Proliferaciones algales nocivas de cianobacterias (Oscillatoriaceae) y dinoflagelados (Gymnodiniaceae) en el Golfo de Nicoya, Costa Rica

Maribelle Vargas-Montero1 & Enrique Freer1,2

1 Centro de Investigación en Estructuras Microscópicas, Universidad de Costa Rica, Apdo. Postal 2060, San José, Costa Rica.2 Escuela de Medicina, Universidad de Costa Rica, Apdo. Postal 2060, San José, Costa Rica. Fax: (506) 207-3182;

vmontero@cariari.ucr.ac.cr

Abstract: Recently, the Pacific coast of Costa Rica has experienced an increase in both magnitude and fre-quency of harmful algae blooms (HAB). The lack of data regarding the dynamics of these events in the area, andthe species of microalgae that produce them, are themes of great interest. The blooms have produced negativeimpacts on fishery resources and on human health in Costa Rica. In May 2002 a HAB left a large number ofdead fish along the central Pacific coast. Water samples were collected using a phytoplankton net and fixed forsubsequent processing by electron microscopy. In addition, a one liter sample of surface water was taken for la-ter cell count. In the observed HAB, the dominating organisms found were the cyanobacteria Trichodesmiunerythraeum surrounded by high concentrations of Gram - bacteria and the dinoflagellate Cochlodinium cf. poly-krikoides. T. erythraeum, is one of the most important N2 fixing cyanobacteria in marine waters that has been as-sociated with HAB events in diverse parts of the world as well as with symptoms that produce contact dermatitisand other discomforts. C. cf. polykrikoides is a dinoflagellete associated with fish kills; although the type of as-sociated toxins are unknown. In a national newspaper 17 cases of intoxication in humans were reported duringthis same period, which presented respiratory disorders and burning of the eyes. This is the first report in CostaRica where a cyanobacteria and a dinoflagellate were observed together producing HAB.

Key words: Harmful algae blooms, Trichodesmiun erythraeum, Cochlodinium cf. polykrikoides, Gulf ofNicoya.

Palabras clave: Proliferaciones algales nocivas, Trichodesmiun erythraeum, Cochlodinium cf. polykri-koides, Golfo de Nicoya.

Rev. Biol. Trop. 52(Suppl. 1): 121-125, 2004

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El término “marea roja” es utilizado en al-gunos lugares para referirse a todos los fenó-menos en donde se produce discoloración en elagua, por el incremento de las biomasas alga-les. Sin embargo, una proliferación no necesa-riamente induce discoloración aunque se tratede una microalga potencialmente tóxica (An-derson et al. 2001). Por esto, el término“Proliferaciones Algales Nocivas” (PAN) (eninglés “Harmful Algae Blomms” HAB), es eltérmino más utilizado en el ámbito internacio-nal. Las PAN se refieren tanto a las densidadesalgales tóxicas como a las no tóxicas, ya seaasociadas o no a algún tipo de discoloración(Anderson et al. 2001).

Las proliferaciones algales están estrecha-mente relacionadas con la estratificación de losecosistemas costeros (Smayda 2002), aunqueexisten datos de proliferaciones algales recu-rrentes en lugares que no han sido afectados di-rectamente por el hombre (Sar et al. 2002).Este tipo de eventos puede producir impactosnegativos sobre los recursos pesqueros y la saludhumana, causando mortalidad de peces, intoxi-cación por consumo de mariscos contaminadosy afectando el turismo por las densas manchas,en ocasiones mal olientes, frente a nuestras cos-tas. Algunas veces, la mortalidad de peces se dapor la limitación de oxígeno que estas altas bio-masas de microorganismos suelen producir, por

Recibido 31-X-2002. Corregido 14-X-2003. Aceptado 11-XII-2003.

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lo que no siempre estas mortalidades debenasociarse a toxinas.

Las PAN en Costa Rica, son fenómenosque cada vez se tornan más frecuentes espe-cialmente en la costa Pacífica, sin embargo setiene poco conocimiento sobre la dinámica deestos eventos en el área centroamericana, yhasta donde sabemos hay pocos informes pu-blicados sobre los agentes involucrados en ta-les eventos; por lo que consideramos que estadescripción puede ser de ayuda en el conoci-miento y comportamiento de los fenómenos deproliferaciones algales en Costa Rica.

