BIOLOGIA COMPARADA DE Nusalala uruguaya (NAVÁS, 1923) (NEUROPTERA; HEMEROBIIDAE) ALIMENTADA COM DIFERENTES

ESPÉCIES DE AFIDEOS. II. FASES DE PRÊ-PUPA, POPA E ADULTA1

. 3 . BrLglda Souza 2 Ame-rLco I. Ciociola Jose C. Matioli 4

ABSTRACT

Comparative biology of Nusalala uruguaya (Navás, 1923) (Neuroptera; Hemerobiidae) fed with different species of aphids. II. Pre-pupal, pupal and adult stages

The biology of pre-pupal, pupal and adult stages of the brown lacewig Nusalala uruguaya (Navás, 1923) fed with Toxop-tara citricidus Kirk (citrus black aphid) , Brevieoryna braasi coe (L.) (kale aphid) and Dactynotus sp. (spanish needie a- phid) was studied in laboratory at 25 ± 20C, 70 10% R.H.and photophase of 14 houx-s. The aphid species consumed by the lar vae affected the development of the remaining stages, reducing the weight, length, viability and size of the cocoons. Dczcty-notus sp. gave the est pre-pupal and pupal developrnent, with cocoons perfectly formed and high viability for ali stages. With T. citrjci.dus ali inects died during the larval stage. Larvae that consumed B. brassicaa did not made cocoons and died before the pupal ecdisis. Female pre-pupae and pupae wei ghted significantly more than the males and no sexual dimor-fiam was observed in the immature stages. The sex ratio was 0.45 and the sex determination was performed by inacroscopical observations of the external genitalia of the adults. Only larvae fed on Dactynotus sp. reached the adult stage.

Recebido em 14/09/88

Parte da Tese apresentada pelo primeiro autor para obtenço do titulo de Mestre em Entomologia pela Escola Superior de Agricultura de Lavras--MG.

2 Departamento de Fitossanidade/ESAL, Caixa Postal 37, 37200 Lavras-MG.

Empresa de Pesquisa Agropecuria de Minas Gerais - EPMIIG, Caixa Postal 176,37200 Lavras-MG; Pesquisador/CNPq.

44 SOUZA (t

RESUMO

A biologia das fases de pré-pupa, pupa e adulta do preda d o r .a7a7a p:2 (Navás, 1923) , alimentado com pulqão-pre- to-dos-citros (J'::ci- Ler ri Jus Kirk) , pulgão-da-couve -

Lpo.; (L. ) ) e pulgão-do-picão (: 'r ias sp.) foi estudada, em laboratório, à 25 ± 2 OC, 70 ± 10% U.R. e fotofase de 14 horas. A espécie de presa consumida na fase larval afetou o desenvolvimento deste inseto, influenciando o peso, duração, viabilidade e dimensões dos casulos. a; sp. foi a espécie que propiciou o melhor desenvolvimento

em todas as fases, permitindo a formação de casulos perfeitos e elevada viabilidade das fases de pré-pupa e pupa. com /•!a. estas fases não foram atingidas pois todos os inse- tos morreram na fase de larva. As pré-pupas provenientes de larvas alimentadas com ároa não construiram casulos, morrendo antes de atingirem a ecdise pupai. Pré-pupas e pupas fêmeas foram significativamente mais pesadas que os machos, não se observando dimorfisrno sexual nas fases imaturas. A ra-zão sexual foi de 0,45 e a determinação dos sexos nos adultos foi feita arava de observações na genitália externa. Somente os insetos cujas larvas se alimentaram com T Jia sp. con seguiram atingir a fase adulta.

INTRODUÇAO

os hemerobildeos são predadores na fase larval e adulta, alimentando-se de presas de cuticula delgada como afideos, coc cideos, PS0L1dOCOC(d0OS, psi liloos (:! ácaros, entro outras (5\1 L'FJl, 1923; CAPPNTUR, 1940; MIERMONT & CANARD, 1975; NE1, 1975a; MacLEOD & STANGE, 1981). Encontram-se entre os mais eficientes inimiqos naturais de praqas na Palestina (RIVNAY, 1943), Estados Unidos (NEUENSCHWANDER aZ., 1975) e Austra- lia (MAELZER, 1977). Na Palestina, :'ïJ:i'olla; Zaa,; Navás, criados em laboratório, foram utilizados no controle de

