 2009). Cardenas-Valencia et al. (2008) found no differences in serum testosterone levels in animals that ingested T. tuberosum and their respective controls.

Spermatogenesis is a highly synchronized and dynamic process that takes place in seminiferous tubules. In mice this process lasts about 35 days, the period known as spermiogenesis is divided into 16 steps (Oakberg 1956). The evaluation times in this study, cover different stages of spermatogenic cycle: sperma-togenesis, spermiation and epididymis transport. After 21 days of T. tuberosum treatment, effects on secondary spermatocytes and round spermatids was assessed, elongated spermatids at 14 days treatment, spermiation and sperm transit through epididymis at 7 days treatment (Piña-Guzmán et al. 2004). Decrease in PR, and increase in IM, were observed only in 21 days treatment (Fig. 1, p <0.05); this suggests that T. tuberosum would be exercising some kind of effect in secondary spermatocytes and/or round spermatids, nevertheless this effect was not observed after 14 or 7 days treatment, suggesting there would not be an effect on elongated spermatids, spermiation and sperm maturation in epididymis in relation to sperm motility.

An important event during round spermatid stage is sperm nuclear proteins mRNA transcription, nuclear transition proteins (TP1 and TP2) and protamines (P1 and P2). In sper-matogenesis, transcription is strongly activated during step 7 round spermatids, decreases sharply in 8, 9 step and at 10 step is undetectable (Zheng et al. 2008). In sperm nuclear murine mRNA species, proteins are initially detected in step 7 round spermatids (Mali et al. 1989), a stage corresponding to the T. tuberosum 21-days exposed group. Because of a decrease in sperm motility observed in this group as well as a greater decrease in sperm concentration compared to groups treated for 7 and 14 days (Fig. 2, p <0.05), T. tuberosum may be altering these genes transcription. It has been reported that protamines expression levels alterations are related to both sperm motility and concen-tration decreased (Carrell & Liu 2001, Aoki et al. 2005), and it is known that protamines condense strongly paternal genome inside sperm nucleus (Aoki & Carrell 2003), then sperm acquire a hydrodynamic shape that allows enhanced motility (Oliva & Dixon 1991).

Isothiocyanates are the most abundant T. tuberosum com-pounds (Ramallo et al. 2004), and can bind covalently to proteins, inactivating enzyme activities (Nakamura et al. 2006, Zhang et al. 1998, 2003, 2006). Mi et al. (2007) observed in vitro that phenethyl isothiocyanate (PEITC) binds covalently to cellular proteins and induces apoptosis in cancer cell lines. Isothiocynates present in T. tuberosum could be acting on trans-cription regulatory, remodeling factors, histone deacetylases, heterochromatin binding proteins and/or topoisomerase in order to prevent gene transcription (Zheng et al. 2008).

Johns et al. (1982) suggested that T. tuberosum has an es-trogenic effect, however, sperm transport within and through epididymis is facilitated by the movements of efferent ducts epithelial cells cilia (Ilio & Hess 1994). These microvilli are

0

10

20

30

40

50

60

PM NPM I PM NPM I PM NPM I7 days 14 days 21 days

Perc

ent (

%)

Control Mashua

*

*

*

Figure 1. Sperm motility in both treatment groups (WHO, 2010). *Statistically significant (p<0.05), after an one-way ANOVA with Tukey’s correction.

0

5

10

15

20

25

30

7 days 14 days 21 days

Period of treatment

Sper

m C

once

ntra

tion

(106 )

Control Mashua

* **a

Figure 2. Sperm concentration in both treatment groups. *Statistically significant (p<0.05), after an one way ANOVA with Tukey’s correction. “a” letter represent statistically significant between treatment days.

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Vásquez et al.


estrogen receptor α-dependent (ERα) (Hess et al. 2001), and mice with ER haploinsufficiency had low epididymis tail sperm counts, cilia number and microvilli height alterations (Hess et al. 2000). Valencia Cardenas et al. (2008) reported that aqueous ex-tract of T. tuberosum decreases spermatozoa transit time through epididymis. In this paper, sperm concentration decreased in all 3 treatment groups (Fig. 2, p<0.05), which suggests T. tuberosum could be interfering with ERα function.

Several contraceptives obtained from plants have proceeded on epididymis tail motility decrease and sperm concentration (Verma et al. 2002, Sharma et al. 2003), important features in order to ensure fertilization success (Bedford 1983). Valencia-Cardenas et al. (2008) showed that aqueous extract of T. tu-berosum had contraceptives effects; we observed similar effects using hydroalcoholic extract. In conclusion, ingestion of T. tuberosum hydroalcoholic extract reduces sperm motility and concentration values during spermatogenesis in mice. Further research is needed to determine action mechanisms on male germ cells accurately. In order to achieve it, genes expression quantification would be an interesting alternative.

AcknowledgementThis research was supported by a Grant from Vicerrectorado

de Investigación (VRI), Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Project CON-CON RR. N° 00251-R-11.

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94

Vásquez et al.


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First record of Enypniastes eximia in Peruvian waters



First record of the swimming sea cucumber Enypniastes eximia Théel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) in Peruvian waters

Francisco Alonso Solís-Marín1, Yuri Hooker2 and Alfredo Laguarda-Figueras1

Primer registro del pepino de mar nadador Enypniastes eximia Theel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) en aguas peruanas

1 Laboratorio de Sistemática y Eco-logía de Equinodermos, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología (ICML), Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Apdo. Post. 70-305, México, D. F. 04510, México.

E-mail Francisco A. Solís-Marín: [email protected]

2 Laboratorio de Biología Marina, Departamento de Ciencias Bioló-gicas y Fisiológicas, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Av. Honorio Delgado 430, Urb. Inge-niería, S.M.P. Lima, Perú.

NOTA CIENTÍFICA


AbstractEnypniastes eximia Théel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) a swimming sea cucumber is reported for the first time from Peru. The species was collected in the Continental rise (563-1,201 m) off Trujillo Department. Reference material has been deposited in the Coleccion Cientifica del Instituto del Mar del Peru (IMARPE), Lima, Peru.

Keywords: First record, biodiversity, Southeast Pacific.

ResumenSe registra por primera vez para el Perú la especie pelágica de pepino de mar Enypniastes eximia Théel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea). La especie fue recolectada en el talud continental (563-1,201 m) frente al departamento de Trujillo. Material de referencia se encuentra depositado en la Colección Científica del Instituto del Mar del Perú (IMARPE), Lima, Perú.

Palabras clave: Primer Registro, biodiversidad, Pacífico Sudeste.

Introduction Enypniastes eximia Théel, 1882 (Family Pelagothuridae

Ludwig, 1894) is a benthopelagic, cosmopolitan swimming sea cucumber (Miller and Pawson, 1990; Borrero et al., 2003) found at depths between 461 and 5,689 m. This is the first time that E. eximia is found in Peruvian waters.

In 1999 Bluhm and Gebruk reported its existence in the “Peruvian Basin” (a circular area of 10.8 km2, centered at 7°4.4’ S and 88°27.6’ W), using photographs of a deep-sea area far away from the Peruvian continental shelf; about 450 nautical miles from the coast (not territorial Peruvian waters).

Specimens were found off Trujillo Department (~7°58.93’S, 80°35.10’W). Organisms were collected using a Bacalao Trawl 586/200 on board of the R/V SHINKAI MARU. Reference material was deposited the Scientific Collection of the Instituto del Mar del Perú (IMARPE).

TaxonomyPhylum echinodermata klein, 1734 (ex bruGuière, 1789)order elaSiPodida théel, 1882Suborder PSychroPotina hanSen, 1975family PelaGothuridae ludWiG, 1894GenuS EnyPniaStES théel, 1882

Enypniastes eximia Théel, 1882

(Figures 1, Table 1)

Enypniastes eximia.- Pawson, 1965: 19, 27; Miller & Paw-son, 1990: 10-11, figs. 1c,d, 4; Borrero et al., 2003: 76, fig. 3C.

Material examined: 450 specimens of three localities (Table 1). IMARPE 03-000475, 1 specimen, August 6th, 1999, R/V SHINKAI MARU, Bacalao Trawl 586/200, off Trujillo, between

Figure 1. (A)Two specimens of Enypniastes eximia Théel, 1882. The large anterior webbed veil is visible in the specimen of the left side. (B) Lateral view. Total length of the specimen ~12 cm.

A

B

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Solís-Marín et al.


7°58.93’ S, 80°35.10’ W and 7°57.52’ S, 80°35.67’ W, 1,201 m, coll. Y. Hooker; 218 specimens, August 6th, 1999, R/V SHINKAI MARU, Bacalao Trawl 586/200, off Trujillo, between 7°58.93’ S, 80°35.10’ W and 7°57.52’ S, 80°35.67’ W, 1,201 m, coll. Y. Hooker; 58 specimens, August 7th, 1999, R/V SHINKAI MARU, Bacalao Trawl 586/200, off Trujillo, between 8°05.65’ S, 80°32.91’ W and 8°04.03’ S, 80°33.49’ W, 1,163 m, coll. Y. Hooker; 173 specimens, August 7th, 1999, R/V SHINKAI MARU, Bacalao Trawl 586/200, off Trujillo, between 6°39.69’ S, 81°03.35’ W and 6°38.53’ S, 81°04.69’ W, 563 m, coll. Y. Hooker. Capture total weight 180.99 kg.

Description: This species has a distinctive barrel-shaped body and a large anterior webbed veil incorporating up to 12 conical podia (Fig. 1A). There are two rectangular postero lateral veils composed of 10-15 webbed podia. No ossicles are found in the body wall or any other part of the external or internal structures. Enypniastes eximia is transparent; internal structures, especially the sediment-filled coiled intestine, are readily visible through the body wall. Individuals examined during this study ranged from 11 to 25 cm in length.

Color: Reddish to dark purple. The coloration of the integu-ment varies with body size; small individuals are pale pink and large adults are dark brown-red to crimson (Miller and Pawson, 1990).

Distribution: Enypniastes eximia is cosmopolitan at depths of 461-5,689 m (Miller and Pawson, 1990; Borrero et al., 2003). Swimming specimens observed from submersibles or in seafloor photographs have always been found within a few meters of the seabed (Bluhm and Gebruk, 1999). Billett et al. (1985) have collected juvenile specimens as much as 3,000 m above the seabed, and the same species has been reported (as Pelagothuria bouvieri) at the surface (Hérouard, 1923).

Remarks: Enypniastes eximia, employs a ‘‘burglar alarm’’ strategy of predator deterrence. After feeding on benthic sedi-ments it lifts off the bottom and spends most of its time up in the water column. Light production is triggered mechanically and is produced by hundreds of granular bodies within its gelatinous integument. The skin of E. eximia is very fragile and strong physical contact causes the skin to be sloughed off in a glowing cloud. The deciduous skin is also sticky and it readily adheres

to most surfaces. Physical contact elicits light production that can ‘‘paint’’ a predator with patches of the glowing skin, thus revealing the presence of the attacker to its own visually cued predators (Robison, 1992).

AcknowledgmentsTo the Instituto del Mar del Perú (IMARPE) and Albertina

Kameya Kameya (Unidad de Investigaciones en Biodiversidad) to allow us reviewing and work on their scientific collection. To Alicia Duran Gonzalez (ICML, UNAM) for her technical support.

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Inicial Latitude 07°58.93 08°05.65 06°39.69Inicial Longitude 80°35.10 80°32.91 81°03.35Final Latitude 07°57.52 08°04.03 06°38.53Final Longitude 80°35.67 80°33.49 81°04.69Depth (m) 1,201 1,163 563Date Aug 6th 1999 Aug 7th 1999 Aug 7th 1999Initial time (hrs.) 12:46 16:40 07:45Final time (hrs.) 13:16 17:11 08:10Trawling time (min.) 30 31 25

n weight (kg) n weight (kg) n weight (kg)Total number of specimens and total weight 219 97.56 58 25.78 173 57.65

Table 1. Enypniastes eximia abundance data (number of specimens and weight). n= number of specimens.

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Thermal ecology of microlophuS occipitaliS



Thermal ecology of Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) in the Plain Dry Forest of Tumbes, Peru

Juan C. Jordán A.1,2 and José Pérez Z. 1,2

Ecología térmica de Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) en el Bosque Seco de Llanura de Tumbes, Perú

1 Departamento de Herpetología. Museo de Historia Natural. Univer-sidad Nacional de Mayor de San Marcos. Perú.

2 Laboratorio de Estudios en Bio-diversidad (LEB). Departamento de Ciencias Biológicas y Fisiológicas. Facultad de Ciencias y Filosofía. Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH). Perú.

E-mail: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenSe estudió la ecología termal de Microlophus occipitalis Peters 1871 en el Bosque Seco de Llanura de Tum-bes (noroeste del Perú). La temperatura corporal promedio fue de 36,1 ± 1,8 ºC, similar a las temperaturas exhibidas por Microlophus peruvianus en el norte del Perú. No se identificaron diferencias entre la temperatura corporal y el grado de termorregulación de hembras y machos, posiblemente asociado a su estructura social y uso de microhábitat. La temperatura del aire y del sustrato afectaron la temperatura corporal de Microlophus occipitalis, aunque la temperatura del aire afecta en mayor grado la variación de la temperatura corporal. Se sugiere realizar estudios más detallados en esta especie, especialmente bajo escenarios de cambio climático en el noroeste del Perú.

Palabras clave: lagartijas, ecología termal, Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes.

AbstractThe thermal ecology of Microlophus occipitalis Peters 1871 in the plain dry forests of Tumbes (northewestern Peru) was studied. Mean body temperature was 36.1 ± 1.8 ºC, similar to body temperatures exposed by Mi-crolophus peruvianus in northern Peru. There were no differences between body temperature and degree of thermoregulation of males and females, due to a possible association to their social structure and microhabitat use. Air and substrate temperature affects the body temperature of Microlophus occipitalis, where air temperature accounts for a significant proportion of body temperature variation. We suggest more detailed studies on this lizard species, especially under climate change scenarios in northwestern Peru.

Key words: lizard, thermal ecology, Cerros de Amotape National Park, Tumbes

IntroductionIt is well known that environmental temperature affects

diverse physiological processes of reptiles such as growth, repro-duction, and locomotion which in turn affect whole functions of the individual and therefore its fitness (Huey & Slatkin 1976, Castilla et al. 1999). Lizards tend to select a range of temperatures where all functions can be maximized (Cowles & Bogert 1944) and maintain their field body temperature close to their optimal temperatures through physiological or beha-vioral mechanisms (Castilla et al. 1999 and references therein). There are few studies on the relationships between body and environmental temperatures in Peruvian lizards (Huey 1974, Pérez 2005, Catenazzi et al. 2005, Jordán 2010).

Species of the genus Microlophus occupy the west side of the Andean mountains (Frost et al. 2001). This genus is distribu-ted from south of Ecuador, including the Galapagos Islands, to northern Chile (Dixon & Wright 1975, Frost et al. 2001, Victoriano et al. 2003), and can be found in diverse ecosystems such as coastal desert and beaches, lomas formations and dry forests (Dixon & Wright 1975, Pérez 2005, Catenazzi et al. 2005, Pérez & Balta 2007). Microlophus occipitalis Peters 1871 is a small lizard of 45-80 mm snout-vent length, and inhabits the dry forest of southern Ecuador and northern Peru (Dixon & Wright 1975, Watkins 1996) using diverse microhabitats such as rocky outcrops, bushes, and algarrobo trees (Prosopis pallida) (Dixon & Wright 1975).

Information on the ecology of M. occipitalis is not available to date; however, some aspects on its sexual dimorphism have been reported by Watkins (1996, 1998).