MATERIALES Y MÉTODOS

En mayo de 2002, se observó una manchaextensa de color rojizo frente a las playas dePuntarenas y Caldera (Golfo de Nicoya, CostaRica). Esta proliferación presentó un olor féti-do, que se percibía desde la carretera, ubicadaa 100 m de la playa. También había espuma ymanchas en forma de hilachas que eran movi-das por las corrientes.

Se recolectaron muestras de la mancha endos zonas costeras distantes entre sí unos50 km (muelle de Puntarenas y Caldera). Larecolección se hizo con una red de fitoplanctonde 20 µm de diámetro de poro, y el material sefijó con solución de glutaraldehído y parafor-maldehído al 2.5% (Karnovsky 1965). Ade-más, se tomaron muestras con una botellaNiskin de 1 litro y se fijaron con solución delugol al 1% en ácido acético para el conteo decélulas. Las muestras se procesaron en el labo-ratorio para microscopía electrónica de barridoy microscopía de luz.

RESULTADOS

Se identificaron dos organismos predomi-nantes en las muestras; la cianobacteria T.erythraeum (Ehrenberg 1892), y C. cf. polykri-koides (Margalef 1961). La cianobacteria seencontró formando colonias de 20 a 30 trico-mas, de aproximadamente 1 mm de longitud;

con células apicales hemisféricas y caliptra ocubierta en la última célula del tricoma (Figs.1 A y B); esta cianobacteria se encontraba do-minando la mancha rojiza en algunos sectores,especialmente frente a las costas de Caldera.El dinoflagelado C. cf. polykrikoides, se en-contró en menor concentración; aunque, elconteo celular de la muestra fue de 1.2 x 105

células por litro. Este dinoflagelado se observóformando cadenas de 4 organismos como má-ximo, cuyas dimensiones fueron de 40 µm delargo por 25 µm de ancho. Las células presen-tan su típica forma gyrodinial con el cínguloexcavado y desplazado alrededor de 1.8 an-chos; asimismo, el antiápice de la célula se di-vidía en dos partes (Figs. 1 C y D).

Es importante destacar que en algunossectores, especialmente cerca de la playa, habíaacumulación de material mucilaginoso y se ob-servó gran cantidad y variedad de peces muer-tos. Además, en la mancha se encontraron altasconcentraciones de bacterias Gram -, especial-mente donde abundaba la cianobacteria.

DISCUSIÓN

En el diario La Nación (22 de mayo del2002), se informó de 17 casos de intoxicaciónpor la brisa marina, la mayoría eran niños de lalocalidad de Caldera. Los afectados manifesta-ron dolor abdominal, trastornos respiratorios yardor en los ojos; además, aparecieron cientosde peces muertos en la playa. C. cf. polykrikoi-des es un dinoflagelado asociado con mortali-dad de peces; aunque se desconoce el tipo detoxinas asociadas (Sook Kim et al. 2001), ge-neralmente tiende a producir excreción de mu-cus y es el causante de PAN relacionadas conproblemas en lugares como el Golfo de Méxi-co, Columbia Británica (Whyte et al. 2001),Japón (Fukuyo et al 1990) y Korea (Sook Kimet al. 2001) entre otros. Las células diferencia-das en el centro de las colonias de T. eryth-raeum, son capaces de fijar nitrógenoatmosférico que permite al alga crecer bajo lascondiciones oceánicas pobres en nutrimentos,siendo esta especie una de las principales

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Fig. 1. A. Luz. Agrupaciones de 20 a 30 tricomas de la cianobacteria Trichodesmiun erythraeum, B. MEB. Idem,células apicales hemiesféricas y con caliptra o cubierta en la última célula del tricoma (flecha), C. MEB. Dinofla-gelado Cochlodinium cf. polykrikoides, D. Luz. Idem, formando cadenas de cuatro organismos.

Fig. 1. A. Light. Groups of 20-30 trichomes of the cyanobacteria Trichodesmiun erythraeum, B. SEM. Idem, api-cal hemispherical cells and a cover in the last cell of the trichome (arrow), C. SEM. Dinoflagellate Cochlodiniumcf. polykrikoides, D. Light. Idem, forming chains of four individuals.