Nisso em citros (RIVNAY, 1943) e, na Austrá- lia, liberações massais de ovos de ?.'ra Walker mostraram-se efjcientes no controle de pulgões da batata (lUIS SI:TN, 1984). Todas as espêcies conhecidas passam por três mi taros, com as fases de pré-pupa e pupa transcorrendo no inte-rior de um casulo (SMJlll, 1923; W1THYCOMBE, 1924; CARPENTER, 1940; NEN, 975a; MacLEOD & STANGE, 1981; PENNY & NIONSERRAT, 198 fl

SMÍTI! (1923) observou que a duração das fases de pré-pu- pa o pupa de e ;: f. L. foi de 6,1 e 9,8 dias e de

a. Fitch. de 7,0 e 5,2 dias. Para .aZzr Wal ker KI1L1NGTON (1932) encontrou 6-8 e 14 dias e para

(Banks) MacLEOD (1960) observou 6,9 e 10,7 dias.

Ai:. Soe. cai. .d, 18(supl.), 1989. 45

SELHIME & KANAVEL (1968) encontraram para Waiker urna duração de 3,3 e 4,1 dias e para !.. (Walker) 3,7 e 3,6 dias. MIERMONT & CANARD (1975) obtiverampa ra Lumic a7:mcu.' (Stephens) 2,90 e 7,16 dias e para

/u!;m. (Stephens), alimentada com O!i. (Sulzer), LAFFRANQUE & CANARD (1975) obtiveram 6,0 e 10,5

dias. SAMSON & BLOOD (1979) verificaram em AI. trnan€i uma duração de 3,44 e 6,52 dias.

KILLINGTON (1932) observou que casulos de H. .on me diam 4,5 x 2,5mm e NEW (1975b) encontrou, em Ir inma .7e (Newman), 5,0-6,5 x 2,5-3,Omrn (comprimento x largura). NU NA (1957) e HYDORN & WHITCOMB (1979) verificaram que a quali-dade da dieta de larvas de crisopideos afetava o tamanho dos adultos. LAFFRANQUE & CANARD (1975) observaram que casulos de

contendo pupas que originariam fêmeas eram mais pesados que aqueles que dariam origem a machos: casulos de machos e fêmeas provenientes de larvas alimentadas com 1.

e .1 (Harris) pesaram 5,1 e 6,2 mg e 5,8 e 7,Omg, respectivamente.

Segundo COLE (1933) e NEK (1984) a proporção dos sexos para P. II:'. )H/O, A'. Banks, :. LjI Banks e ui i. Banks foi próximo à 1:1. NEUENSCFIWAN DER, (1976) observou que 55,6% de ii. Banks perten- ciam ao sexo feminino. Laffranque (1973), LAFFRANQUE & CANARD (1975) relatam que a taxa de sobrevivência de adultos de O .. - i7 variou de 74 a 96%, dependendo da alimenta- ção larval.

Neste trabalho dá-se continuidade aos estudos sobre .7. iniciados com a biologia da fase de larva (SOUZA

o7., 1989). Pesquisou-se a biologia comparada das fases de pré-pupa, pupa e adulta. Corno dietas larvais foram utiliza- dos afideos de diferentes espécies, pragas agrícolas ou não. A importância de se estudar estas últimas relaciona-se à sua ocorrência no campo, colonizando plantas nativas que vegetam praticamente durante todo o ano para que, nos períodos de en-tre-safra, possam se constituir em alimento alternativo para a manutenção de populaçóes naturais do predador, fator impor-tante em programas de controle biológico.

MATERIAL E MT0D0S

Os ensaios foram realizados nos Laboratórios de Entomolo gia, da Escola Superior de Agricultura de Lavras - MG, no pe-ríodo abril/1985-87, sob condiçóes controladas de temperatura (25 ± 2 OC), umidade relativa (70 ± 10%) e fotofase (14 ho- ras). Foram utilizados insetos da geração F3, considerando-se F1 como a primeira obtida em laboratório.

Larvas recém-eclodidas de .7. zuia foram individuali- zadas em tubos de vidro (2,5 x 8,5cm), vedados superiormente,

46 SOUZA e.t

com filme de polietileno, alimentado-se grupos destes inse- tos com .:xp rz ï''ci?uc Kirk. (pulgão-preto-dos-citros)

(L.) (pulqão-da-couve) e Lz sp. (pulgão-do-picïio). Estas larvas oriczinaram-se de ovos obti- dos de adultos alimentados exclusivamente com st: sp. Os afídeos utilizados neste ensaio foram coletados, diaria- mente, em laranjeiras ( r' i'nr:7 (L.) Osbeck) Natal' couve (/a L. var. o picão-preto (-

7 que vegetavam no campus da ESAL. Estas pre- sas eram oferecidas vivas às larvas de 7/. posto que esta espécie não se alimentava de insetos mortos.