We present data on body and environmental temperatures of active M. occipitalis in a dry forest in northwestern Peru. Speci-fically, we address the following questions: i) what is the mean and range field body temperatures attained by M. occipitalis? ii) are there any differences in body temperatures between sexes?, and iii) is body temperature related to air temperature, substrate temperature or, both?

Material and methods Field work was conducted during February 2005 at the

former Zona Reservada de Tumbes (currently included in the Parque Nacional Cerros de Amotape –PNCA- since 2006), lo-cated in the northwestern extreme of Peru, near the Ecuadorian border. Our study site was located at Quebrada La Angostura (S 03º45´14.4”, W 080º23´17.9", 70 m of altitude). This area is characterized by an isotermic climate, with a mean average annual temperature of 26 ºC, and a highly marked seasonality with a dry (May to October) and wet season (November to April). The average annual rainfall is 1450 mm with interannual variations due to the influence of El Niño Southern Oscillation (Ponte 1998, INRENA 2001).

Accordingly to Aguirre et al. (2006), the study area could be considered a “matorral deciduo” with low dense and xerophitic-spiny vegetation. This is well represented by Prosopis pallida,

98

Jordán & Pérez Z.


Prosopis juliflora, Acacia macracantha, Capparis scabrida, C. crotonoides, C. avicenniifolia, Caesalpinia glabrata, Ipomoea carnea, Cordia lutea, Armatocereus cartwrightianus among others (Linares-Palomino 2006).

In the study area, Microlophus occipitalis is simpatric with Phyllodactylus reisii, Iguana iguana, Stenocercus puyango, Callopis-tes flavipunctatus, Ameiva edracantha, and Dicrodon guttualtum (Tello 1998).

Lizards were captured with a self-made noose and data on sex were recorded by inspection of pattern of coloration. Snout-vent length (SVL) were recorded with a caliper (to the nearest 0.02 mm) and body temperature (Tb) with a cloacal thermom-eter Miller-Weber ® (to the nearest 0.2 Cº) within 30 seconds of capture. Individuals were handled in the thorax to avoid transference of heat from a researcher. Only adult individuals of Microlophus occipitalis were collected, with a minimum SVL of 45 mm. We also recorded the thermometer air temperature (Ta) 1 cm above ground and substrate temperature (Ts) where the individual was first observed. When the substrate was soil, the bulb was introduced 1 cm. deep and when it was a trunk or another perches, the bulb was pressed against it to record a more accurate reading. After temperatures were measured, the individuals were released at the point of capture.

Differences in SVL, Tb and environmental temperatures (Ta and Ts) between sexes were analyzed with an ANOVA test (Zar 1999). The degree of thermoregulatory behavior of males and females was evaluated by calculating the difference (in absolute values) between active body temperature and environmental temperatures (Vrcibradic & Rocha 1998), where ΔTs = [Tb−Ts] and ΔTa = [Tb−Ta]. This estimates the individual’s investment to thermoregulate and maintain an appropriate body temperature and does not reflect environmental temperatures. Data were tested for normality and variances homogeneity with Kolmo-gorov-Smirnov and Barlet test (Zar 1999), respectively. We used simple and multiple linear regressions (Zar 1999) among T

b

and environmental temperatures (Ta and Ts) to determine the relationship among them. All statistical analysis was performed with Statistica® software with a α-level of 0.05.

Results

In the dry forest of Tumbes, Microlophus occipitalis is active from early morning (08:00 h) through late afternoon (17:00 h) with peak activity around midday, facing high environmental temperatures throughout the day.

The mean Tb of M. occipitalis was 36.1 ± 1.8 ºC (n= 47) with a range between 32.2 – 39.8 ºC. The mean and range of Ta and Ts were 33.3 ± 2.1 ºC (29.9 – 39.2 ºC) and 35.1 ºC ± 2.4 (30.1 – 40.0 ºC), respectively.

Between males and female, the snout-vent length had signi-males and female, the snout-vent length had signi-snout-vent length had signi-had signi-ficant difference (F1,40 = 103.06, n = 42, p > 0.001) but not in body temperature (F1,45 = 0.06, n = 47, p = 0.80). There was no difference among Tb of males and females and environmental temperatures (Tb-Ta: F1,43 = 0.19, n = 45, p = 0.67, Tb-Ts: F1,43 = 0.18, n = 45, p = 0.67). In a similar manner, there was no conclusive differences among Δ Ta and Δ Ts between males and females (F1,43 = 0.25, n = 45, p = 0.62; Ts: F1,43 = 0.18, n = 45, p = 0.68 respectively).

Regressions between Tb and Ta was significative (R

2 = 0.54,

p < 0.01, n = 45) and between Tb and Ts too (R2 = 0.32, p < 0.01, n = 45). Multiple regression analysis indicated a significant interaction between Ta and Ts, affecting Tb

(R2 = 0.54, p < 0.01,

n = 45). When the effect of Ta ceases, Ts does not significantly affect Tb.

Discussion Microlophus occipitalis (36.1 ± 1.8 ºC) exhibits similar body

temperatures to M. peruvianus, both for winter body tempera-tures (36.3 ± 0.3 ºC) recorded in Illescas (Piura, northwestern Peru) and summer body temperatures (36.1 ± 1.8 ºC) recorded in Paracas (south Peru, Catenazzi et al. 2005). However, body temperature of M. occipitalis differs from that of M. tigris (32.2 ± 1.6 ºC, Pérez 2005), recorded at summer in Lomas de La-chay, central Peru. These three species are relatively abundant in the Peruvian coast, with overlapping distribution ranges (M. peruvianus and M. occipitalis in northern Peru and M. tigris and M. peruvianus in central Peru, Dixon & Wright 1975, Pérez 2005, Catenazzi et al. 2005). Information on thermal ecology of other Microlophus species in Peru is not available. Based on the data collected, the observed variations could be explained by differences in habitat or microhabitat use and/or geographic locations which impose climatic differences (for example, fog cover increase and wind temperatures decrease from north to south, Huey 1974, Catenazzi et al. 2005). Observed differences could also be related to ecological constraints and/or phyloge-netic components; however, it remains unknown.

Additionally, Microlophus occipitalis displays behavioral adjustments by altering their position with respect to the sun or by shifting their microhabitat (J. Jordán, pers. obs.). During the morning, rocky substrate or open spaces are used with more frequency. Towards midday, bushes and trees which contain shadows are selected by the lizards, using higher perches. Late in the afternoon, they have been seen on rocks or fallen logs pressing their bodies to these surfaces to maintain their Tbs for longer periods. Moreover, they have been seen active during slight rainfalls meanwhile other species in the same area (e.g. Stenocercus puyango and Ameiva edracantha) cease their activities (J. Jordán, pers. obs.) suggesting a possible temporal segregation between them. The overall contribution of air temperature to body temperature of Microlophus occipitalis in PNCA occurs in combination with other factors, such as wind speed, microha-bitat structure, and solar radiation, forming an environmental mosaic, where individuals could select an appropriate range of operative temperatures, as reported in other lizard species (Castilla et al. 1999, Adolph 1990).

Microlophus occipitalis male and female similarities in body temperatures could reflect similarity in microhabitat used by both sexes. Females were usually captured near or within male’s territories, sharing similar microhabitat characteristics and environmental temperatures. A review of an extensive thermal ecology database of 56 desert lizard species revealed that differen-ces in Tb between sexes are not common in desert lizard species, with only a few exceptions (Huey & Pianka 2007). The absence of significant differences of the degree of thermoregulatory behavior between male and female M. occipitalis (estimated by ΔTs and ΔTa) was partially explained by Tb and microhabitats temperatures, suggesting similar thermoregulatory behaviors

99

Thermal ecology of microlophuS occipitaliS


for both sexes.

In addition to this first contribution, more descriptive and experimental data on thermal ecology and physiology are needed to gain insights in Microlophus occipitalis population dynamics, specially reated to regional climate change scenarios.

AcknowledgementsWe thank former Zona Reservada de Tumbes (actually Parque

Nacional Cerros de Amotape) staff for granting the required research permits and to the town of La Angostura for logistical support during fieldwork.

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Zar J. H. 1999. Biostatistical analysis. 4th ed. Upper Saddle River, Prentice Hall.

100

Jordán & Pérez Z.


101

Surrogacía taxonómica en bosque montano andino




Salvador Herrando Pérez1,2 y María de los Ángeles La Torre-Cuadros3,4*

Taxonomic surrogacy in andean montane forests

1 Earth and Environmental Scien-ces, University of Adelaide, 5005 SA, Australia.2 Bioestudios Saganta, c/ Padre Jofre 19, piso 3, pta. 7, Castellón, 12006, España. E-mail: [email protected]; [email protected] World Agroforestry Centre (ICRAF), Av. La Molina 1895, Lima 12- Perú. 4 Herbario Forestal MOL- Facultad de Ciencias Forestales Universidad Nacional Agraria La Molina, Apdo. 456. Lima 1- Perú, Tel-Fax: +51-1-3493902. *Autor para correspondencia E-mail:[email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEn ecología, los surrogados son variables ambientales o bióticas que representan la biodiversidad de un área. Su uso permite afrontar limitaciones logísticas y/o desconocimiento taxonómico para muestrear e identificar especies, y se ha convertido en una herramienta importante en conservación y gestión. En este trabajo, ilus-tramos un método de surrogacía basado en ordenaciones multivariadas, y lo aplicamos a datos de cobertura arbórea en el bosque montano de Chanchamayo (Andes, Perú).

Palabras clave: Chanchamayo, Conservación, Escalamiento multi-dimensional, Ensamblajes de árboles, Perú

AbstractEcological surrogates are environmental or biotic proxies for biodiversity quantification. Their application circumvents logistic constraints and taxonomic voids to sample and identify species, and has become an important tool in conservation and management. In this study, we illustrate a surrogate method using multivariate ordinations, and we apply it to tree data from the Chanchamayo montane forest (Andes, Peru).

Keywords: Chanchamayo, Conservation, Multi-dimensional scaling, Peru, Tree assemblages

IntroducciónEl concepto de surrogados fue introducido en la biología de

la conservación en la segunda mitad del siglo pasado, y definido como los grupos taxonómicos bien conocidos, cuyo monitoreo es relativamente sencillo y cuya diversidad representa la diversidad de otros grupos taxonómicos. La gestión de las aéreas protegi-das pueden verse afectadas por las dificultades surgidas ante el enorme esfuerzo que implica muestrear grandes extensiones de hábitat y la incertidumbre taxonómica (y por supuesto genética)de muchos componentes de la biota; es por ello que la utilización de surrogados se ha convertido en herramienta imprescindible en estrategias modernas de selección y gestión de reservas (Margules & Pressey 2000, Pressey 2004, Sarkar et al. 2006), incluso a nivel global (Balmford et al. 1996, Myers et al. 2000, Hughes et al. 2002, Lamoreux et al. 2006).

Con su creciente aplicación, el concepto de surrogado se ha expandido en varias direcciones, requiriendo definición de conceptos afines como ‘complementariedad’, ‘congruencia’, ‘irremplazabilidad’ o ‘vulnerabilidad’ (Sarkar et al. 2006). Se han descrito distintos tipos de surrogados (especies ‘indicadoras’, ‘pa-raguas’, ‘bandera’, ‘focales’, entre otras) que atienden objetivos de conservación particulares (Lambeck 1997, Caro & O'Doherty 1999, Favreau et al. 2006, Rodrigues & Brooks 2007), y también métodos que analizan surrogados de riqueza tanto de especies (e.g. Price et al. 2006, Lewandowski et al. 2010, Mazaris et al. 2010, van Weerd & de Haes 2010) como de ensamblajes de especies (e.g. Oliver et al. 1998, Pharo et al. 1999, Hooper et al. 2002, Chiarucci et al. 2005, Arponen et al. 2008, Cushman et al. 2010). Por otra parte, un surrogado ya no es necesariamente una planta o un animal, puede ser también una variable ambiental (Faith & Walker 1996, Wessels et al. 1999, Faith 2003, Lassau & Hochuli 2008, Howell 2010), y esos surrogados ambienta-les son de innegable utilidad en ecosistemas de alta diversidad en hábitats de grandes proporciones como arrecifes coralinos (Mumby et al. 2008) o selvas tropicales (Costa et al. 2005). Fi-

nalmente, la surrogacía también ha abordado si diversidad a nivel de especie puede ser capturada con identificaciones taxonómicas de individuos a nivel de género hasta orden (e.g. Grelle 2002, Olsgard et al. 2003, Cardoso et al. 2004, Villasenor et al. 2005, Li et al. 2006, Mandelik et al. 2007), morfoespecies (Oliver & Beattie 1996, Ramsay et al. 2006, Abadie et al. 2008), gremios funcionales (Gitay et al. 1999, Bady et al. 2005, Mayfield et al. 2005, Cabeza et al. 2008), y biota muerta (Warwick & Light 2002). En todos esos casos, los surrogados taxonómicos tratan de eludir los costos logísticos de una identificación sistemática precisa. Esencialmente se trata de cuantificar biodiversidad, con menos esfuerzo y menos dinero pero manteniendo la fiabilidad de la estimación, y por lo tanto siempre conlleva un compromiso entre costos y fiabilidad.

Este trabajo examina esquemáticamente parte del análisis de surrogacía taxonómica en bosque montano andino del Valle de Chanchamayo (Junín, Perú) realizado por La Torre-Cuadros et al. (2007), de manera que pueda ser replicable para investigado-res ajenos a este tipo de técnicas. En concreto, el análisis determi-na si la diferenciación de ensamblajes arbóreos en varias parcelas florísticas coincide para 6 niveles taxonómicos (morfoespecie, especie, género, familia, orden, phylum). A falta de robustecer la fiabilidad de nuestras conclusiones con un número mayor de parcelas, los resultados sugieren que, para el bosque montano de Chanchamayo, la presencia/ausencia de familias puede ser un surrogado taxonómico fiable del recambio de especies arbóreas.

Datos florísticosLos datos biológicos son de abundancia relativa de árboles

(>10 cm de diámetro a la altura del pecho) en 7 parcelas de 1 hectárea en el Valle de Chanchamayo. Las parcelas representan distintas alturas, pendientes y laderas de esta región de la Cordi-llera Andina (ver La Torre-Cuadros et al. 2007), incluyendo un sitio de estudio en el recientemente creado Santuario Nacional de Pampa Hermosa. Se construyeron 12 bases de datos rectan-gulares de abundancia relativa de taxa en las 7 parcelas (Fig. 1):

102

Herrando Pérez & La Torre-Cuadros


6 de esas bases de datos incluyeron densidades transformadas logarítmicamente para cada taxón, y las otras 6 contenían pre-sencia/ausencia (unos y ceros) de taxones. La transformación permite que las ordenaciones sean sensibles a la abundancia relativa de especies dominantes y especies de menor abundancia. Las especies fueron agrupadas por género/familia/orden/phylum, de manera que la densidad relativa en cada uno de esos niveles taxónomicos por parcela resultó de sumar las densidades relativas de todas las especies pertenecientes a cada nivel (Fig. 1). Un total de 94 taxones de árboles pudieron ser diferenciados morfológi-camente sin asignación taxonómica (morfoespecies), de manera que también se construyeron dos matrices de densidad relativa: una con especies identificadas y otra con especies identificadas más morfoespecies. En el caso de presencia/ausencia, las matrices rectangulares incluyeron ‘unos’ para aquellas parcelas en las que los distintos niveles taxonómicos estaban representados por al menos una especie. Los ensamblajes de árboles fueron estu-diados mediante dos métodos de estadística multivariada en el programa Primer (Clarke & Gorley 2006). Por ‘ensamblaje’ de árboles se siguió la definición de Fauth et al. (1996) (i.e., grupos de especies emparentadas filogenéticamente que cohabitan en la misma comunidad), y diferencias en ensamblajes entre las 7 parcelas de estudio indicaron recambios en la composición de

taxones (datos presencia/ausencia) más cambios en la densidad relativa de esos taxones (datos transformados logarítmicamente).