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cianobacterias fijadoras de N2 en el agua mari-na (Hallegraeff 2002). Además, ha sido asocia-da con PAN en diversas partes del mundo,como Japón (Fukuyo et al. 1990), Tailandia(Suvapepant 1995), el Mar de Arabia (Caponeet al. 1998) y el cono suramericano donde hasido asociada con el síndrome conocido como“febre de Tamandaré” o “tingui” denominadoasí por el nombre de una localidad en la costanoreste de Brazil (Sar et al. 2002). Este síndro-me se caracteriza por una dermatosis de con-tacto, y es la causa de grandes molestias en laspoblaciones afectadas por este tipo de PAN. Laacción de las olas ayuda a disolver los bultosque forma esta cianobacteria y vuelve inactivala enzima nitrogenasa, motivo por el cuál losmares tranquilos son un requisito previo paralas PAN de estos microorganismos (Halle-graeff 2002). Las proliferaciones de Trichodes-miun generalmente están asociadas conbacterias y aunque se desconoce la función quedesempeñan estas bacterias, se cree que estaasociación puede ser beneficiosa para la ciano-bacteria, por lo que el significado ecológico esde potencial importancia, ya que podrían utili-zarse para mitigación de las proliferaciones(Paerl et al. 1989, Siddiqui et al. 1992). Ac-tualmente la presencia de organismos forma-dores de grandes biomasas como C. cf.polykrikoides, Prorocentrum minimun y decianobacterias como Trichodesmiun sp. son te-ma de interés por parte de la comunidad cien-tífica, debido al impacto negativo que éstasestán produciendo en zonas costeras del áreacentroamericana y del Caribe.

Creemos que los cuadros clínicos presen-tados por las personas afectadas, principalmen-te trastornos respiratorios y ardor en los ojos,se debieron principalmente a la presencia de lacianobacteria, ya que ésta ha sido asociada aproblemas respiratorios por contacto con labrisa marina en otras localidades. Suponemosque el problema asociado a la mortalidad depeces pudo resultar de la presencia del dinofla-gelado C. cf. polykrikoides, ya que este dino-flagelado está asociado con la producción devarias toxinas hemolíticas, inclusive neosaxi-toxinas que aún no han sido caracterizadas.

Según estudios experimentales realizados porLandsberg (2002), cultivos de este dinoflage-lado producen una acción antiviral e ictiotóxi-ca en moluscos.

La observación de PAN donde dominandiferentes tipos de microalgas es común, por loque la observación primaria del evento es muyimportante. El incremento de estos fenómenosen la costa Pacífica de nuestro país, viene acre-centándose desde hace más de 2 años, en estecaso en particular, la proliferación algal obser-vada se extendía por más de 50 km sobre la su-perficie y se desplazaba rápidamente por laacción de las corrientes; sin embargo se hanobservado proliferaciones que han cubierto to-da la costa Pacífica del país.

Fenómenos de este tipo pueden darnos va-liosa información para poder entender los me-canismos que están o pueden estar asociados alas diferentes problemáticas expuestas ante-riormente, por lo que creemos conveniente, suanálisis y documentación para que sean deayuda a los diferentes sectores involucrados.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen la colaboración alpersonal del Centro de Investigación en Es-tructuras Microscópicas (CIEMIC) y a la Uni-versidad de Costa Rica, por el apoyo recibidodurante la realización de este estudio.

RESUMEN

Recientemente, la costa del Pacífico de Costa Ricaha experimentado un aumento en magnitud y frecuenciade proliferaciones algales nocivas (PAN). La falta de datoscon respecto a la dinámica de estos eventos en el área, ylas especies de microalgas que los producen, son temas demucho interés. Las PAN han producido impactos negati-vos en los recursos pesqueros y en la salud humana enCosta Rica. En mayo de 2002, una PAN se observó frentea las playas a lo largo del Pacífico central; además, se ob-servó un gran número y diversidad de peces muertos. Lasmuestras de agua fueron recolectadas usando una red de fi-toplancton y se fijaron para ser procesadas posteriormentecon microscopía electrónica. Asimismo, se tomó un litrode muestra de la superficie para su posterior conteo