Os predadores foram avaliados diariamente, considerando- -se as seguintes variáveis: peso, duração e viabilidade das fases de prà-pupa e pupa, peso dos adultos, razão sexual e di mensões dos casulos. As pesagens foram efetuadas no primeiro dia de cada fase, com precisão de O,lmg. Os casulos foram me-didos com régua graduada com precisão de 0,5rnm e a determina-ção dos sexos foi feita através do exame da genitália externa dos adultos emergidos dc cada pupa. As avaliações referentes às pesagens, às dimensões dos casulos e à razão so?:ual foram efetuadas sobre vinte insetos por tratamento, obtidos seguin-do-se sempre a mesma metodologia de criação. Todavia, para os insetos alimentados com •. $. u, as avaliações foram fel tas em dez insetos, devido à baixa viabilidade da fase de lar va quando esta presa foi utilizada. As variàveis peso de pré--pupas, pupas e adultos e dimensões dos casulos foram conside radas separadamente para machos e fêmeas, avaliando-se nove insetos para cada sexo.

Foram delineados experimentos inteiramente casualizados, com cinco repetições. Cada parcela experimental foi considera da como um conjunto de quatro insetos. Os dados foram submeti dos à análise de variáncia, sendo normalizados pelas transfor mações SQR (x + 0,5) e Arc sen SQR (x / 100). O nível P de si.gnificãncia para as variãncias foi determinado dizetamente da função de F. As comparações mültiplas entre as médias fo-ram efetuadas considerando-se P > 0,05. Os intervalos de con-fiança para as médias foram calculados considerando-se P 0,05, para os valores de 't'.

RESULTADOS E DISCUSS0

Os resultados referentes às pré-pupas, pupas e adultos provenientes de larvas alimentadas com T. cttrciJu.2 não pude ram ser considerados, posto que nenhum dos insetos alimentados com esta presa sobreviveu à fase larval (Quadro 1) . A viabili dado das pré-pupas oriundas de larvas alimentadas com

sp. e Y. I2.8; foi de 94,73 f 11,051 e 0,00 0,00 respectivamente, diferindo significativamente entre si (Qua-dro 1).

An. Soe. et. sL, 18(supl), 1989.

QUADRO 1 - Viabilidade, duração e peso de prã-pupas de N.:eapz origi-nadas de larvas alimentadas com diferentes especies de pulgões. Lavras-MO, 1986. (1)

PULGÕES VIABILIDADE DURAÇÃO (dias) PESO (ag)

L)actynotos 94,73 a 4,00 a 8,47 a

B. brassicaa 0,00 b 3,66 a 4,35 b

T. 2itricidu2 . . . . . .

C.V. (2) 20,00 4,32 10,33

1 Em colunas, mãdias seguidas pela mesma letra nào diferem significativa-mente entre si (P) = 0,05).

Ausância de valores numàrieos devido à mortalidade total dos insetos na fase larval.

As pré-pupas que se originaram de larvas alimentadas com sp. apresentaram uma duração média de 4,00 ± 0,27

dias. Todas as pré-pupas provenientes de larvas que consumi- ram excilusivamente L. f oc morreram aos 3,66 2,83 dias, em média. (Quadro 1). Apesar de os valores observados para es ta variãvel não diferirem significativamente entre sp. e . i, deve-se ressaltar que as pré-pupas prove- nientes das larvas alimentadas com a segunda espécie nunca es tiveram fisio]ogïcamcnte próximas da ecdise pupal. A coinci-dência destes resultados pode ser atribuida ao fato de que as reservas acumuladas por estas éltimas tenham se esgotado aos 3,66 ± 2,83 dias. Caso este período fosse mais prolongado, cer tamentc as pré-pupas não conseguiriam passar para a fase se-guinte pois se apresentavam pequenas e mal-formadas.

Devido à baixa viabilidade larval decorrente cia alimenta ção exclusiva com T. br.cc foram obtidas somente dez pré-pupas para a avaliação do peso com esta presa. Para

ap. os valores reais obtidos para esta variével, sem dis-tinção de sexo, foi de 8,47 ± 0,33mg, significativamente maior que o obtido para aquelas alimentadas com 8.Ir;:a, com um peso médio real de 4,35 ± 0,65mg, durante o seu período de sobrevivência nesta fase. Além disto, as larvas alimentadas com I. •:coc que atingiram a fase de pré-pupa não teceram casulos. Da mesma forma que as variáveis estudadas anterior-mente, o peso das pré-pupas foi afetado significativamente p5 la espécie de presa consumida na fase de larva. 0 comprimen-to e a largura dos casulos das pré-pupas provenientes de lar-vas alimentadas com P• 1c:J sp., sem distinção de sexo, fo ram de 6,85 a 0,14 e 3,13 ± 0,14mm, respectivamente.