Análisis de recambio de taxones entre parcelasLa estructura de los ensamblajes en análisis individuales para

cada nivel taxonómico se realizó mediante ‘Escalamiento multi-dimensional no-métrico’ (nMDS; Kruskal 1964). nMDS utiliza un procedimiento de maximización numérica para representar las parcelas de estudio en un gráfico de ordenación de acuerdo a una medida de similitud, generando una medida de fiabilidad denominada stress (stress < 0,1 corresponde con ordenaciones muy fiables). En la ordenación, parcelas con ensamblajes arbó-reos relativamente semejantes (menor recambio de taxones entre ellas) aparecerán más cercanas que parcelas con ensamblajes más discrepantes (mayor recambio de taxones). Para cuantificar el recambio de taxones entre parcelas, se utilizó similitud Bray-Curtis por sus comprobadas propiedades frente a otros índices, particularmente la adición de muestras a un análisis (por ejem-plo, tras una nueva campaña de muestreo en campo) no afecta los valores de similitud ya calculados entre muestras previas, la doble ausencia de un especie en dos localidades no contribuye ninguna similitud entre muestras, y la similitud es máxima o mínima cuando, respectivamente, dos muestras son idénticas o

Figura 1. Esquema del análisis de surrogacía taxonómica del estrato arbóreo de 7 parcelas florísticas (1 hectárea) en el Valle de Chanchamayo. Se produce una ordenación nMDS global y un dendrograma global a partir de similitudes Bray-Curtis [matrices triangulares pequeñas] basadas en datos de abundancia relativa (presencia/ausencia, y densidades logarítmicas) para 6 niveles taxonómicos (con inclusión de morfoespecies en uno de los niveles) [matrices rectangulares]. Se utilizó correlación de Spearman entre las 12 matrices triangulares pequeñas para construir la matriz triangular grande empleada en la ordenación y clasificación globales.

taxa x 7 párcelas 7 x 7 párcelas 7 párcelas

densidad relativa

presenciaausencia

similitudBray-Curtis

OrdenacionnMDS

598 especies +morfoespecies

504 especies

156 géneros

70 familias

31 órdenes

3 filos

transformacionlogaritmica correlacion de

Spearman

12 matricestriangulares

dendrograma global12 x 12 matrices triangulares

ordenacion global nMDS

103



no comparten ninguna especie (ver Clarke et al. 2006). Se calculó un valor de similitud Bray-Curtis entre cada pareja posible de parcelas y, como resultado, cada matriz rectangular ‘taxones x 7 parcelas’ se convirtió en una matriz triangular ‘7 x 7 parcelas’ compuesta por similitudes Bray-Curtis. Los nMDs están ba-sados en esas matrices de similitud. El resultado de esta parte del análisis son 12 ordenaciones nMDS en base a otras tantas matrices triangulares construidas a partir de datos de densidad o presencia/ausencia para los 6 niveles taxonómicos (Fig. 1).

Los nMDS para morfoespecies, especies, géneros y familias pueden ser consultadas en La Torre Cuadros et al. (2007). A nivel de especie (con y sin morfoespecies) se distinguieron 3 tipos de ensamblajes: 1 parcela de bosque montano bajo (Pampa Hermosa), y 6 de bosque montano propiamente con ensambla-jes distintos en la franja occidental (Pichita, 2 parcelas) y en la franja oriental (Génova y San Ramón, 4 parcelas) de esta parte de la Cordillera Andina.

Análisis de surrogados taxonómicosLa Ordenación de segundo orden (SSO) (Somerfield &

Clarke, 1995) permite evaluar el grado de parecido de las 12 ordenaciones nMDS producidas en el apartado anterior. Esa se-mejanza se cuantifica con una simple correlación (normalmente

Spearman o Kendall) entre cada dúo de matrices triangulares (Mantel 1967). Como cualquier índice de correlación, aquí también se relacionan medidas pareadas de dos variables: en este caso similitudes Bray-Curtis entre matrices triangulares. Disponemos de 12 matrices triangulares de 7 x 7 parcelas, y por ello el SSO calcula un valor de correlación entre cada dúo de matrices triangulares (Fig. 1). El resultado es una matriz triangular global de tamaño 12 x 12 y rellena de correlaciones que, tomadas como índices de similitud, sirven para producir una ordenación nMDS global. Los puntos en esa ordenación global representan cada matriz triangular. Aquellas matrices triangulares que producen ordenaciones parecidas de parcelas (correlaciones altas implican un patrón parecido de recambio de taxones) aparecerán más cercanas entre sí en el nMDS global que aquellas matrices triangulares que producen ordenaciones contrastantes (correlaciones bajas). El nMDS global fue comple-mentado con un dendrograma sobre la matriz triangular global utilizando promediado grupal como criterio de agrupamiento (Day & Edelsbrunner 1984).

Los resultados de este análisis indican correlaciones bastantes altas (>0,7) en el recambio de taxones entre parcelas a nivel de especie (con y sin morfoespecies), género y familia, tanto cuando se utiliza presencia/ausencia como cuando se usan densidades

Figura 2. Ordenación nMDS global (arriba, Stress = 0.04) y Dendrograma global (abajo) del análisis de surrogacía taxonómica del estrato arbóreo de 7 parcelas florísticas (1 hectárea) en el Valle de Chanchamayo, para 6 niveles taxonómicos y similitudes Bray-Curtis entre parcelas. Identificaciones a nivel de morfoespecie, especie, género y familia, tanto con presencia/ausencia de taxones (PA) como con sus densidades transformadas con logaritmos (Log), revelan relativamente altas correlaciones de Spearman (> 0.7). Las correlaciones a nivel de orden y phylum son de menor magnitud.

Mat

rices

de

sim

ilitu

d B

ray

- Cur

tisCorrelación de Spearman

104



logarítmicas (Fig. 2). Las correlaciones disminuyen ostensible-mente cuando se compara el recambio de especies con el recam-bio de órdenes o phyla entre parcelas (Fig. 2). La Torre Cuadros et al. (2007) describen la semejanza de las ordenaciones a nivel de especie, género y familia con datos de presencia/ausencia, abundancias relativas y áreas basales (crudas y logarítmicas), incluyendo además morfogéneros y morfofamilias.

Comentario finalLa franja tropical de la Cordillera de los Andes constituye

uno de los 25 principales “puntos calientes” de biodiversidad global, es decir alto endemismo coincide geográficamente con alta tasa de degradación ambiental (Myers et al. 2000). Su gran extensión (~300,000 km2, 25% protegidos) explica que lidere los registros globales de plantas y vertebrados endémicos, y hace de la aplicación de surrogados una necesidad para manejar su conservación. Este estudio sugiere que la diversidad de ensam-blajes arbóreos del bosque montano del Valle de Chanchamayo podría ser monitoreada óptimamente estimando presencia/ausencia de familias en parcelas de 1 hectárea y obviando taxones poco conocidos.

Es importante señalar que estos resultados son provisionales y deberán confrontarse con datos arbóreos para un mayor número de parcelas en futuros estudios. Sería interesante ubicar nuevas parcelas a lo largo de las Yungas peruanas para direccionar las ya emergentes y otras nuevas investigaciones, y añadir nuevos objetivos de estudio, en particular la utilidad del surrogado arbóreo en la identificación de distintos grados de perturbación antropogénica y como indicador de diversidad de grupos zooló-gicos. La iniciativa puede tener amplio impacto en instituciones patrocinadoras de conservación internacional y en los grandes proyectos de infraestructura y extracción.

Muchos de los estimadores de diversidad usados en los análisis de surrogacía, sean de diversidad de especies o ensamblajes, y en particular cuando el tamaño muestral es pequeño, necesitarán de procedimientos como jackknifing o bootstrapping que per-mitan calcular intervalos de confianza (e.g. Hellmann & Fowler 1999, Anderson & Ashe 2000), o randomización para controlar la presencia azarosa de especies (e.g. Warwick & Light 2002, Lamoreux et al. 2006, Cushman et al. 2010). Los métodos de ordenación multivariada aquí utilizados son conceptualmente sencillos, y con mínimas asunciones matemáticas. Referencia a la gama disponible de paquetes estadísticos y bibliografía sobre métodos de ordenación puede consultarse en red ‘ordination.okstate.edu’ y en Herrando-Pérez et al. (2008), y especial mención merecen los paquetes ‘Vegan’ y ‘Ade4’ ejecutables gratuitamente en lenguaje de programación R (R:Development-Core-Team 2010).

En último término queremos resaltar que los surrogados no eliminan la necesidad de estudiar especies y el papel imprescin-dible que el taxónomo especializado cumple en el inventariado de la biodiversidad. El incremento de especies identificadas subrayará el valor de cualquier área protegida, todavía más si conduce a la descripción de taxones nuevos para la ciencia e identificación de endemismos de gran utilidad en biogeografía, macroecología, conservación y bioprospección.

AgradecimientosAl financiamiento otorgado a M.A. La Torre-Cuadros por la

beca semilla de Iniciativa de Liderazgo para la Conservación de

la Amazonía (ACLI) de la Universidad de Florida apoyada por la Iniciativa Andes-Amazónica de la Fundación Gordon y Betty Moore y al Dr. Kenneth Feeley por sus valiosas sugerencias al manuscrito.

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Karyotypes of akodon orophiluS and thomaSomyS sp. from Huánuco, Peru



Karyotypes of Akodon orophilus Osgood 1913 and Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) from Huánuco, Peru

Víctor Pacheco1, Jesús H. Córdova2 and Margarita Velásquez3

Cariotipos de Akodon orophilus Osgood 1913 y Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) de Huánuco, Perú

1 Departamento de Mastozoología, Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María, Lima, Perú. Email: [email protected]

2 Departamento de Herpetología, Laboratorio de Citogenética Molec-ular “Javier Zapata Arias”, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

3 Laboratorio de Genética Humana-Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

NOTA CIENTÍFICA


AbstractConventional chromosomal preparations were made of three native mice from Huánuco, Peru: a male and a female of Thomasomys sp., and a male of Akodon orophilus. Thomasomys sp. had a karyotype of 2n = 42, XY (n = 21), meanwhile A. orophilus presented 2n = 22, XY (n = 11). Comparisons between chromosomal pairs from the existent literature indicate that both are new karyotypes. Thomasomys sp. has a distinct sexual Y chromosome, the only metacentric (m) reported for the genus. The chromosomes X and Y of A. orophilus are acrocentrics (a); and the length of chromosome Y (2/3 of the length of X) distinguishes A. orophilus from other congeneric. Because the structural differences between the sexual chromosomes usually generates mechanism of reproductive isolation at intraspecific level and are bigger still in interspecific crosses, we concluded that the karyotypes reported here support the validity of the species A. orophilus and suggest that Thomasomys sp. represents a new species to science.

Keywords: Akodon, Thomasomys, karyotype, Yungas, Sigmodontinae

ResumenSe procesaron preparados cromosómicos convencionales de tres ratones procedentes de Huánuco, Perú: una hembra y un macho de Thomasomys sp., y otro macho de Akodon orophilus. Thomasomys sp. presentó un cariotipo 2n = 42, XY (n = 21), en tanto que A. orophilus presentó 2n = 22, XY (n = 11). Thomasomys sp. tiene un cromosoma sexual Y distinguible, por ser el único metacéntrico (m) entre los reportados para el gé-nero. A. orophilus tiene los cromosomas X e Y acrocéntricos (a), alcanzando el Y los 2/3 de la longitud del X, característica que la diferencia de otras especies congenéres. Dada la importancia que tienen las diferencias estructurales entre los cromosomas sexuales como usual mecanismo generador de problemas reproductivos a nivel intraespecífico, y mayores aún en cruzas interespecíficas, consideramos que los cariotipos reportados aquí apoyan la validez de la especie A. orophilus y sugiere que Thomasomys sp. representa una especie nueva para la ciencia.

Palabras clave: Akodon, Thomasomys, cariotipos, Yungas, Sigmodontinae.

IntroductionPeru is considered one of the twelve more biomegadiverse

countries of the world (Lamas 1982, McNeely et al. 1990); and it ranks fifth in regard to mammalian diversity in the world (Pacheco et al. 2009). Some 162 species of rodents are currently reported for Peru and the report of several new species is known to be in preparation (Pacheco et al. 2009). This scenario compels us to devote time and resources to better know our diversity.

At present, the study of the karyotypes is an excellent ap-proach to solve problems of identification, species determina-tion, classification, phylogeny and distribution of the species, and a fundamental parameter – and sometimes irreplaceable – for this purpose. Thus, this method has been widely used in the systematics of Neotropical rodents (Reig and Useche 1976, Gardner and Patton 1976, Reig et al. 1980, Aguilera et al. 2000).

Akodon and Thomasomys comprise two of the most specious genus of Sigmodontinae with 41 and 36 species respectively (Musser and Carleton 2005). In Peru, Akodon is represented by 14 species and Thomasomys by 18 species (Pacheco et al. 2009). A summary of karyotype information for Akodon from Peru was reported by Patton and Smith (1992). Adequate karyotype information for Thomasomys from Peru is found in Gardner and Patton (1976) and Salazar-Bravo and Yates (2007), but a sum-mary is still missing. Karyotype information for several species of Akodon and Thomasomys are still missing.

This study reports for the first time the karyotype of Akodon orophilus, an endemic rodent to Peru, and Thomasomys sp., an apparently new species to science (Patton and Smith 1992, Pa-checo 2003), based on three samples obtained from the cloud forests of Palmapampa, of Huánuco, Peru.

Material and methodsTwo karyotypes were evaluated based on conventional

chromosome staining (somatic and germinal cells) from three rodents collected in the field and prepared in the laboratory: a male and female of Thomasomys sp. (MUSM 17826 and 17827 respectively), and a male of Akodon orophilus (MUSM 17795). These specimens were obtained during an mammals diversity survey from Palmapampa, ( approximately at 20 km SE of Chaglla), along the road from Chaglla to Tomayrica, Distrito Chaglla, Provincia Pachitea, Departamento Huánuco, at 3020 m elevation, 09º53'12''S, 75º53'22''W, from 15 to 26 of May 2000. The habitat is a typical montane forests or Yungas, and moderately fragmented by potato agriculture. This locality was described and a map presented by Lehr et al. (2002).

The species were identified based on external and craneo-dental characteristics by the first author (VP) following Patton and Smith (1992) for Akodon, and Pacheco (2003) for Thoma-somys. The specimens are deposited in the Museo de Historia Natural, Universidad de San Marcos (MUSM). Chromosomal preparations and staining follow the protocols described by

108

Pacheco et al.


Figure 1. Karyotype of Akodon orophilus from Palmapampa, Departa-ment of Huánuco, Peru (MUSM 17795) (scale bar = 5 μm).

Cromosomal Pair

Relative Length

Centromeric Index

Chromosomal Type

1 21.024 0.447 m2 12.191 0.407 m3 9.541 0.432 m4 9.452 0.306 sm5 8.657 0.316 sm6 6.36 0.423 m7 6.184 0.429 m8 6.007 0.482 m9 3.799 0.444 m10 2.65 0.333 smX 8.834 0.201 aY 5.3 0.167 a

Table 1. Karyometric data of Akodon orophilus.

Córdova (1993) adapted to rodents. Pictures were taken with two photomicroscopes (Leitz Orthoplan-Orthomat and Leitz-Orthoplan 20) with film Agfa Ortho-25, and printed in bromide Kodak paper, degree 2 and 4. In all samples the karyotypes were obtained by counting the chromosomes of at least seven of the better metaphases (and diakinesis in males) for individual, by arranging and qualifying the chromosomes according to Levan et al. (1964) and Green and Sessions (1991). In this work, “ac-rocentrics" (a) is used here for mammalian chromosomes and comprise the “subtelocentrics” and “telocentrics” chromosomes of the Green & Sessions’s chromosomal nomenclature.

Results and discussionThese results represent the first karyotypes for Akodon orophi-

lus and Thomasomys sp. These are here described, illustrated and compared with relevant works in the literature.

Akodon orophilus

The specimen of A. orophilus (MUSM 17795) has a karyotype of 2n = 22, FN = 40 (Fig. 1, 4; Table 1). All the autosomes are biarmed (8 metacentric, m; and 2 submetacentric pairs, sm), meanwhile the X and Y are acrocentrics (a). The Y chromosome is relatively long because in size it is 2/3 the length of the X chromosome. Gardner and Patton (1976) reported a karyotype of 2n = 22, FN = 40 for Akodon sp. (Ancash, Peru), but X and Y are sm in this taxon and a in our sample. Likewise, Patton

(1987) and Patton et al. (1990) reported a similar karyotype (2n= 22) for A. aerosus and A. torques, from Cuzco Department; but these have a submetacentric X. In addition, A. torques has a subtelocentric Y which is 1/2 the length of the X chromosome.

According to the revision by Patton and Smith (1992) the genus Akodon in Peru presents chromosomal complements from 2n = 22 to 2n = 40, as is seen in Akodon juninensis (2n = 40), A. lutescens (2n = 40), A. boliviensis (2n = 40), A. mollis (2n = 22 to 36-38), A. subfuscus (2n = 40), A. torques (2n = 22-26), A. aerosus (2n = 22-40), A. albiventer (2n = 40), and A. kofordi (2n = 40). The karyotype of A. orophilus and the diploid number of Peruvian populations of A. fumeus were unknown at that time. All these karyotypes are markedly different to the one reported here for A. orophilus. Hsu and Benirschke (1973) reported a karyotype of A. orophilus with 2n = 26 from specimens from Department of Ayacucho, but these were later identified as A. torques by Patton and Smith (1992).

Structural differences of sexual chromosomes reinforce the separation of Akodon orophilus from other congeners, although the species is considered a complex group and might represent more than one species (Patton and Smith 1992, Smith and Patton 2007).

Thomasomys sp.

The specimens of Thomasomys sp. have a karyotype of 2n = 42, n = 21, FN = 47 (Fig. 2, 4; Table 2). All autosomes are acrocentrics except the pairs 1, 5 and 20 that are metacentrics (m). In regard to the sexual pair, the chromosome X is a, and the Y is m. Secondary constrictions were found in the medial region of long arm of X sexual pair and the distal region of the long arm of autosomal pair 10 (Fig. 3A, B).

The species of the genus Thomasomys are a uniform group characterized by a diploid number of 42 or 44, and a pre-dominantly acrocentric autosomic complement (Gardner and Patton 1976). Numerically our results are similar to those of Thomasomys monochromos from Colombia (Gardner and Patton

Figure 2. Karyotype of Thomasomys sp. from Palmapampa, Huánuco, Peru (MUSM 17826). Scale bar = 5 μm.

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Karyotypes of akodon orophiluS and thomaSomyS sp. from Huánuco, Peru


1976), but in this species the autosomes are acrocentrics and the chromosome X is submetacentric (sm). The chromosome Y is the second biarmed chromosome reported for the genus.

A summary of reported karyotypes for Thomasomys is present-ed for comparisons with Thomasomys sp. (Table 3). T. emeritus is distinguished here from T. laniger following karyotype data (Aguilera et al. 2000) and morphology (Pacheco 2003). The karyotype of Thomasomys sp. from Pichincha, Ecuador, reported by Gardner and Patton (1976) is reidentified as T. paramorum by the first author (VP); but this species is apparently polymor-phic in karyotype morphology. The chromosomes X and Y of T. paramorum from Tungurahua, Ecuador (Haynie et al. 2006) are acrocentrics (a), while those from Pichincha (Gardner and Patton 1976) are submetacentrics (sm). The voucher of the karyotype reported for T. taczanowskii in Gardner and Patton (1976) is also reidentified as T. oreas by the first author (VP).

For Peru, Gardner and Patton (1976) reported the karyotypes of Thomasomys aureus (2n = 44, FN = 42), T. kalinowskii (2n = 44, FN = 44), T. notatus (2n = 44, FN = 44), and T. oreas (2n = 44, FN = 44); all four with the chromosomes X and Y acrocen-trics (a) and without a marked polymorphism. The karyotype presented here for Thomasomys sp. is within the range known

Cromosomal Pair

Relative Length

Centromeric Index

Chromosomal Type

1 12.52 0.475 m2 9.984 0.083 a3 8.558 0.124 a4 8.24 0.101 a5 8.082 0.481 m6 5.864 0.111 a7 4.596 0.12 a8 4.12 0.108 a9 3.962 0.094 a

10 3.803 0.122 a11 3.645 0.121 a12 3.487 0.081 a13 3.328 0.037 a14 2.853 0.055 a15 2.357 0.074 a16 1.426 0.104 a17 1.109 0.093 a18 0.951 0.086 a19 0.792 0.072 a20 0.634 0.451 mX 6.339 0.04 aY 3.17 0.443 m

Table 2. Karyometric data of Thomasomys sp.

Figure 3. Amplification of chromosomes of Thomasomys sp. A.- Ob-serve the metacentric Y chromosome and the secondary constriction in the long arm of X in the sexual pair. B.- The pair 10 has secondary constrictions in the long arm.

Species name 2N FN X Y Reference

T. niveipes 24 42 M or SM A Gómez-Laverde et al. 1997T. laniger 40 40 M or SM A Gómez-Laverde et al. 1997T. emeritus1 42 40 M A Aguilera et al. 2000T. monochromos 42 42 SM A Gardner and Patton 1976T. aureus 44 42 A A Gardner and Patton 1976T. paramorum2 44 42 SM SM Gardner and Patton 1976T. paramorum 44 42 A A Haynie et al. 2006T. vestitus 44 42 A A Aguilera et al. 2000T. andersoni 44 42 ? ? Salazar Bravo and Yates 2007T. kalinowskii 44 44 A A Gardner and Patton 1976T. notatus 44 44 A A Gardner and Patton 1976T. oreas3 44 44 A A Gardner and Patton 1976Thomasomys sp. 42 47 A M this contribution

Table 3. Summary of karyotypes reported for species of Thomasomys.

1 originally reported as T. laniger2 originally reported as Thomasomys sp.3 originally reported as T. taczanowskii

Figure 4. Idyograms of Akodon orophilus and Thomasomys sp.

110

Pacheco et al.


for Thomasomys; however, it differs from other karyotypes by the biarmed Y chromosome and biarmed autosomal pairs 1, 5 and 20, and 2n = 42 instead of 2n = 44. Karyotype data then reinforce the suggestion based on morphology that Thomasomys sp. is a new species (Pacheco 2003).

AcknowledgmentsWe thank to Lily Arias, Marina Villalobos, Claudia Chung,

Angela Vásquez, and César Aguilar for their assistance during the field work. To Carlos Tello for helping in the curatorial work of these samples, and to Dan Vivas for his comments on karyotype morphology.

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111

Cambios en las comunidades bacterianas de suelo



Cambios en las comunidades bacterianas de suelo luego de una contaminación con hexadecano

Graciela N. Pucci, Adrián J. Acuña, Natalia Y. Nohra y Oscar H. Pucci

Changes in soil bacterial communities after contamination with hexadecane

Universidad Nacional de la Pa-tagonia San Juan Bosco. Centro de Estudios e Investigación en Microbiología Aplicada (CEIMA). Ruta Provincial Nº 1, km 4, Como-doro Rivadavia (CP 9000). Chubut, Argentina.

Email Graciela Pucci: [email protected] Email Adrián Acuña: [email protected] Email Natalia Nohra: [email protected] Email Oscar Pucci: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEl presente trabajo informa sobre los cambios en la comunidad bacteriana de un suelo proveniente de una zona hidrocarburífera de Argentina. Los cambios se observaron en un ensayo de microcosmo el cual fue sometido a contaminación con hexadecano. La determinacion de hidrocarburos y los recuentos bacterianos fueron realizados semanalmente. Los cambios en la diversidad bacteriana se determinaron por la el análisis de los ácidos grasos de membrana (FAMEs); identificándose y cuantificándose por cromatografía gaseosa utilizando los parámetros según MIDI. Se observó que la contaminación con hexadecano causa un disturbio en el suelo que conduce a un cambio en la estructura de la comunidad bacteriana.

Palabras claves: comunidades bacterianas, MIDI, suelo contaminado.

AbstractThis paper reports on changes in the soil bacterial community from a petroleum zone of Argentina. Changes were observed in a microcosm test which was subject to contamination with hexadecane. The determination of hydrocarbons and bacterial counts were performed weekly. Changes in bacterial diversity were determined by the analysis of membrane fatty acids (FAMEs), identified and quantified by gas chromatography using ac-cording to MIDI parameters. It was observed that contamination with hexadecane cause a disturbance in the soil leading to a change in the bacterial community structure.

Keywords: bacterial communities, MIDI, contaminated soil.

La relación entre la contaminación ambiental y los cambios que ella produce sobre la comunidad bacteriana de un suelo es un tema bastante estudiado. La contaminación suele ocasionar la aparición de nuevas poblaciones bacterianas dominantes dentro de la comunidad establecida. Estas pueden sobrevivir a la contaminación, mejorando su capacidad fisiológica para la utilización del contaminante involucrado (Kumar y Khanna 2010). El objetivo de este trabajo fue evaluar el comportamiento de la comunidad bacteriana del sedimento de un arroyo seco, a las sucesivas contaminaciones con hexadecano.

El suelo investigado proviene de un arroyo seco de las inme-diaciones de la ciudad de Comodoro Rivadavia en la Provincia de Chubut, Argentina. El cauce del arroyo atravesaba la cuenca hidrocarburífera del Golfo San Jorge. Para el desarrollo del trabajo, se diseñaron tres microcosmos, por triplicado, con un kilogramo de suelo cada uno. El microcosmo denominado LM1 sólo se le adicionó la muestra de suelo, al denominado LM2, además del suelo, se le incorporó nutrientes para lograr un relación C:N:P de 100:5:0,5 y agua destilada estéril para establecer la humedad del suelo en 20%. El denominado LM3 se preparó en las mismas condiciones que LM2, y se contaminó inicialmente con 10000 mg.kg-1 de hexadecano. Luego de trans-curridos 70 y 98 días se incorporó una nueva contaminación con 2000 mg.kg-1 de hexadecano en LM3 y se acondicionó nuevamente en LM2 y LM3 el contenido de nutrientes y hu-medad. Todos los microcosmos se incubaron por 105 días a 28 °C en oscuridad. El seguimiento de los microcosmos se realizó semanalmente por recuentos bacterianos por diseminación en superficie en medio TSBA (Britania) y por la determinación de hidrocarburos totales por espectrofotometría en el infrarrojo según la norma 418.1 de la Environmental Protection Agency. Las modificaciones en la diversidad de la comunidad bacteriana se determinó por ácidos grasos de membrana (FAMEs) totales

extraídos del suelo según lo propuesto por Ritchie et al. (2000). Los ácidos grasos extraídos se identificaron y cuantificaron por cromatografía gaseosa utilizando los parámetros de corrida según MIDI–Sherlock (versión 6.0) (Sasser 1990). Los perfiles obtenidos fueron analizados mediante un análisis estadístico multivariado de componentes principales y se calculó el índice de diversidad de Shannon-Wiener. Ambos análisis se realizaron con el programa PAST.

El hexadecano es un hidrocarburo de cadena lineal que fácil-mente puede ser degradado por los microorganismos del suelo ya que, prácticamente, no presenta toxicidad. Una comunidad bacteriana adaptada a la presencia de hidrocarburos, general-mente posee miembros que pueden responder rápidamente a la incorporación de este contaminante y comenzar a utilizarlo como fuente de carbono y energía (van Elsas et al. 2007), aumentando su número en los recuentos bacterianos, pero disminuyendo su biodiversidad (Atlas y Philp 2005). La utilización como fuente de carbono y energía en LM3 fue buena y rápida (Tabla 1), modificando la comunidad bacteriana y acercándose al estado original cuando el hidrocarburo disminuyó aproximadamente un 90% (Fig. 1C). Los sucesivos agregados de hexadecano en los días 70 y 98 produjeron un resultado similar. Estas observaciones concuerdan con lo reportado por Fuller y Manning (2004) para bacterias gram positivas inhibidas por la presencia de TNT que, luego de ser removido el contaminante, su número se restableció. Stephen et al. (1999) sugirieron que la restauración de la estruc-tura de la comunidad bacteriana a un estado similar a la que presentaban antes del disturbio producido por un contaminante, podría ser usada como parámetro para determinar el punto final, en términos ecológicos, de un proceso de biorremediación.

El suelo que solo fue movido de su lugar de origen y llevado al laboratorio, microcosmo LM1, también sufrió modificaciones, a pesar de no haber sido contaminado con hexadecano. Se observó

112

Pucci et al.


una modificación en el valor del índice de Shannon-Wiener, con un número de bacterias constante en el tiempo. La dispersión de la comunidad bacteriana también existió (Fig. 1A), acompañada de una modificación del índice de gram positivos/gram negativos que muestra un aumento de los microorganismos gram positivos en los días 21 y 35 para luego decaer y mantenerse en valores bajos. El tiempo produjo un agotamiento de los pocos nutrientes existentes en el suelo y la falta de agregado de humedad generó la dispersión de las muestras sin que puedan permanecer juntas o volver a valores próximos a los del inicio del ensayo.

DíasLM1 LM2 LM3

g+/g- SW UFC/g g+/g- SW UFC/g g+/g- SW UFC/g TPH*Inicial 6,24 4,141 5,0.103 7,79 4,223 5,0.103 5,50 1,889 5,0.103 10000

7 6,37 3,966 7,65 4,021 6,11 2,56114 5,99 4,086 9,13 3,895 5,83 2,61321 9,03 3,884 8,16 3,86 1,55 2,94 336329 9,53 3,966 9,95 3,941 1,40 3,004 220035 6,24 3,746 7,14 4,207 1,03 3,085 171042 2,81 3,816 3,64 3,684 1,22 3,031 113549 4,43 3,937 1,72 4,096 1,42 2,958 31456 2,37 3,612 3,54 3,588 1,63 3,144 32863 4,21 3,518 4,0102 2,40 3,17 3,0.104 1,87 2,307 1,5.107 10170 3,35 3,807 2,80 3,579 0,49 3,072 192177 2,76 3,525 2,36 3,49 0,68 3,105 39184 3,51 4,04 1,3.104 2,93 3,96 5,4.104 1,02 3,197 1,4.107 16798 2,59 3,753 1,68 3,887 0,64 2,846 1827105 2,26 3,141 4,8.104 2,16 3,67 8,0.105 0,75 3,455 1,2.106 354

g+/g-: Índice de bacterias gran positivas/ gran negativas ((Σ 15:0i + 15:0 anteiso + 16:0i + 16:0 ai + 17:0 i + 17:0 ai)/( Σ 17cy + 18:1ω7c +19:0 cy)). SW: índice de biodiverisidad de Shannon-Wiener. TPH: hidrocarburos totales expresados en mg.kg-1.