48 SOUZA e.t afii

Como somente os insetos alimentados com Ljotae sp. conseguiram atingir a fase adulta, as demais observações fo-ram efetuadas exclusivarnente sobre esta presa. Para as dimen- sões dos casulos, cujas médias estão apresentadas no QUADRO 2, verificou-se que não diferiram significativamente entre si em função do sexo dos insetos. os valores obtïdos para o com-primento e a largura dos casulos foram 6,80 ± 0,32 e 3,13 0,23mm para os machos e 6,88 ± 0,16 e 3,00 ± 0,16mxn para as fêmeas.

QUADRO 2 - Dimensões dos casulos e pesos das prõ-pupas, pupas e adultos recém emergidos, para machos e femeas de v. a 'cea , oriundos de larvas ai isentadas com T. , sp. Lavras-MO, 1986. (1)

1 SIENSAUS DU CASULO (mm) PESO (ntg)

SEXO )niprimento largura Pré-pupas Pupas Adultos

Machos h,80 a 3,13 a 7,98 6 7,2 li 8,61 a

F'émeas 6,88 a 3,00 a 8,9h a 7,833 a 9,06 a

NllDlAS 6,84 3,06 33,47 7,54 33,83

c.v. (1) 5,14 8,69 5,59 7,08 9,45

1 Em colunas, médias seguidas pela mesma letra nSo diferem significativa-mente entro si (P) = 0,05).

Os pesos das pré-pupas, em função do sexo, foram sicnifi cativamente diferentes: as que originaram fêmeas apresentavam -se mais pesadas que aquelas que deram oriqem a machos. Estes resultados se repetiram na fase de pupa, embora estas tenham apresentado pesos médios ligeiramente menores que as pré-pu-pas (Quadro 2).

O peso médio das pupas, obtido experimentalmente e sem distinção de sexo, para larvas que se alimentaram do EacLj'c-

sp., foi de 7,54 ± 0,29mg. 75 duração desta fase foi de - 7,88 ± 0,14 dias, com uma viabilidade pupal de 100,00%. Estes resultados indicam que as condições deste experiTento foram ideais para .7. quando pulaôes desta espécie foram utilizados como alimento.

A razão sexual obtida para ;.. guaaaue alimentada com sp. foi de 0,45, indicando um número de machos li-

geiramente maior que o de fêmeas. Não foi observado dimorf is-mc sexual nas fases imaturas. O peso médio destes adultos foi de 8,87 ± 0,39 mg, com uma mêdia de 8,61 ± 0,55mg para os ma-

A't. Soc. en,t. &kL, 18(supl.), 1989. 4

chõs e 9,06 ± 0,69mc para as fêmeas, não sendo observadas di- ferenças significativas entre estes resultados. Os adultos se apresentaram numericamente mais pesados que nas fases pre cedentes.

CONCLUSÜES

- A espécie de presa consuinida na fase larval de N. uru-guaya afetou as fases de prá-pupa, pupa e adulta deste preda-dor. Nem todas as espécies de presas consumidas permitiramque os últimos estágios de desenvolvimento transcorressem perfei-tamente.

Pulgões da espécie Dzctyntz4r sp. foram os mais adequa- dos a este inseto, permitindo elevada viabilidade das fases de pré-pupa e pupa.

- T. ct.ririu acarretou 100% de mortalidade do preda-dor antes que a fase de prá-pupa fosse alcançada.

- !. hrassicac fez com que as pré-pupas não fossem per-feitamente formadas, não produzindo casulos e morrendo antes da ecdise pupal.

- As pré-pupas e pupas fêmeas alimentadas com TaLotus sp. foram mais pesadas que os machos, o que não ocorreu com relação aos adultos.

- Não foi constatado, visualmente, dimorfismo sexual nas fases imaturas e a razão sexual para os adultos (rs = 0,45) mostrou um número de machos liaeiramente maior do que o de fê mea s.

- A determinação dos sexos em adultos de N. urugucya é feita através de exame macroscópico da genitália exterra.

AGRADECIMENTOS

Ao Dr. Enrique V. Gonzãlez Olazo, Fundaci&n Miguel Lillc, Miguel Lilio, San Miguel de Tucumán, Argentina, pela identifi cação de V. uruguai/a.

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SOUZA 6t tU4

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