Tabla 1. Determinaciones realizadas sobre los microcosmos estudiados.

Figura 1. Análisis estadístico multivariado de componentes principales en los tres sistemas estudiados. El gráfico A, B y C corresponden a los microcosmos LM1, LM2 y LM3 respectivamente. Los círculos llenos, vacíos y las cruces representan los diferentes períodos del estudio para diferenciar las incorporaciones de hexadecano y/o nutrientes, dependiendo del sistema.

El agregado de nutrientes provocó un disturbio formando tres grupos en el análisis estadístico (Fig. 1B), generados a partir de las tres veces que se incorporó nutrientes. Los recuentos bacte-rianos realizados en TSBA no presentaron modificaciones en el tiempo de estudio. En el día 42 se produjo una modificación en la cantidad de bacterias gram negativas que se mantuvo con el tiempo y los agregados de nutrientes.

De los resultados expuestos se puede estimar que la presencia de un contaminante como el hexadecano produce un disturbio en el suelo que conduce a un cambio en la estructura de la comunidad bacteriana del mismo. Es importante remarcar que el solo hecho de mover el suelo o incorporarle nutrientes, también implica modificaciones en la comunidad bacteriana, pero que se manifiestan de manera diferente a las producidas por el contaminante.

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Inicial7

14

21

2935

4249

56

63

70

77

8498

105

-0,16 -0,08 0 0,08 0,16

-0,16

-0,08

0

0,08

0,16

Inicial

7

14

21

29

35

424956

63

70

77

84

98

105-0,06

0

0,06

0,12

0,18

Inicial

714

21 29

3542

49 56

63

70

77

8498

105

-0,16

-0,08

0

0,08

0,16 A

B

C

Componente 1

Com

pone

nte

2

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Índices de distribución espacial usados en inventarios forestales



Revisión de índices de distribución espacial usados en inventarios forestales y su aplicación en bosques tropicales

Alicia Ledo*1, Sonia Condés1, Fernando Montes2

Review of spatial indices used in forest inventory and their application in tropical forests

1 Escuela Técnica Superior de Ingenieros de Montes. Universidad Politécnica de Madrid. Ciudad Uni-versitaria, sn. 28040 Madrid, Spain

2 CIFOR-INIA. Ctra. de La Coruña km 7.5, 28040 Madrid Spain

*[email protected]

COMENTARIOS


ResumenEn este trabajo se hace una revisión de los diferentes índices utilizados para describir y caracterizar la estruc-tura horizontal o patrón espacial en masas forestales con especial énfasis en aquellos que se han aplicado para el estudio de bosques tropicales. Estos índices se han clasificado en función del tipo de datos requerido para su cálculo. Diferentes aspectos del comportamiento estadístico y la aplicabilidad de aquellos índices más usados (los índices de Fisher y Morisita, el análisis de la varianza en escalas anidadas y la técnica SADIE de entre las técnicas que utilizan datos de densidades o coberturas en unidades de muestreo; los índices de Clark-Evans, Pielou y Byth-Ripley basados en medidas de distancias entre árboles; y las funciones L(d) y O-ring que requieren para su cálculo la posición de todos los arboles) se analizan en un caso de estudio a partir de datos de parcelas experimentales un bosque tropical andino.

Palabras clave: índices de diversidad, estructura forestal, patrón espacial, biodiversidad, bosques de niebla, Andes, Perú.

AbstractThis paper reviews the different indices used to describe and characterize the horizontal structure or spatial pattern in forest stands, with particular emphasis on those which have been applied to the study of tropical forests. These indices have been classified according to their data-inventory requirements. A number of aspects concerned with the statistical properties of the most commonly employed indices (Fisher and Morisita indices, LQV techniques and SADIE in the quadrats group; Clark-Evans, Pielou and Byth-Ripley in the nearest-neighbour group; The empirical L(d) and O-ring functions in the mapped data group) and their applicability to tropical stands, have been tested in experimental plots located in an Andean tropical forest.

Keywords: diversity index, forest structure, spatial pattern, biodiversity, cloud forest, Andes, Peru.

IntroducciónEl inventario forestal es una herramienta necesaria para el

conocimiento del monte, y la planificación de cualquier recurso requiere en primer lugar de un conocimiento del mismo (Madri-gal 2002). Tradicionalmente, los trabajos de inventario forestal se realizaban con fines orientados a la producción. Al surgir nuevas demandas de utilidades de los sistemas forestales por parte de la sociedad, se han ido incorporando nuevos objetivos a los in-ventarios, como la estimación y valoración de la biodiversidad, estimación de bienes ambientales y estado de conservación de los ecosistemas; de hecho, las medidas de biodiversidad ya aparecen en los principales inventarios europeos (Alberdi et al. 2005). El estudio de la estructura horizontal y vertical de las masas arboladas se incluye como una parte importante en el análisis de la biodiversidad (Staudhammer & LeMay 2001). La estructura horizontal en una masa forestal viene determinada por la distribución en el espacio de los árboles o patrón espacial. Para estudiar el patrón espacial en un monte, la técnica más habitual es comparar la distribución de pies presente con una distribución que se toma de referencia, normalmente la distribución aleatoria o de Poisson, pudiendo el patrón real desviarse de la distribución de referencia como consecuencia de una mayor agregación de los árboles o de una distribución regular de los mismos. Cada uno de estos patrones observados revela una historia forestal distin-ta, responde a unas causas (Legendre 1993) y también genera ciertas consecuencias (Halpern & Spies 1995). La importancia de la distribución espacial de los árboles también se pone de manifiesto al elegir la técnica selvícola apropiada para aplicar

los diferentes métodos de ordenación (Vincent et al. 2003), pues la selvicultura influye en la organización de los árboles (Montes et al. 2004) y es importante saber cómo puede afectar la estructura de la masa al desarrollo de la misma (por ejemplo, cómo afecta la estructura de los pies maduros al regenerado, para poder así favorecer la regeneración natural ofreciendo las condiciones necesarias).

Para el estudio de la distribución espacial se han desarrollado muchos índices, que se han ido incorporando a los inventarios para caracterizar la biodiversidad. Estos índices se pueden cla-sificar (teniendo en cuenta el tipo de datos que utilizan para su cálculo o la metodología empleada) como métodos basados en la varianza, que utilizan datos en unidades de muestreo; métodos basados en cálculos de distancias, que requieren de la medida de distancias o ángulos, y técnicas del momento de segundo orden, que requieren para su cálculo datos de la posición de todos los árboles.

En bosques tropicales la realización de inventarios para cuan-tificar los recursos forestales es relativamente reciente y todavía no se ha generalizado su uso. En parte, debido a que las zonas tropicales se encuentran es su mayoría en países con recursos más escasos que no invierten tanto ni en sector forestal ni en investigación y control. Por otro lado, los bosques tropicales son de mayor complejidad estructural y con un mayor número de especies presentes que implican una mayor variabilidad y da lugar a masas más heterogéneas cuyo estudio es más complicado (Pélissier & Goreaud 2001). Muchos de estos bosques ven en la

114

Ledo et al.


actualidad amenazada su persistencia, y aunque recientemente se han realizado inventarios exhaustivos en algunas zonas tropi-cales, esta información no es utilizada por gestores o ecologistas (Steege et al. 2006). Los procesos ecológicos que intervienen en la persistencia de los bosques tropicales y en el mantenimiento de su elevada diversidad son aún desconocidos.

En este trabajo se presenta una revisión de las técnicas exis-tentes para caracterizar el patrón espacial en inventarios fores-tales, ofreciendo ejemplos de aplicación en masas tropicales. La aplicabilidad y problemática de las técnicas más comúnmente empleadas se analiza en tres parcelas cuadradas de 1 ha cada una instaladas en un Bosque de Niebla Montano conocido como “Bosque de Neblina de Cuyas”, situado en la vertiente pacífica de los Andes en el norte de Perú, provincia de Ayabaca, en la región de Piura. Las coordenadas UTM del área de estudio oscilan entre UTM 642700-644300 este y 9493300-9490499 sur, zona 17S. Datum WGS84, variando la altitud desde 2659 a 3012 m, la pendiente es por lo general mayor al 30%. En estas parcelas se han medido las posiciones de todos los árboles (Fig. 1) y se han calculado las principales variables de masa (Tabla 1). Los bosques de niebla son formaciones estructuralmente complejas, y son ecosistemas muy vulnerables que se encuentran en la actualidad muy amenazados a nivel global (Hamilton et al. 1994).

Índices de aplicación en unidades de muestreoLas unidades de muestreo son sub-regiones discretas del

espacio consideradas como muestras representativas de la po-blación total. En los inventarios forestales son generalmente parcelas donde se mide la densidad de alguna variable o se hace un simple conteo de elementos, como puede ser la estimación de la cobertura o el conteo del regenerado. Analizar el valor de varianza de la variable medida en las parcelas indicará la presencia de uno u otro patrón espacial.

Algunos de los índices incluidos en este grupo no tienen nin-gún requerimiento respecto a la forma o tamaño de las unidades, otros requieren que las parcelas sean de la misma forma y tamaño y en último caso, requieren que las parcelas sean cuadradas y

Parcela I Parcela II Parcela IIINúmero de pies con d > 10 cm 320 468 274Diámetro medio cuadrático con d > 10 cm 33,85 36,14 59,05Diámetro máximo(cm) 148,01 177,62 257,83G m2/ha con d > 10 cm 28,80 48,00 75,03HMC con d > 10 cm 11,26 13,00 14,03Número de especies con d > 10 cm 38 39 42

Figura 1. Mapa de ubicación de los árboles cuyo diámetro normal es superior a 10 cm en cada una de las parcelas.

Tabla 1. Variables dasométricas de las parcelas considerando los árboles con diámetro mayor o igual a 10 cm

contiguas. Los índices de este grupo se recogen en la Tabla 2.

Unidades de muestreo no necesariamente contiguas.- El primer índice de este grupo fue el propuesto por Fisher y sus colaboradores (1922) este cociente es también conocido como índice de Cox (1971) o de Strand (1953), y permite analizar el patrón espacial a partir del ratio entre la media y la varianza de la variable entre parcelas. Otros índices dentro de este grupo son los índices de agregación de David y Moore (1954), de Douglas (1975) y de Lloyd (1967) y el índice de dispersión de Southwood (1978), aunque el más utilizado es el de Morisita (1959) (Tabla 2). Como se puede observar en la Figura 2a, el índice de Fisher presenta una mayor variación que el índice de Morisita. De hecho, para alcanzar la misma precisión con ambos índices, con el índice de Fisher se deben incluir más parcelas que con el de Morisita (Fig. 2b). La parcela 1, en la que el índice de Morisita muestra mayores errores, presenta una menor densidad, lo que parece indicar que el índice de Morisita da resultados más fiables en masas densas, mientras que el índice de Fisher presenta un comportamiento más estable en aquellas parcelas con una disposición más regular de los pies (Figs. 1 y 2b). Una de las características de este tipo de índices es su dependencia del tamaño de la unidad de muestreo. En la Figura 3 se muestra el valor de ambos índices en función de la dimensión del lado de la unidad de muestreo, apreciándose la gran variación del valor del índice según el tamaño de parcela elegido.

La capacidad de estos índices para detectar el patrón espacial depende de la escala a la que se presenta el patrón espacial y del tamaño de la unidad de muestreo. En las tres parcelas analizadas, el índice de Morisita refleja un patrón muy agregado cuando se tienen unidades de muestreo muy pequeñas, presentando un valor relativamente estable que muestra una ligera tendencia a la agregación para unidades de muestreo de mayor tamaño (Fig. 3). El índice de Fisher, por el contrario, no refleja el patrón agregado con unidades de muestreo de pequeño tamaño o cuan-do el número de árboles es muy grande, como en la parcela II.

El índice de Morisita se ha utilizado en el estudio del patrón de árboles en un bosque en la India, considerado en parcelas

115



Tabla 2. Resumen de los índices más comunes en unidades de muestreo.

Parcela I Parcela II Parcela III

0

2

4

6

8

10

12

0 20 40 60 80 1000

2

4

6

8

10

0 20 40 60 80 1000

2

4

6

8

0 20 40 60 80 100

0

20

0 1

0

20

0 1

0

20

0 1

Fis

her

Distancia (m) Distancia (m) Distancia (m)

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

0 20 40 60 80 1000

0,5

1

1,5

2

2,5

0 20 40 60 80 1000

0,5

1

1,5

2

2,5

3

0 20 40 60 80 100

0

20

0 1

0

20

0 1

0

20

0 1

Mor

isit

a

Distancia (m) Distancia (m) Distancia (m)

Figura 2. (a) Para el índice de Fisher y (b) el índice de Morisita: valor máximo y mínimo de 100 iteraciones (en gris) y valor para un caso (en negro) para diferente número de unidades de muestreo cuadradas de 10 metros de lado. En cada gráfico se incluye el error de estimación ( 100

100

1∑=

−=i ireal vve ), donde vi es el valor que se obtiene del cálculo del índice en cada una de las iteraciones (i) y vreal es el valor del índice

calculado incluyendo todas las subparcelas), en función de la fracción de muestreo (calculada como Anamf ·=.. donde n es la superficie de parcela, a es el número de parcelas incluidas y A el área total de estudio).

Nombre Índice Umbral

Unidades de muestreo no necesariamente contiguas

(Fisher et al., 1922)

(3)

> 1 agregado1 aleatorio< 1 regular

(David and Moore, 1954)

12

−=xsICS

(4)


(Douglas, 1975)xs

xICF−

= 2

2

(5)tamaño del agregado

(Lloyd, 1967) xxIP

= 12

−+=xsxx;

(6)tamaño del agregado

(Southwood, 1978)

( )xnsID 12 −

= (7)

tamaño del agregado

(Morisita, 1959)( )

( ) 111

–=

––

= ∑xn

IPxnxnxnxxn

I iiδ ( )2

2

∑∑=

i

inI

λ

λδ

(8) (9)


Unidades de muestreo necesariamente contiguas y cuadradas(Kershaw, 1960) bloqued quadrat covariance tamaño del agregado(Hill, 1973) term local quadrat variance (TLQV) tamaño del agregado(Perry, 1998) Sadie (Spatial Analisis by distancie indices) distribución agregación

Unidades de muestreo no necesariamente contiguas ni necesariamente de similar forma y/o tamaño

Índice de Moran (1950)

( )( )( )∑

∑−

−−= 2

,

,

xx

xxxxnI

iji

jijiMoran δ

δ

(1)

distribución de la agregación-autocorrelación

(Gearly, 1954)( ) ( )( ) ( )∑∑

∑−

−−22

,

2,

2

1

jiji

jijiGearly =

xx

xxnCδ

δ

(2)

distribución de la agregación- autocorrelación

Donde n es el total de individuos en el total de muestras, x es la media de los individuos en cada unidad de muestreo, xi es el número de individuos en cada una de las unidades de muestreo y 2s es la varianza del número de individuos entre las unidades de muestreo.

∑∑−

−==

i

iF xn

xxnxsI

1

22

116

Ledo et al.


primero de 1 ha y luego de 0,25 ha todos los pies con diámetro normal mayor a 10 cm (Parthasarathy & Karthikeyan 1997); también para estudiar la disposición espacial de las especies de sotobosque y su relación con los huecos en un bosque en Costa Rica, haciendo transectos donde se miden todos los árboles con altura menor a 60 cm (Richards & Williamson 1975) y para caracterizar la estructura forestal en un bosque de Chile, con parcelas 50 x 60 m subdivididas en subparcelas cuadradas contiguos de 3 x 3 m donde registran todos los árboles con una altura mayor a 2 m (Veblen 1979).

Unidades de muestreo contiguas y cuadradas.- Cuando se dispone de información de densidad o cobertura en unidades de muestreo cuadradas contiguas (quadrats) pueden emplearse técnicas para caracterizar el patrón espacial a partir del valor que toma la varianza en función del tamaño de la unidad de mues-treo, incrementando sucesivamente el tamaño de la unidad de muestreo anidando las unidades iniciales en unidades de mayor tamaño (Greig-Smith 1952). El tamaño de cuadrícula en que la varianza es mayor indica la escala característica del proceso que se está analizando. Keshaw (1960) usó este método, al que bautizó como blocked quadrat covariance, estudiando el patrón de pares de especies, proponiendo representar la varianza en función del tamaño del bloque. Hill (1973) publicó los primeros métodos denominados term local quadrat variance (TLQV), en los que se calcula la varianza entre unidades de muestreo contiguas. Estas técnicas se han ido consolidando para analizar el patrón espacial en trabajos posteriores (Besag & Diggle 1977; Galiano 1983; Mead 1974; Renshaw & Ford 1984). Un estudio detallado de todo este conjunto de índices y su desarrollo aparece en el libro de Dale (1999). El trabajo de Roxburgh y Chesson (1998) presentó una modificación, en él se analiza la interacción entre el patrón espacial dos especies, y también tienen potencialidad para estudiar variables presencia/ausencia e integrar análisis multiespecies (Dale 1999).

En la Figura 4 se muestran las funciones 4 term local quadrat variance (4TLQV) y 9 term local quadrat variance (9TLQV) para las parcelas representadas en la Figura 1. Se puede ver en la

Figura 3 que en las tres parcelas ambas funciones presentan un máximo de varianza poco después de los 10 metros, que estaría señalando la distancia de agregación de los árboles en las parcelas.

Dentro de esta categoría está también la técnica Sadie (Spatial Analisis by distancie indices) desarrollada por Perry (1998), técnica que asume una hipótesis nula simulada de regularidad, y mide el patrón de agregación como el “esfuerzo” (distancia) que tendrían que hacer los elementos de cada unidad de muestreo para que al desplazarse a las unidades contiguas se llegara a una distribución aleatoria en todo el área. Se calcula un índice de agregación Iδ que indica las zonas con mayores grados de agregación (valores mayores a 1) y las áreas regulares (valores menores a 1). Es frecuente hacer una interpretación visual del mapa resultante para detectar las diferentes zonas en cuanto a la agregación de las plantas (Fig. 5). El uso los índices de este apartado es más común en el estudio de coberturas, abundancias o variabilidad de los datos que en inventarios forestales clásicos y no se en-cuentran en estudios en bosques tropicales salvo algunos casos, como en el estudio de varianzas anidadas para ver las escalas a las que ocurren las diferentes estructuras espaciales en una selva en Malasia, caracterizando la estructura en parcelas de 5 x 5 m; 10 x 10 m y 20 x 20 m y estudiando los resultados obtenidos para los diferentes tamaños de parcela (Bellehumeur et al. 1997).

Unidades de muestreo no necesariamente de misma forma o tamaño ni contiguas.- Dentro de este grupo de índices en los que se compara la varianza entre las diferentes unidades de muestreo, se encuentran el índice de Moran (1950) y el de Geary (1954) (Tabla 2). Se han empleado en el estudio de riqueza de especies en la Amazonía ecuatoriana, tanto sobre imágenes (Sandler et al. 1997) como sobre datos de campo (Müller-Starck & Schubert 2002); en el estudio de las diferentes coberturas del suelo en un bosque en Senegal (Gourbiere & Debouzie 1995) y en el estudio de la distribución espacial del regenerado en un bosque en la Guayana Francesa (Julliot 1997).

Dentro de este grupo también se encuentran técnicas para medir la correlación espacial de una variable: el análisis espec-

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

0 20 40 60 80 1000

0,5

1

1,5

2

2,5

3

0 20 40 60 80 1000

0,5

1

1,5

2

2,5

0 20 40 60 80 100

Val

orde

línd

ice

Tamaño de parcela Tamaño de parcela Tamaño de parcela

Figura 3. Valor medio del índice de Fisher (gris oscuro) y Morisita (gris claro) frente al tamaño de parcela.

Figura 4. Resultados para las técnicas 4TLQV, en línea negra fina y 9TLQV, en línea gris más gruesa.


0

4

8

12

0 10 20 30 40 500

4

8

12

0 10 20 30 40 500

4

8

12

0 10 20 30 40 50

117



Figura 5: Mapas del índice de agregación Iδ calculado con la técnica SADIE

Figura 6: Para los índices de (a) Clark y Evans, (b) Pielou y (c) Bith-Ripley: valor máximo y mínimo de 100 iteraciones (en gris) y valor para un caso (en negro), en función del número de árboles o puntos aleatorios tomados para el cálculo. A la hora de seleccionar árboles aleatorios, se consideró que cada árbol sólo puede ser elegido una vez y los puntos aleatorios se seleccionaron sin repetición. Para corregir el efecto borde, se han excluido del análisis los árboles de referencia situados a una distancia del borde inferior a la máxima distancia árbol-vecino más cercano en cada parcela o generando una muestra de 1000 puntos aleatorios y tomando la mayor distancia obtenida al árbol más cercano. En cada gráfico aparece: porcentaje de error de estimación de los índices de distancias en función del número de árboles o puntos aleatorios tomados para su cálculo.


0

0,5

1

1,5

2

2,5

0 20 40 60 80 100

0

0,5

1

1,5

2

2,5

0 50 100 150 200 250 3000

0,5

1

1,5

2

2,5

0 50 100 150

0

40

0 120

0

40

0 120

0

40

0 120

Cla

rk-E

vans

Número de árboles Número de árboles Número de árboles

0

1

2

3

4

5

0 20 40 60 80 100

0

1

2

3

4

5

0 50 100 150 200 250 300

0

1

2

3

4

5

0 20 40 60 80 100

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

0 20 40 60 80 1000

0,2

0,4

0,6

0,8

1

0 50 100 150 200 250 300

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

0 20 40 60 80 100

Pie

lou

Bit

h- R

iple

y

Número de puntos Número de puntos Número de puntos

Número de árboles-puntos Número de árboles-puntos Número de árboles-puntos

0

60

0 120

0

60

0 120

0

60

0 120

0

35

0 1200

35

0 120

0

35

0 120

tral bidimensional, el wavelet analsisys, la dimensión fractal, los variogramas, , correlogramas, series de Fourier, LISA (local index of spatial association), triangulaciones, modelos espaciales autoregresivo, incluso otros estadísticos más sencillos como aplicación de ajustes a modelos de probabilidad o simplemente un test de la χ2 usado exitosamente por Greig-Smith (1964).

Información detallada sobre todas estas técnicas se encuentra en Creesie (1993) y Ripley (1981). La aplicación de estos índices es frecuente en el estudio de vegetación del suelo o coberturas, solo ocasionalmente se han utilizado para analizar el patrón de los árboles.

118

Ledo et al.


Tabla 3. Resumen de los índices más comunes en medidas de distancias

Índices basados en medidas de distancias Estos índices requieren medir en campo la distancia o án-

gulo desde un árbol aleatorio al árbol o árboles más cercanos, o desde un punto aleatorio al árbol más cercano o ambas medidas simultáneamente, por lo que se suelen denominar métodos del

vecino más cercano. Los índices más comúnmente utilizados dentro de este grupo se recogen en la Tabla 3.

Distancia árbol-árbol entre un árbol aleatorio y su vecino más próximo.- El índice más extendido dentro este grupo es el índice de Clark y Evans (1954). Este índice compara datos de densidad de población (estimada o conocida) con la muestra

Nombre Índice Umbral

Distancia árbol-árbol

(Clark and Evans, 1954)

ρ2

1

1

n

r

I

n

ii

CE

∑=

=

(10)


(Skellam, 1952)

22iSkellam rI ∑= πρ (11)

χ2 con 2 grados de libertad

Distancia punto-árbol

(Pielou, 1959) npIn

iiPI ∑

==

1

2πρ(12)


(Eberhardt, 1967)2

2

ppI i

E =(13)

Solo para comparar entre regiones en el área de estudio

Distancias árbol-árbol y punto-árbol

(Hopkins and Skellam, 1954)

∑∑= 2

2

pr

I HS

(15)


(Byth and Ripley, 1980) ∑= +

=n

iBR rp

pn

I1

22

21

2 (16)

> 0,5 agregado0,5 aleatorio< 0,5 regular

(Holgate, 1965) ∑=

=n

iHN s

rI1

2(17)


Distancia árbol-dos árboles

(Holgate, 1965)

∑

∑

=

=

−= n

i

n

iHF

rs

rI

1

22

1

2

(18)


(Batchelker, 1971)

∑

∑

=

== n

i

n

iB

s

rI

1

1

(19)


Ángulos árbol-árbol

(Gadow et al., 1998) ∑= ijG zn

I 1

(14)

0 total regularidad0,5 aleatorio

1 máxima agregación

Donde r es la distancia al árbol más cercano desde el árbol aleatorio, p la distancia al árbol más cercano desde un punto aleatorio, n es el número de árboles aleatorios elegidos y ρ es la densidad del rodal.

119



de los datos de distancias de un árbol a su vecino más próximo. Otro índice parecido, pero menos robusto, es el de Skellam (1952) (Tabla 3). La precisión de estos índices depende del tamaño de muestra de distancias entre árboles vecinos tomada, como muestra la Figura 6. En este ejemplo, para obtener un error menor del 10% se necesitan un mínimo de 25 árboles en la zona de estudio para el índice de Clark y Evans (Fig. 6a).

El índice de Clark y Evans se ha aplicado en el estudio del patrón de árboles muertos en Costa Rica, calculando la distri-bución espacial de los árboles muertos en 3 parcelas de diferente edad de la masa de 12 ha cada una (Lieberman et al. 1985), en el estudio de diversidad y estructura de la selva de Tutulia en tres parcelas permanentes de 1,2 ha (Webb & Fa'aumu 2004) o para estudiar el patrón espacial de los huecos, aplicando el índice considerando el centro de cada hueco como un punto, en una parcela de 9 ha (Ward & Parker 1989). Dentro de este grupo también se han propuesto índices que utilizan las distancias desde un árbol aleatorio dentro de la parcela a los dos árboles más próximos. Los más destacables son los dos índices propues-tos por Holgate (1965) y el índice de Batchelker (1971). Estos índices presentan el inconveniente de requerir un inventario aún más complejo, y han tenido una difusión y aplicación escasas.

Distancia punto-árbol desde un punto aleatorio de la parcela al árbol más próximo.- El más extendido es el índice de Pielou (1959) (Tabla 2), que examina la presencia de regu-laridad o agregados comparando con una distribución normal de media 1 y varianza 1/n.

Este índice, a pesar de haber sido el más utilizado para estudiar la estructura horizontal en masas forestales, es menos estable asintóticamente que el de Clark y Evans (Fig. 6), siendo nece-sarios 70-90 árboles para obtener errores por debajo del 10% en el ejemplo analizado (Fig. 6b). El índice de Pielou se ha aplicado para analizar la estructura de la masa en un bosque en la India, con 90 parcelas de 0,1 ha (Reddy et al. 2008), o estudio de la diferente estructura entre estratos de vegetación en un bosque subtropical en Japón (Hagihara et al. 2008).

Otro índice que utiliza la distancia de puntos al azar al árbol más próximo, de uso mucho menos extendido que el de Pielou, es el índice de Eberhardt (1967), presenta el problema de que su valor es relativo y por tanto no comparable entre diferentes bosques.

Cociente entre distancias árbol-árbol y punto-árbol.- El índice desarrollado por Hopkins y Skellam (1954) postula que si la distribución es aleatoria, la distancia entre puntos al azar y el árbol más cercano, debe ser igual a la distancia entre árboles. Este índice fue modificado por Byth y Ripley (1980) y aunque no es de extendida aplicación en áreas tropicales, es un índice con buenas propiedades para estudiar la distribución espacial de los árboles (Condés & Martínez-Millán 1998), de hecho, en las tres parcelas analizadas este fue el índice, dentro de los que utilizan medidas de distancias, que presentó un comportamiento más estable (Fig. 6), siendo preciso tomar 20 árboles con sus puntos para alcanzar un nivel de error inferior al 10% (Fig. 6c).

Ángulo árbol-árbol entre un árbol aleatorio y su vecino más próximo.- En este grupo está el índice de uniformidad de ángulos propuesto por Gadow y colaboradores (1998), que permite ca-racterizar el patrón espacial midiendo únicamente los rumbos de un árbol aleatorio a sus vecinos más próximos, y comparando los

ángulos reales con el ángulo de referencia que se obtendría en una distribución regular, en caso de considerar cuatro vecinos Gadow propone un ángulo de referencia de 72 grados. Su uso no es muy extendido, pero se ha utilizado en el análisis de la estructura en un bosque subtropical de Mongolia (Lima et al. 2006) y para evaluar estructura espacial en sabanas (Graz 2006).

Índices que requieren conocer las posiciones de todos los árboles

Este grupo de técnicas utilizan estadísticos de segundo or-den que describen la estructura de la correlación espacial del patrón de puntos (Wiegand & Moloney 2004) basados en la distribución de distancias entre pares de puntos (Ripley 1981) y aumentando la distancia de análisis. Son muy útiles para estu-diar la estructura horizontal a diferentes escalas. En las últimas décadas el uso de estas técnicas se está incrementando (Wiegand & Moloney 2004) y es común su utilización para caracterizar el patrón espacial en masas tropicales, como en la red CTFS (http://www.ctfs.si.edu/group/About/) donde se está haciendo el seguimiento de parcelas de 25-50 ha en diferentes bosques del planeta. En general, el empleo de estas técnicas requiere que el patrón espacial sea homogéneo e isotrópico en la escala de estudio (Ripley 1981).

Técnicas basadas en el momento de segundo orden.-

Funciones acumulativas. Sin duda la más conocida es la función K(d) de Ripley (Ripley 1977), que evalúa el número medio de árboles alrededor de cada uno de los diferentes árboles en función de la distancia, permitiendo caracterizar el patrón espacial a diferentes escalas:

∑∑

n

i

n

j

ij

nd

dK1 1

)()(ˆ δ

λ

≤

ddifddif

dij

ijij 0

1)(δ,

siendo dij la distancia entre dos árboles. En la práctica la función se calcula para un cierto número discreto de distancias d. El efecto borde se puede corregir reemplazando δij(d) por el inverso de la fracción de circunferencia con centro en el punto i y radio dij contenida en la parcela (Ripley 1977). Ecuaciones explícitas para esta corrección del efecto borde en diferentes casos se pueden encontrar en Creesie (1993) y en Goreaud y Pélissier (1999. Se recomienda además que la distancia máxima de análisis no supere la mitad del lado más corto de la parcela (Ripley 1981).

En la práctica la función se calcula para un cierto número discreto de distancias d. La función K(d) se suele utilizar como función test, generándose un número suficientemente elevado de simulaciones (generalmente 99 o más) de un modelo nulo, que suele consistir en una distribución completamente aleatoria (H0 ≈ SCR-complete spatial randomness) y se compara la función empírica con los cuantiles (normalmente 2,5% y 97,5%) del modelo nulo. Cuando la función empírica alcanza valores su-periores al modelo nulo a una determinada distancia, implica la existencia de un patrón espacial en agregados significativo a esa distancia y si por el contrario aparece por abajo, implica la existencia de un patrón espacial regular a esas distancias.

La modificación de la función K(d) propuesta por Besag conocida como L(d) (Besag en la discusión de Ripley, 1977) es más comúnmente utilizada porque estabiliza la varianza y porque su interpretación visual es más fácil:

120

Ledo et al.


ddKdL −= π)(ˆ)(ˆ /(√ ),

En la Figura 7a se puede ver la función )(ˆ dL empírica para las parcelas de la Fig. 1. Como se puede observar, la parcela 1 presenta un patrón en agregados desde los 2 a los 42 m., no mos-trando desviaciones significativas de una distribución aleatoria en el resto de distancias analizadas, la parcela 2 solo presenta agregación significativa a escalas cortas, hasta 5 m., tendiendo a la regularidad a distancias mayores a 35 m. La parcela 3 tiene un patrón en agregados hasta distancias de 35 m, no presentando diferencias significativas respecto a la distribución al azar para distancias mayores.

Como se puede observar en la Fig. 7a, los cuantiles del modelo nulo calculados a partir de un número mayor de iteraciones son más estables, sin embargo los intervalos en los que se detectan desviaciones significativas respecto del modelo nulo no cambian sustancialmente al comparar la función empírica con los cuan-tiles obtenidos con 99 iteraciones o con 999 iteraciones, por lo que el análisis con 99 iteraciones se podría considerar adecuado en este caso. Algunos trabajos parecen indicar que en parcelas con un número de árboles pequeño sería necesario un número mayor de iteraciones (Loosmore & Ford 2006), no obstante, aumentar el número de iteraciones supone un aumento en el tiempo de cálculo que puede llegar a ser prohibitivo cuando hay un número grande de individuos en las parcelas. En la mayoría de los casos los cuantiles obtenidos con 30 iteraciones son muy fluctuantes, aunque, dependiendo del número de individuos, como se observa en la Fig. 7a, los intervalos en los que se detectan desviaciones significativas del modelo nulo pueden no diferir

sustancialmente del análisis con 99 o más iteraciones.

Este método tiene además algunas variantes interesantes, como la función bivariante K12 (Lotwich & Silverman 1982) que permite analizar el patrón de atracción y repulsión en-tre dos clases de puntos, y las funciones de correlación de la marca, que evalúan la correlación de una variable relacionada con cada punto, como puede ser el diámetro, en función de la distancia (Stoyan & Stoyan 1994) o la función Krx(d) (Montes & Cañellas 2007) para relacionar el patrón de puntos con una variable continua.

Estas técnicas comenzaron a aplicarse en el estudio de bosques tropicales para analizar el patrón espacial en selvas tropicales en Costa Rica (Clark & Clark 1992), se han empleado también para estudiar y modelizar una selva tropical en Brasil, midiendo durante tres años consecutivos parcelas rectangulares de 0,5 ha donde se registran las posiciones y diámetros de todos los pies con un diámetro mayor a 10 cm (Batista & Maguire 1998); para estudiar el patrón espacial en diferente áreas de un bosque en la India, con tres parcelas de 1 ha, considerando todos los pies con diámetro mayor o igual a 30 cm (Pélissier 1998). También se han empleado técnicas del momento de segundo orden para analizar el patrón espacial en la Laurisilva canaria (Arévalo & Fernandez-Palacios 2003); en el estudio de la dependencia entre los huecos que aparecen en la masa y la riqueza de especies en un bosque montano en Argentina (Grau 2002) y en los trabajos de patrón espacial y dinámica forestal en la Guayana Francesa (Picard et al. 2009).

Otras funciones similares en cuanto a fundamento e interpre-tación son la función de Getis y Franklin (1987) y las funciones

Figura 7: Función empírica (en negro) (a) L(d) a intervalos de distancia de intervalos de distancia de 0,5 m (b) O(r) utilizando anillos de 1 metro y (c) anillos de 10 metros. Distancia máxima de análisis de 50 m, los cuantiles 2,5% y 97,5% de 99 (en azul), 999 (en morado) y 30 (en gris) simulaciones del modelo nulo CSR.

-1,5

-1

-0,5

0

0,5

1

1,5

2

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

-1,5

-1

-0,5

0

0,5

1

1,5

2

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

-1,5

-1

-0,5

0

0,5

1

1,5

2

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

Parcela I Parcela II Parcela III Fu

nció

nL(

d)

0

0,05

0,1

0,15

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

0

0,05

0,1

0,15

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

Ani

llo 1

met

ro

Func

ión

o-rin

gO

(r)

0

0,03

0,06

0,09

0,12

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

0

0,03

0,06

0,09

0,12

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

0

0,03

0,06

0,09

0,12

0 10 20 30 40 50

Distancia (m)

Ani

llo 1

0 m

etro

s

121



G y F propuestas por Diggle (1983). Son de escasa utilización, pero un estudio completo con aplicación a una sabana africana aparece en Gignoux et al. (1999). Hardy y Sonké (2004) utilizan también funciones acumulativas para estudiar la distribución de especies en una selva en Camerún y Plotkin y colaboradores (2002) utilizan este tipo de funciones para un análisis de los patrones de agregación de los árboles en un bosque en Malasia.

Funciones no acumulativas

Estas funciones son conocidas como pair correlation function (Stoyan & Penttinen 2000), y a diferencia de las funciones acu-mulativas su valor para cada distancia di depende únicamente de los puntos que distan una distancia di, aunque en la práctica se evalúa la función en una corona circular de radio menor di-δ y radio mayor di+δ. Las más conocidas son la función g(r) (Stoyan & Stoyan 1994), que es análoga a la función K(d), y la denominada función O-ring (Wiegand & Moloney 2004) que mide el número de puntos en función de la distancia:

drdKrgr =)(2π

Muchos autores utilizan este tipo de funciones porque son más sensibles para detectar la existencia de un patrón espacial a una determinada distancia (Ward et al. 1996), aunque las fun-ciones acumulativas presentan mejores propiedades estadísticas (Stoyan & Penttinen 2000). Esta diferencia se pone de relieve en la comparación de las funciones O-ring con las correspondientes funciones L(d) (Fig. 7), como se puede observar en las parcelas I y III las funciones O-ring únicamente muestran agregación para determinadas distancias y el tamaño del anillo elegido será decisivo a la hora de determinar el patrón según qué distancias (Fig.7b,c). Condit et al. (2000) propuso una función no acumulativa para el análisis del patrón espacial de vecindad de los árboles en bosques tropicales, en uno de los trabajos de referencia dentro de este ámbito. También se han utilizado para ver el patrón de algunas especies en un bosque en Sri-Lanka (Wiegand et al. 2007).

Triangulación o teselación.- Se ha propuesto estudiar el patrón espacial haciendo una triangulación a partir de los árboles posicionados, con la triangulación Delaunay (1934), la teselación Dirichlet (en Ripley 1981) o los Voronoï polygons area (Thiessen, 1911).

Aplicación de estas técnicas se encuentran en el estudio de la competencia en la selva de Uganda (Lawes et al. 2008) y en la modelización de la estructura forestal en la Guayana francesa (Mercier & Baujard 1997).

Índices del vecino más cercano refinadoSon una extensión de los índices basados en medidas de

distancias expuestos en el apartado anterior, pero en lugar de considerar la distancia de cada árbol a su vecino, van incremen-tando el número de árboles vecinos de cada árbol. Son, por tanto, índices acumulativos. Una explicación más detallada y con ejemplos se puede encontrar en Li y Zhang (2007) o en Ripley (1981). Una corrección del efecto borde aparece en Rozas y Camarero (2005), y un estudio completo en Stoyan (2006). Son muy poco usados en el mundo forestal.

DiscusiónComparación de las diferentes técnicas de análisis de la

estructura horizontal.- Dentro de las ventajas del grupo de

índices que se estiman en unidades de muestreo, destaca el que se puedan calcular con datos de un muestreo convencional sin necesidad de ampliar los recursos invertidos en el inventario. Por el contrario, la información que proporciona el cálculo de estos índices depende en gran medida del tamaño de parcela considerado, y no se pueden extrapolar los resultados a otras escalas. Además, para resultados fiables se necesita que la zona de estudio sea relativamente homogénea y una fracción de muestreo considerable, por eso son usados en teledetección o análisis de imágenes (donde la fracción de muestreo es la totalidad). Dentro de este grupo el índice más recomendable para aplicar en masas similares a la estudiada es el índice de Morisita, por su mayor estabilidad y por requerir un menor esfuerzo de muestreo. La técnica SADIE muestra las zonas de agregación, no es un índice que esté midiendo el patrón general.

El grupo de los índices que requieren de distancias medidas en campo son muy útiles para obtener una descripción de la estructura horizontal a escala de vecindad (del Río et al. 2003) o para comparar diferentes zonas o rodales dentro del bosque. Las mediciones que requieren son sencillas de implementar en el inventario. Dan un valor a pequeña escala que no proporcio-nan los índices basados en unidades de muestreo, pero también requieren de un esfuerzo de muestreo mayor, lo que implica consumir más recursos en el inventario. Otro problema que se encuentra al aplicar estos índices en masas complejas como la estudiada es que si se incluyen todos los pies presentes en la masa, sin excluir los diámetros menores, el valor de índice está fuertemente influido por el elevado número de pies que hay en los estratos inferiores, y no proporciona información acerca de la distribución de los pies mayores. Como se puede observar en la Figura 5, en la parcela II (donde hay un mayor número de árboles y la distribución de puntos es más uniforme porque no presenta zonas con grandes huecos y zonas con agregados tan marcados como las parcelas I y III), este tipo de índices mues-tran un comportamiento más estable y menores errores, lo que indica que el índice dará resultados más fiables en masas con una distribución más regular que en masas más heterogéneas. Los mejores resultados se han obtenido con el índice de Byth-Ripley, por lo que dentro de este grupo se aconseja es uso de este índice en este tipo de masas; aunque hay que tener en cuenta que para calcular este índice es preciso medir distancias árbol-árbol y distancias punto-árbol, lo que supone un mayor esfuerzo en la toma de datos que el de Clark y Evans, y éste segundo ofreció también buenos resultados. El índice de Pielou resultó el menos eficiente en las parcelas estudias.

La ventaja de aplicar las técnicas de patrones de puntos es que describen el patrón espacial diferentes escalas, proporcionando una información muy interesante para el estudio de la estructura del ecosistema. Analizando el patrón espacial de las diferentes especies o de los individuos en un determinado estado de de-sarrollo se puede inferir sobre los procesos ecológicos que han originado ese patrón. Como inconveniente a estas funciones está que para su aplicación se requiere un fuerte esfuerzo de muestreo, pues hay que tomar la posición de todos los árboles, y un mayor esfuerzo de cálculo, requieren paquetes estadísticos específicos para hacer los análisis. Las funciones no acumulativas muestran la presencia de agregación o regularidad en rangos de distancias menos amplios que las funciones acumulativas debido a que aís-lan el patrón espacial a una determinada distancia, y no incluyen los pies situados a distancias inferiores, sin embargo pueden

122

Ledo et al.


ser muy útiles para detectar la presencia de un determinado patrón espacial en un rango de distancias concreto. El ejemplo presentado muestra que el uso de 99 iteraciones en el cálculo de las bandas de los cuantiles 97,5% y 2,5% del modelo nulo es suficiente cuando se incluye un elevado número de árboles en el análisis. Los avances en las técnicas de cálculo automático han favorecido una tendencia a la generalización del uso de estas técnicas para el análisis del patrón espacial. Sin embargo, sigue siendo una gran limitación la necesidad de tomar la posición de los árboles en parcelas de gran extensión, ya que este tipo de inventario que puede ser realizado en parcelas experimentales con fines de investigación, no es tan factible para ajustarse a un presupuesto de un inventario de monte convencional.

En la Tabla 4 se resumen los inconvenientes, ventajas y apli-caciones de los diferentes tipos de índices.

Problemas específicos en bosques tropicales.- Los bosques tropicales suelen presentar en muchos casos cierta tendencia a la regularidad a escalas grandes, sin embargo según se va reduciendo la escala se suele encontrar una fuerte tendencia a formar agrega-dos, como en el caso de estudio presentado en este trabajo (Ledo et al. 2009). Esta agregación a pequeña escala se ha descrito en muchos otros trabajos en zonas tropicales (Condit et al. 2000; Lawes et al. 2008; Picard et al. 2009). La escala de análisis o los criterios (como estrato, diámetro, tipo funcional) para definir la población que se analiza van a influir en el patrón espacial de manera especial en masas tropicales (Pélissier 1998), al igual que el diámetro de corte considerado para incluir en el análisis, pues la elevada densidad de pies de los estratos inferiores influirá de manera decisiva en el patrón resultante además de hacer más difícil el replanteo de las parcelas de inventario o la medición de rumbos y distancias. El mayor número de especies presentes y la complejidad de los procesos ecológicos que tienen lugar en el bosque hacen que aparezcan diferentes niveles de organización a diferentes escalas, que pueden variar según zonas o tipos de bosques. Estos niveles de organización pueden ser caracterizados gracias el análisis del patrón espacial, pero suponen una fuente de variabilidad adicional. Por otra parte, en la mayoría de las teorías

ecológicas propuestas para explicar la diversidad existente en zonas tropicales, como en la teoría de Janzen-Connell (Connell 1971; Janzen 1970) o en la Teoría Neutral (Hubbell 2001), la distribución espacial de los individuos de las diferentes especies juega un papel esencial.

¿Qué técnica utilizar? .- Para estudios de coberturas o imá-genes, grandes áreas, o cuando hay limitaciones que impiden llevar a cabo mediciones adicionales de distancias o posiciones de los pies en el inventario, para evaluar el patrón espacial en el conjunto del área de estudio se pueden utilizar los índices en unidades de muestreo. Dentro de este grupo, y según los resul-tados de este estudio, el más interesante es el índice de Morisita.

Para inventarios descriptivos o estudios de biodiversidad, cuando el objetivo sea la comparación entre parcelas o zonas próximas o el objetivo sea caracterizar la distribución espacial a pequeña escala se pueden utilizar índices del vecino más cercano. Dentro de este grupo el índice de Byth y Ripley y el de Clark y Evans serían los más indicados para caracterizar el patrón en este tipo de bosques.

Para investigaciones exhaustivas o estudios del patrón a diferentes escalas, se recomienda el cálculo de la función L(d), siempre que se disponga de datos de la posición de los árboles en parcelas de tamaño suficiente para haya un número significativo de elementos incluidos en el análisis.

AgradecimientosEste trabajo se ha llevado a cabo gracias a una Beca de For-

mación del Personal Investigador de la Universidad Politécnica de Madrid y a la financiación del viaje y estancia en Perú por el Consejo Social de la UPM. Los autores quisieran expresar también su agradecimiento a Wilder E. Caba Culquicondor por su ayuda en el trabajo de replanteo y medición de las parcelas.

Literatura citadaAlberdi I., Saura S., Martínez F.J., 2005. El estudio de la biodiver-

sidad en el tercer Inventario Forestal Nacional. Cuadernos de la Sociedad Española de Ciencias Forestales 19:11-19.

Ventajas Inconvenientes Uso recomendado

Índices en unidades de

muestreo

Se pueden calcular con los datos recogidos en un inventario clásico, sin necesidad de llevar a cabo un esfuerzo de muestreo adicional

Mayores sesgos

Necesita de una fracción de muestreo grande

Muy variable con el tamaño de parcela

Imágenes y teledetección

Para grandes áreas donde el patrón es homogéneo

Cuando sólo se hayan medido densidades o coberturas

Índices de distancias

Fácil de implementar en el trabajo de campo

No necesita un muestreo tan intensivo como las técnicas que utilizan la posición de todos los árboles

Proporciona información del patrón a pequeña escala que no ofrecen los anteriores

Supone incrementar los gastos de inventario

Estimación del patrón para inventarios de biodiversidad o inventarios forestales

Índices con árboles

mapeados

Dan información a varias escalas

Caracterizan el patrón espacial de la población, no de una muestra

Requiere tomar la posición de todos los individuos en parcelas de gran extensión

Se incrementa mucho el tiempo y coste del inventario

Parcelas experimentales

Estudios detallados del patrón a diferentes escalas

Desarrollo y validación de teorías ecológicas

Tabla 4. Tabla resumen con las ventajas e inconvenientes de los índices de cada grupo.

123



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125Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)

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126

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La Revista Peruana de Biología es publicada en abril. agosto y diciembre y esta dedicada a la publicación de los resultados de investigaciones originales e inéditas en las áreas de Biodiversidad, Biotecnología, Manejo ambiental, Ecología y Biomédicas. Los trabajos recibidos son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento.

The Revista Peruana de Biología is published in April, August and December, the aims is to disseminate the results of original research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are peer-reviewed using international criteria of quality, creativity, originality and the knowledge contribution.

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIÓN DE LOS ARTÍCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍAAbril 2012

(Continúa....)

IdentIdad y propósIto

La Revista Peruana De Biología es una publicación científica arbitrada producida por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú; es publicada tres veces al año y los números aparecen en abril, agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como Online.

La Revista Peruana De Biología publica artículos completos, originales e inéditos que contribuyan al conocimiento cientí-fico en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas.

evaluacIón de los trabajos

Los trabajos que cumplan con las pautas solicitadas serán incluidos en el la lista para evaluación, un editor será encargado de conducir el proceso enviándo el trabajo a árbitros. El trabajo será evaluado según criterios internacionales de calidad, crea-tividad, originalidad y contribución al conocimiento. El artículo será aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y de realizadas las modificaciones indicadas. El artículo aceptado será editado y una prueba enviada al autor para la aceptación y consentimiento de publicación.

carta de presentacIón

El trabajo será acompañado de mensaje email dirigido al Editor Jefe, indicando haber leído las presentes pautas para presenta-ción de trabajos, asegurando la originalidad, carácter inédito y completo del trabajo presentado y su disposición para que sea revisado y editado. Esta carta tendrá carácter de declaración jurada según lo estipulan las directivas del Vicerrectorado de Investigación de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos referidos a las autorías de trabajos publicados. Modifi-caciones en las autorías serán motivo para detener el proceso de edición. Las coordinaciones se llevaran entre el Editor Jefe y el responsable del trabajo.

presentacIón de los trabajos

Los archivos del trabajo serán enviados por email al correo del editor: [email protected] trabajos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano.El trabajo debe tener tres partes básicas: (a) identificación, (b) cuerpo y (c) literatura citada(a) La identificación debe contener: Título (en inglés y castellano), nombre y apellido de los autores, nombre completo de la

institución de los autores, correo electrónico de cada uno de los autores, y una dirección postal del autor para correspondencia. Resumen no mayor de 250 palabras (en inglés y castellano), 5 palabras clave (en inglés y castellano).

(b) El cuerpo del trabajo variará según la sección de la Revista:1. trabajos orIgInales. Son artículos primarios, inéditos que exponen los resultados de trabajos de investigación y constituyen aportes al conocimiento. Se incluyen aquí la descripción de especies nuevas, que cumplan con las Normas y características de la información en los trabajos (ver abajo). El cuerpo está organizado en: Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión y Agradecimientos, debe abarcar un texto promedio de 20 páginas, las ilustraciones (Tablas y Figuras) deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados.2. notas cIentífIcas. Son artículos primarios, se incluyen aquí: reportes de distribución, inventarios taxonómicos, notas taxonómicas, resultados de ensayos de laboratorio, entre otros y cuya información es de interés para la comunidad cientí-fica. La extensión del texto no será mayor de 8 páginas. Esta sección puede estar organizada como: cuerpo de la Nota (en algunos casos: introducción, material y métodos, resultados y discusión) y Agradecimientos. 3. comentarIos. Son artículos donde se discute y exponen temas o conceptos de interés para la comunidad científica. Se incluyen aquí ensayos de opinión y monografías. Deben contar con las siguientes partes: cuerpo del comentario y Agrade-cimientos. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 10 páginas.4. comentarIos de lIbros. Son artículos que comentan recientes publicaciones de interés para la comunidad científica. Puede solicitarse al Comité Editor la elaboración de un comentario enviando dos copias del libro a la dirección postal de la Revista Peruana de Biología.

– Los Agradecimientos. Se indicara la fuente de financiamiento y deben dedicarse solamente a las personas e instituciones que colaboraron directamente en la realización del trabajo.

– Información adicional. Debe incluirse después de Agradecimientos debe incluirse información sobre la contribución de cada uno de los autores (revisar http://www.icmje.org/ethical_1author.html) y de no incurrir en conflicto de intereses (revisar http://www.icmje.org/ethical_4conflicts.html).

(c) Citación y Literatura Citada. Las cItas en el texto deben incluir el apellido del autor y año sin comas que los separen (ejemplo: (Carrillo 1988) o « ... de acuerdo a Sánchez (1976) …» Otros ejemplos:

…la concentración de nitrógeno fue medida según Chávez y Castro (1998)….…de nitrógeno se midió por el método colorimétrico (Chávez & Castro 1998)….… la diversidad de especies es considerada elevada (Simoniz 2010, Perez 1999, Aquino 1988).Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año (ejemplo: Castro 1952a).

Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará et al. (Ejemplo: (Smith et al. 1981) o «según Smith et al. (1981)»).

La lIteratura cItada incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre separadas con puntos y

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sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos:

– Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85. – Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei:

Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196. – Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the

State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510. – McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp. – Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J.

Orton, eds. Isozymes in plant genetics and breeding, Part A. Elsevier, Amsterdam. Pp. 257-287. – Pianka E.R. 1978. Evolutionary ecology. 2nd edn. New York: Harper & Row. – Carroll S.B. 2005. Evolution at Two Levels: On Genes and Form. PLoS Biol 3(7): e245. <http://biology. plosjournals.

org/archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005. – Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Third

Edition June 2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07). – CONAM. 2005. (en línea). Informe nacional del estado del ambiente 2001. <http://www.conam.gob.pe /sinia/

INEA2001.shtml>. Acceso 31/07/2005. – IMARPE. 2002. (en línea). Segundo informe del BIC José Olaya Balandra. Paita – Salaverry. 24 febrero- 05 Marzo

2002. <http://www.imarpe.gob.pe /imarpe/informeolaya02-032002.php>. Acceso 01/07/2005. – Solari S.A. 2002. Sistemática de Thylamys (mammalia: didelphimorphia: marmosidae). Un estudio de las poblacio-

nes asignadas a Thylamys elegans en Perú. Tesis, Magíster en Zoología, mención Sistemática y Evolución. Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /html/index-frames.html>. Acceso 31/07/2005

Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año y el nombre de la revista donde saldrán publicados; de lo contrario deberán ser omitidos.

No se aceptan las citas a resúmenes de eventos académicos (congresos y otros).normas y característIcas de la InformacIón en los trabajos

La Revista Peruana de Biología se guía de los conceptos éticos de autoría mencionados en los Uniform Requirements for Ma-nuscripts Submitted to Biomedical Journals (http://www.icmje.org/), asumimos la veracidad de la carta de presentación y de la carta de consentimiento de publicación.

Cuando el artículo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceñirse a la Declaración de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas en el texto.

Cuando el artículo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeográficas o inventarios taxonómicos debe tomarse en cuenta la información requerida en el Darwin Core. También debe indicarse el depósito de los ejemplares en un centro de referencia taxonómico (v.g. Museo).

Las referencias a localidades y puntos de colecta deben ser referenciados geográficamente.Cuando los especímenes hayan sido colectados en áreas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos.Los nombres científicos del género y especie irán en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deberá hacerse con su

nombre científico completo (género, especie y autor); posteriormente podrá citarse solamente la inicial del nombre genérico y el nombre específico completo. Para el caso de las abreviaturas de autores en nombres botánicos pueden referirse a la base de datos TROPICOS (http://www.tropicos.org/) y AlgaeBase (http://www.algaebase.org/).

Deben usarse los símbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto.

Los textos en castellano deberán utilizar la coma decimal, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5). Los textos en ingles deben usar punto decimal.

IlustracIones

Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) serán numeradas correlativamente con números arábigos; de igual manera las Tablas. Las leyendas de las figuras y Tablas deben presentarse a continuación del texto y ser suficiente-mente explicativas.

Las figuras escaneadas deben guardarse en un archivo TIFF, tamaño del original, 300 dpi. Las gráficas deben de enviarse en for-mato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps), no como imágenes (JPGE, TIFF, PNG). Los mapas pueden enviarse en formatos SHP. Fotos de cámaras digitales en formato JPGE mayor a 3 Mpixel. Otros archivos de imágenes en TIFF, BMP, JPGE de alta resolución y tamaño, y figuras vectoriales en Ai, PSD. Formatos procedentes de software como R, Statistica, en formatos editables de PDF, EPS (Postscript). Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor.

(Continúa....)


Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imágenes insertadas en otros archivos (por ejemplo no enviar imágenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).

consentImIento de publIcacIón El autor responsable recibirá una prueba del trabajo en formato PDF, el cual deberá revisarlo cuidadosamente, y consultarlo con los

otros autores. Una vez solucionados errores de edición, el autor responsable enviara una carta o email indicando que el trabajo fue revisado por todos los autores y están conformes y mencionar su consentimiento de para la publicación del trabajo como artículos de la Revista Peruana de Biología. Este es un requisito para la publicación del trabajo. Con la prueba el autor responsable recibirá el costo por publIcacIón.

costo por publIcacIón. El costo por publicación se refiere a gastos extras por manipulación, edición extraordinaria (v.g. elaboración de ilustraciones, traducciones,

etc.) y por impresión de ilustraciones a color. El pago por publicación se realiza en las oficinas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, o en coordinación con el Editor Jefe.

El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista en las oficinas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Comité EditorEmail: [email protected] postal: Leonardo Romero (Editor)Revista Peruana de BiologíaUNMSM-FCBApartado 11-0058Lima 11Perú

Revista PeRuana de Biología

Volumen 19 Abril, 2012 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Contenido

Trabajos originales3 Anatomy and physicochemical properties of the chambira fiber Anatomía y propiedades físico-químicas de la fibra de chambira Manuel Marín, Betty Millán and Francis Kahn11 Notas sobre los visitadores florales de Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae) Notes on floral visitors in Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae) Lianka Cairampoma y Carlos Martel17 El orden Carnivora (Mammalia) en el Perú: Estado del conocimiento y prioridades de investigación para su conservación The order Carnivora (Mammalia) in Peru: State of Knowledge and research priorities for its conservation

E. Daniel Cossíos, Paloma Alcázar, Ursula Fajardo, Kelly Chávez, Joanna Alfaro-Shigueto, Susana Cárdenas-Alayza, Juan Valqui, Francesca G. Montero, Jesús Lescano, Miryam Quevedo, Elena Vivar, Renata Leite, Karim Ledesma, César Medina, Leonardo Maf-fei, Jessica Amanzo, César Chávez, Marco A. Enciso, Álvaro García, Jeffrey C. Mangel, Joel A. Mendoza, Gianmarco Rojas, Larissa Silva, L. Villegas, Robert S.R. Williams, Alfonzo Zúñiga, Alex Cruz, IMARPE, Elisa Ruiz y la DGFFS

27 Tipos y formas de ambientes de dormir de majás (Cuniculus paca) en la cuenca alta del río Itaya Tipes and forms of sleeping dens of pacas (Cuniculus paca) in the upper Itaya river basin Rolando Aquino, Gendrick Meléndez, Etersit Pezo y Deyber Gil35 Diversidad de mamíferos y sus preferencias por los tipos de hábitats en la cuenca del río Alto Itaya, Amazonía peruana Diversity of mammals and its preferences for the habitats types in the upper Itaya river basin, Peruvian Amazon Rolando Aquino, Cinthya Tuesta y Edgardo Rengifo43 Aspectos histomorfométricos y cuantitativos del ovario de Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae) Histomorphometric and quantitative aspects of ovarian of Patagioenas maculosa (Aves, Columbidae) Carina Maron, Mirian Bulfon y Noemí Bee de Speroni51 Adiciones a la fauna de bivalvos del mar peruano Additions to the bivalve fauna of the Peruvian sea Carlos Paredes, Franz Cardoso, Leonardo Romero y Remy Canales59 Biodiversidad y endemismo de los caracoles terrestres Megalobulimus y Systrophia en la Amazonia occidental Biodiversity and endemism of the western Amazonia land snails Megalobulimus and Systrophia Rina Ramírez, Víctor Borda, Pedro Romero, Jorge Ramirez, Carlos Congrains, Jenny Chirinos, Pablo Ramírez , Luz Elena Velásquez y Kember Mejía75 Fauna flebotomina (Diptera: Psychodidae) del estado Falcón, Venezuela Phlebotomine sandfly fauna (Diptera: Psychodidae) of Falcon state, Venezuela Dalmiro J. Cazorla y Pedro Morales81 Degradación de tiocianato por hongos aislados de ambientes mineros y evaluación de su capacidad degradativa The thiocyanate degradation by fungi isolated from mining environments and evaluation of degradative capacity Susan Medina, Marisela Torres, Yerson Durán, Rina Ramírez, Juan Herrera y Pablo Ramírez89 Decrease in spermatic parameters of mice treated with hydroalcoholic extract Tropaeolum tuberosum “mashua” Disminución en los parámetros espermáticos de ratones tratados con el extracto hidroalcohólico de Tropaeolum tuberosum “mashua” Jonathan H. Vásquez, José M. Gonzáles and José L. PinoNotas científicas95 First record of the swimming sea cucumber Enypniastes eximia Théel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) in Peruvian waters Primer registro del pepino de mar nadador Enypniastes eximia Theel, 1882 (Echinodermata: Holothuroidea) en aguas peruanas Francisco Alonso Solís-Marín, Yuri Hooker and Alfredo Laguarda-Figueras97 Thermal ecology of Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) in the Plain Dry Forest of Tumbes, Peru Ecología térmica de Microlophus occipitalis (Sauria: Tropiduridae) en el Bosque Seco de Llanura de Tumbes, Perú Juan C. Jordán A. and José Pérez Z.101 Surrogacía taxonómica en bosque montano andino Taxonomic surrogacy in andean montane forests Salvador Herrando Pérez y María de los Ángeles La Torre-Cuadros107 Karyotypes of Akodon orophilus Osgood 1913 and Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) from Huánuco, Peru Cariotipos de Akodon orophilus Osgood 1913 y Thomasomys sp. (Rodentia: Sigmodontinae) de Huánuco, Perú Víctor Pacheco, Jesús H. Córdova and Margarita Velásquez111 Cambios en las comunidades bacterianas de suelo luego de una contaminación con hexadecano Changes in soil bacterial communities after contamination with hexadecane Graciela N. Pucci, Adrián J. Acuña, Natalia Y. Nohra y Oscar H. PucciComentario113 Revisión de índices de distribución espacial usados en inventarios forestales y su aplicación en bosques tropicales Review of spatial indices used in forest inventory and their application in tropical forests Alicia Ledo, Sonia Condés, Fernando Montes

RPB v19n1 Machote

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